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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos

MILENE KELLY PEREIRA DA SILVA

DIVERSIFICAÇÃO FILOGENÉTICA E MORFOLÓGICA EM PEIXES DO
CLADO CARANGOIDEI

MACEIÓ - ALAGOAS
Fevereiro/2025

MILENE KELLY PEREIRA DA SILVA

DIVERSIFICAÇÃO FILOGENÉTICA E MORFOLÓGICA EM PEIXES DO
CLADO CARANGOIDEI

Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Diversidade Biológica e Conservação nos
Trópicos, Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde.
Universidade Federal de Alagoas, como requisito para
obtenção do título de Mestre em CIÊNCIAS
BIOLÓGICAS, área de concentração em Conservação
da Biodiversidade Tropical.

Orientador(a): Prof. Dr. Uedson Pereira Jacobina
Coorientador: Prof. Dr. Kim Ribeiro Barão

MACEIÓ - ALAGOAS
Fevereiro/2025

Catalogação na Fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Central
Divisão de Tratamento Técnico
Bibliotecário: Marcelino de Carvalho Freitas Neto – CRB-4 - 1767
S586d Silva, Milene Kelly Pereira da.
Diversificação filogenética e morfológica em peixes do clado Carangoidei / Milene
Kelly Pereira da Silva. – 2025.
65 f. : il.
Orientador: Uedson Pereira Jacobina.
Co-orientador: Kim Ribeiro Barão.
Dissertação (mestrado em Ciências Biológicas) – Universidade Federal de
Alagoas. Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde. Programa de Pós-Graduação
em Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos. Maceió, 2025.
Inclui bibliografias.
1. Variáveis ambientais. 2. Plasticidade (Fisiologia). 3. Adaptação (Fisiologia).
4. Filogenia. I. Título.
CDU: 575.86

Folha de aprovação
Milene Kelly Pereira Da Silva
DIVERSIFICAÇÃO FILOGENÉTICA E MORFOLÓGICA EM PEIXES DO
CLADO CARANGOIDEI
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação
em
Diversidade
Biológica
e
Conservação nos Trópicos, Instituto de Ciências
Biológicas e da Saúde da Universidade Federal de
Alagoas, como requisito para obtenção do título de
Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS na área da
Biodiversidade.

Dissertação aprovada em 27 de fevereiro de 2025.

Dr.(a) Presidente – Uedson Pereira Jacobina/UFAL
(orientador)

Dr.(a) Kim Ribeiro Barão
(coorientador)

Dr. (a) – Marcelo Fulgêncio Guedes de Brito

Dr.(a) – Nídia Noemi Fabré

Dr. (a) – Tamí Mott
MACEIÓ – AL
Fevereiro/2025

DEDICATÓRIA

Dedico aos meus pais Rosângela e Rogério, que
sempre acreditaram no poder da educação e se
dedicaram em me proporcionar acesso a uma
educação de qualidade, onde sempre ressaltam
que por meio dos estudos podemos contribuir
para um mundo melhor.

AGRADECIMENTOS

Agradeço primeiramente a Deus, que me permitiu alcançar os objetivos e bênçãos que
alcancei durante minha vida, sendo meu suporte em momentos turbulentos.
Agradeço a minha família, em especial minha mãe Rosângela, meu pai Rogério e minhas
irmãs Kalline e Kauanne pelo suporte dado em todos os momentos, ao incentivo para nunca
desistir e lutar pelos meus objetivos, pelo incentivo em mesmo nas adversidades seguir na minha
jornada acadêmica.
Aos meus amigos Daniela, Letícia, João Paulo, Arliandra, Linda e Luciano que estiveram
ao meu lado me incentivando e não me deixando abater em nenhum momento.
Aos meus companheiros de laboratório Alany, Carolina, Luciano e os demais, por toda
ajuda e incentivo demonstrados ao longo dos dias, por sempre me apoiarem.
Ao meu orientador Prof. Dr. Uedson Pereira Jacobina, por todos os ensinamentos,
aprendizados e incentivos por todos esses anos de colaboração, desde a graduação até este
momento de mais uma etapa na minha vida acadêmica.
Ao meu co-orientador Prof. Dr. Kim Ribeiro Barão, por toda contribuição neste trabalho.
Aos professores do Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação
nos Trópicos (DIBICT-UFAL) por todos ensinamentos passados ao longo dos 2 anos de
mestrado. Aos amigos que fiz nessa fase da minha vida, Ingredy, Afonso, Emily, Mariana e
Alicia.
Agradeço também a banca que tanto vem colaborando com meu trabalho a um bom
tempo, dando dicas e colaborações excelentes para este projeto.
E a CAPES pela concessão da bolsa que permitiu dar andamento a este projeto.

"Nada que vale a pena é fácil. Lembre-se isso”
Nicholas Sparks

RESUMO
Os peixes apresentam grande riqueza de espécies e variabilidade morfológica ímpar. Notável
variação morfológica pode ser encontrada na ordem dos carangiformes que inclui o clado
Carangoidei com 159 espécies alocadas em 34 gêneros e 5 famílias. A evolução da forma dentro
de Carangoidei ainda é um ponto-chave a ser investigado. Através da morfometria geométrica é
possível acessar dados associando a forma com evolução e dados ecológicos. O objetivo deste
trabalho foi elucidar por meio da técnica de morfometria geométrica (MG) a evolução da forma
corporal em espécies pertencentes ao Clado Carangoidei, buscando compreender quais fatores
exerceram influência sob sua forma corporal atual. Ao todo foram distribuídos 16 pontos
anatômicos em cada uma de 1048 imagens, referentes a 129 espécies de carangoides, obtendo,
portanto, as coordenadas referentes à forma corporal. Utilizando técnicas estátisticas quantitativas
para obtenção de dados de variação da forma, incorporadas aos softwares MorphoJ e RStudio.
Além disto as coordenadas da forma corporal foram integradas a uma filogenia obtida por meio
do banco de dados Fish Tree of Life e a dados bióticos e abióticos, obtidos nos bancos FishBase e
Bio-Orakle. Esta integralização permitiu acessar as informações de quais variáveis exerceram
impactos sob a morfologia, como as espécies se diferenciam entre si e também obter informações
mais detalhadas sobre como as espécies se diversificaram desde seu surgimento. Estima-se que a
diversificação tenha iniciado a aproximadamente 60 milhões de anos, se estabilizando ao longo
do tempo e passando por um processo de convergência, sendo moldada por mudanças ambientais.
Com o habitat e o nicho trófico sendo as principais variáveis ambientais a exercerem impactos
sob a forma corporal das espécies de Carangoidei, fornecendo assim os insights para
compreensão de como a morfologia se moldou.
Palavras-chave: Variáveis ambientais, plasticidade, adaptação.

ABSTRACT
Fish have a great wealth of species and unique morphological variability. Notable morphological
variation can be found in the Carangiformes order, which includes the Carangoidei clade with
159 species in 34 genera and 5 families. The evolution of form within Carangoidei is still a key
point to be investigated. Through geometric morphometrics it is it is possible to access data
associating shape with evolution and ecological data. O objective of this study was to elucidate
the evolution of the the evolution of body shape in species belonging to the Carangoidei Clade.
Carangoidei, seeking to understand which factors have influenced their current body shape.
shape. A total of 16 anatomical points were distributed in each of 1048 images, referring to 129
species of carangoids, thus obtaining the body shape coordinates. Using quantitative techniques
to obtain shape variation data, incorporated into the software MorphoJ and RStudio software. In
addition, the body shape coordinates were integrated with phylogeny obtained from the Fish Tree
of Life database and biotic and abiotic data obtained from the and abiotic data obtained from the
FishBase and Bio-Orakle databases. This integration made it possible to access information on
which variables had an impact on the morphology, how species differ from one another and also
to obtain more detailed information on how species information on how the species have
diversified since they first appeared. It is estimated that diversification began approximately 60
million years ago, stabilizing over time and going through a process of process, being shaped by
environmental changes. With habitat and trophic and trophic niche being the main environmental
variables having an impact on the the body shape of Carangoidei species, thus providing insights
for understanding of how morphology has been shaped.
Keywords: Environmental variables, plasticity, adaptation.

LISTA DE FIGURAS

Fig. 1. Variabilidade morfológica apresentada por distintas espécies pertencentes as famílias do
Clado Carangoidei ........................................................................................................................... 20
Fig. 2. Morfologia distinta apresentada pelas remoras, com a presença de um disco oval sugador
na cabeça, espécie da imagem é Echeneis naucrates ...................................................................... 21
Fig. 3. Espécie representante do genêro Selene .............................................................................. 22
Fig. 4. Distribuição de pontos anatômicos sob as imagens de espécimes pertencentes ao Clado
Carangoidei, utilizadas para análises morfométricas geométricas .................................................. 35
Fig. 5. Análises de Principais Componentes, classificados de acordo com famílias e subfamílias
por meio de dois principais componentes (PC1 e PC2). PC1 explica maior parte da morfologia,
trazendo dados sobre a forma do corpo, enquanto o PC2 traz informações sobre as divergências
na cabeça e no pendunculo caudal ................................................................................................... 38
Fig. 6. Distribuição das espécies estudadas através do filomorfoespaço. A) Espécies classificadas
de acordo com as famílias Carangidae, Echeneidae, Coryphaneidae, Rachycentridae e subfamílias
Caranginae, Trachinotinae, Naucratinae e Scomberoidinae. B) Morfologia de acordo com o nicho
trófico, carnívoros, onívoros, planctivoros e detritivoros. C) Morfoespaço classificados por
habitat, bentopelágico, pelágico nerítico, pelágico oceânico, demersal e associados a recifes....... 40
Fig. 7. A) Disparidade morfológica de nicho trófico dentro de cada habitat. B) Distribuição de
cada nicho trófico de acordo com as variáveis ambientais avaliadas .............................................. 41
Fig. 8. Testes de modularidade. A) Hipótese de cabeça e corpo. B) Hipótese de pedúnculo caudal
e corpo. C) Hipótese de cabeça e corpo. D) Hipótese de configurações múltiplas de cabeça, corpo
e pedúnculo ..................................................................................................................................... 42
Fig. 9. Sinal filogenético medido pelo indice de K-mult ................................................................ 44
Fig. 10. Níveis de disparidade morfológica ao longo do tempo. A) Disparidade morfológica ao
longo dos anos, observando o indice de divergência por 100 milhões de anos. B) Disparidade ao
longo das eras, apontando as principais eras com maiores índices de disparidade ......................... 45
Figura S1: Figura S1: Filogenia calibrada de Carangoidei: Familia Carangidae subdividia em

Caranginae (vermelho), Naucratinae (ciano), Trachinotinae (rosa), Scomberoidinae (roxo) e as
famílias Coryphaenidae (amarelo), Rachycentridae (azul) e Echeneidae (verde)........................... 63

LISTA DE TABELAS

Tabela 1: Resultados da análise multivariada de variância, testes realizados com dados
ambientais, habitat, nicho trófico, profundidade, comprimento máximo, amplitude de temperatura
e amplitude de salinidade ................................................................................................................ 42
Tabela 2: Resultados da análise de Mínimos quadrados generalizados filogenéticos, testando a
influência das variáveis associadas a filogenia ............................................................................... 42
Tabela S1. Variáveis ambientais obtidas por meio dos bancos de dados Bio-Oracle e FishBase,
de acordo com as espécies avaliadas no estudo ............................................................................... 58

SUMÁRIO
1. Apresentação ............................................................................................................................... 16
2. Revisão de Literatura ................................................................................................................... 17
2.1. Evolução Morfológica .............................................................................................................. 17
2.2. Evolução da Forma em Peixes.................................................................................................. 18
2.3. Clado Carangoidei .................................................................................................................... 19
2.4. Morfometria Geométrica .......................................................................................................... 21
2.5. Métodos Filogenéticos Comparativos ...................................................................................... 24
Referências ...................................................................................................................................... 26
3. Processos Ecológicos Conduzem a Evolução da Forma do corpo no Clado Carangoidei
(Teleostei: Carangiformes) .............................................................................................................. 30
3.1. Introdução ................................................................................................................................. 31
3.2. Materiais e Métodos ................................................................................................................. 34
3.2.1 Amostragem ........................................................................................................................... 34
3.2.2. Análises de morfometria geométrica (MG) ........................................................................... 35
3.2.3. Obtenção de dados ecológicos ............................................................................................... 36
3.2.4. Análises estatisticas ............................................................................................................... 37
3.2.5. Métodos filogenéticos comparativos ..................................................................................... 37
3.3 Resultados.................................................................................................................................. 38
3.3.1. Diversidade Morfológica e Filomorfoespaço ........................................................................ 38
3.3.2 Análise de Variância Morfológica e PGLs ............................................................................. 42
3.3.3. Disparidade Morfológica ao Longo do Tempo ..................................................................... 44
3.4. Discussões ................................................................................................................................ 45
Considerações Finais ....................................................................................................................... 50
Referências ...................................................................................................................................... 51
Material Suplementar 1 ................................................................................................................... 58
Material Suplementar 2 ................................................................................................................... 63

1. APRESENTAÇÃO

A evolução da forma corporal em organismos biológicos é a resposta a uma série de
fatores com que as espécies interagem, sendo estas interações as principais responsáveis pelo
sucesso evolutivo dos seres vivos (Wainwright & Reilly, 1994). Em peixes, busca-se investigar
como um grupo amplamente plástico se moldou ao longo do tempo. Este grupo se destaca por
estar exposto às mais diferentes condições ambientais, passando por diferentes processos
adaptativos (Tamario et al., 2019).
O clado Carangoidei, pertencente à ordem Carangiformes, é um dos grupos mais variáveis
morfologicamente. Com aproximadamente 159 espécies, apresenta grande importância ecológica
e econômica, sendo composto por algumas espécies altamente migratórias distribuídas ao longo
dos mares tropicais e subtropicais (Nelson, 2016; Glass et al., 2023). Graças a esta importância, é
essencial compreender como o clado evoluiu e o que afetou seu desenvolvimento, fornecendo
informações que podem ser utilizadas para elaboração de técnicas de conservação destas
espécies, já que algumas são alvos de pesca.
Uma das ferramentas utilizadas para compreensão da forma do corpo, é a morfometria
geométrica. Esta técnica quantitativa permite por meio de coordenadas anatômicas acessar os
padrões corporais das espécies. Quando integrada com outros métodos de estudos, como os
métodos filogenéticos comparativos, é possível compreender e acessar a história evolutiva dos
organismos, através da integração com a filogenia associado aos dados ambientais das regiões
habitadas por estas espécies.
Nesse contexto, a presente dissertação tem por objetivo elucidar como espécies
pertencentes ao clado Carangoidei foram moldadas do ponto de vista evolutivo e ecológico,
resultando na produção de dois capítulos em formatos de artigos. Em nosso capítulo principal
apresentamos os resultados da investigação da evolução morfológica dentro do clado
Carangoidei, intitulado: Processos Ecológicos Conduzem a Evolução da Forma do corpo no
Clado Carangoidei (Teleostei: Carangiformes), que buscou relacionar a evolução da forma
corporal com dados ecológicos e filogenéticos das espécies.
16

2.
2.1

Revisão de Literatura

Evolução morfológica
Os organismos biológicos estão em constante evolução, onde a forma corporal é um dos

indicadores dos fatores evolutivos que os influenciam e do modo como esse processo ocorre
(Wainwright & Reilly, 1994). Alguns destes fatores pode ser os processos de seleção natural,
adaptação, plasticidade fenotípica entre outros (Crispo, 2008). Estas respostas são responsáveis
pelo sucesso evolutivo apresentado pelas espécies (Hanken, 1992), sendo o ambiente uma das
principais causas da evolução fenotípica (Wainwright, 1996). De acordo com o contexto
ecológico, a ecologia vai exercer influência direta na evolução corporal, tendo como
impulsionadores as pressões exercidas pelo ambiente nos seres vivos (Kalinka, 2015).
A compreensão de aspectos morfológicos permitiu o desenvolvimento de técnicas e
estudos diversificados, trazendo importantes informações sobre a diversificação da morfologia
nos mais variados grupos de espécies (Pie & Traniello, 2005). A diversidade morfológica vai
variar de maneira ampla no espaço e no tempo entre os diferentes grupos taxonômicos, e
compreender os mecanismos responsáveis por esses processos é uma das questões fundamentais
da biologia evolutiva, sendo de grande interesse de biólogos (Claverie & Wainwright, 2014;
Morlon, 2014). Alguns estudos vêm buscando relacionar a variabilidade morfológica com fatores
ecológicos e evolutivos, abordando informações como a ecologia alimentar vem a afetar a
evolução morfológica em mamíferos, em peixes e como a salinidade é um propulsor da evolução
da forma (Grossnickle, 2020; Ardon et al., 2023; Iqbal et al., 2024).
A evolução de diversas estruturas corporais vem sendo investigada ao longo do tempo,
como asas de borboletas de uma mesma espécie que apresentam divergências, assim como na
compreensão da resposta da forma do corpo em mamíferos que vivem em isolamento em ilhas
(Beldade et al., 2002; Millien; 2006). Além de pesquisas envolvendo aves, onde se buscou
avaliar a forma dos bicos de acordo com o nicho ecológico e como o mesmo moldou estas
espécies (Crouch & Tobias, 2022), assim como as modificações geológicas afetam os organismos
invertebrados, observando as inovações morfológicas expostas (Xu & Wang, 2024).
17

Portanto, neste contexto, a forma corporal vai desempenhar um papel crucial na
compreensão dos processos que afetaram organismos, pois é um elemento indicador fundamental
da adaptação ao ambiente e contribui significativamente para a biodiversidade das mais variadas
espécies (Bernatchez, 2016). Algumas espécies que vem sendo alvos de estudos focados na forma
corporal e seu desenvolvimento pertencem ao grupo dos peixes, devido a sua alta taxa de
variabilidade fenotípica.
2.2

Evolução da forma corporal em peixes
Os peixes, como o grupo mais diversos taxonomicamente entre os vertebrados e restritos

ao ambiente aquático, e através dos seus padrões corporais é possível obter informações valiosas
sobre sua história evolutiva (Mihalitsis & Bellwood, 2019), revelando adaptações específicas ao
ambiente por meio de características anatômicas e ecológicas (Pakkasmaa & Piironen, 2000;
Helfman et al., 2009). As formas corporais vistas atualmente em peixes teriam sido moldadas ao
fim do cretáceo, onde a partir de então um conjunto de processos, como o surgimento de novos
nichos, afetou estes organismos (Bell et al., 1985).
Os peixes estão expostos a diferentes pressões, principalmente em grupos altamente
migratórios que acabam sendo submetidos a condições adversas, neste contexto a morfologia
tende a apresentar uma resposta que facilite e permita que estes indivíduos se adaptem a estas
características (Tamario et al., 2019). A variedade de fatores que afetam o habitat acaba por
apresentar efeitos importantes sob a morfologia dos peixes, afetando a mudança evolutiva
(Larouche et al., 2020), sendo assim este grupo se torna mais suscetível a estudos buscando
abranger sua história adaptativa.
Alguns destes trabalhos realizados buscaram investigar como formas corporais
evoluíram para facilitar a natação, como evidenciado na espécie Cottus bairdii (escultor
mosqueado), que possui barbatanas avantajadas para enfrentar grandes correntezas (Facey &
Grossman, 1990). Estudos indicam que as formas corporais em espécies de natação rápida, como
tubarões e cavalas, evoluíram de forma convergente desenvolvendo nadadeiras que permitem um
tipo de natação que os possibilitam enfrentar diferentes tipos de correntezas (Domenici & Blake,

18

1997), enquanto atuns (Thunnus spp.), que apresentam alta capacidade de natação em mar aberto
também se moldaram para obter este desempenho elevado (Helfman et al., 2009). Além disso,
características semelhantes surgiram independentemente em linhagens distintas (Morris, 2010).
As taxas de especiação também podem estar relacionadas com a evolução corporal, como no caso
dos peixes de nadadeira raiada, ligadas diretamente pelo processo de radiação adaptativa
(Rabosky et al., 2013). Ressaltando também como a capacidade de captura de presas vem sendo
avaliada, como a evolução das mandíbulas de peixes zeiformes que apresentam alta capacidade
na obtenção de alimentos onde foi possível observar como ocorreu este processo evolutivo
(Peters et al., 2024).
Estes estudos demonstram a importância na compreensão da evolução morfológica em
peixes, desvendando os mistérios que moldaram as características atuais dos peixes modernos.
Dentro deste amplo grupo estão presentes as espécies do clado Carangoidei pertencentes a ordem
Carangiformes, que representam grande nível de importância ecológica e econômica.
2.3 Clado Carangoidei
Dentre os Actinopterygii, Carangiformes é uma das ordens que se destaca pela sua
grande variação morfológica. Espécies de Carangiformes habitam mares tropicais e subtropicais
em todo o mundo, com cerca de 1400 espécies descritas, distribuídas nas famílias Nematistiidae,
Carangidae, Echeneidae, Coryphaenidae, Rachycentridae e Xiphiidae, conhecidas popularmente
como jacks, pompanos, rêmoras, dourado, bijupirá, peixe-galo entre outros (Nelson, 2016, Fricke
et al., 2025). Nesta ordem está incluso o clado Carangoidei, que engloba cerca de 159 espécies,
com aproximadamente 34 genêros, subdivididos nas famílias Carangidae, Echeneidae,
Rachycentridae e Coryphaeneidae, ainda não se pode afirmar que o grupo é monofilético, já que
pesquisadores ainda buscam elucidar (Fricke et al., 2025; Glass et al., 2023), sendo este grupo
altamente diversificado morfologicamente (Fig.1) (Santini & Carnevale, 2015), as espécies de
Carangidae

estão

distribuídas

em

quatro

subfamílias

(Caranginae,

Trachinotinae,

Scomberoidinae e Naucartinae) (Hilton & Johnson, 2007). Além disto, estima-se que as espécies
pertencentes ao clado vivem em sua maioria em simpatria enquanto seis espécies do gênero
19

Trachinotus (Trachinotus mookalee, Trachinotus anak, Trachinotus paitensis, Trachinotus
carolinus, Trachinotus goodei, Trachinotus rhodopus) vivem em alopatria com espécies
consideradas irmãs (Glass et al., 2023).
Fig 1. Variabilidade morfológica apresentada por distintas espécies pertencentes as famílias do
Clado Carangoidei.

Fonte: Parrott (2002); Kare Kare (2012); Shelton (2014); Robertson (2016).

Suas características morfológicas incluem musculatura desenvolvida para permitir uma
natação rápida, com uma articulação que conecta o pedúnculo caudal ao corpo, proporcionando
um ângulo de ataque conhecido como modo de natação carangiforme (Helfman et al., 2009;
Masoomi et al., 2019; Di Santo et al., 2021). Alguns dos gêneros pertencentes ao clado
Carangoidei, apresentam considerável capacidade de dispersão devido a sua forma corpórea,
assemelhando-se aos peixes pelágicos (Luiz et al., 2015). A diversidade e evolução morfológica
20

dentro dos Carangoide são consideráveis, como por exemplo as rêmoras (Echeneis), que possuem
um disco oval que lhes permite se fixar em outros animais, como os tubarões e tartarugas, onde
são frequentemente avistadas (Fig. 2) (O'Toole, 2002).
Fig 2. Morfologia distinta apresentada pelas remoras, com a presença de um disco oval sugador
na cabeça, espécie da imagem é Echeneis naucrates.

Fonte: Columbia (2010).

Outras espécies exibem diferenças marcantes, como o corpo extremamente alto em Selene
(Fig. 3), conhecidos como peixe-lua do Atlântico (Smith-Vaniz, 1979). Assim, é possível
observar disparidades ao comparar espécies dentro dessa ordem, onde as espécies de alguns
gêneros têm corpos deprimidos, enquanto as espécies de outros têm corpos comprimidos. No
entanto, quais os mecanismos que geraram essa diversidade morfológica ainda são na maioria
desconhecidos, levantando questionamentos de como este grupo foi afetado até chegar a sua
configuração atual de diversidade.

21

Fig 3: Espécie representante do genêro Selene (Selene vômer)

Fonte: Goubert (2013)
Além dos aspectos morfológicos, os carangóides também apresentam um alto índice de
diversidade ecológica, ocupando distintos ambientes aquáticos, como marinhos costeiros,
estuarinos e regiões pelágicas (Kimura et al., 2022). Também desempenham um papel crucial
não apenas na pesca artesanal em regiões tropicais, mas também na pesca em grande escala nas
águas européias e americanas (Smith-Vaniz, 1999). Nesse contexto, o clado Carangoidei tem sido
reconhecido como um modelo relevante para investigar a evolução da forma em peixes, tanto do
ponto de vista filogenético quanto ecológico. Uma das abordagens utilizadas para avaliar essa
diversidade morfológica dentro desse grupo é a análise por morfometria geométrica.
2.4. Morfometria Geométrica
A morfometria geométrica (MG), é uma ferramenta que tem se destacado ao auxiliar os
estudos morfológicos para identificação da biodiversidade e desvendando a história mediante
traços corporais (Cardini & Elton, 2011; Laffont et al., 2011; Fontaneto et al., 2017). Essa
abordagem quantitativa utiliza dados estatísticos que facilitam a visualização da variação da
forma por meio de pontos anatômicos homólogos, entre grupos relacionados, acessando desta
22

forma informações sobre a diversidade morfológica (Adams et al., 2004; Adams, 2013). A
morfometria utiliza como ferramentas as análises multivariadas para compreensão da
variabilidade dentro dos organismos (Landaeta et al., 2023). A adoção destes métodos facilita o
acesso aos dados geométricos, estabelecendo, portanto, que a estatística se torne importante
ferramenta para trabalhos voltados a morfologia (Slice, 2007), cada ponto utilizado cria um
espaço, que através desse espaço é possível visualizar a variação presente entre cada espécie
sendo avaliada (Mitteroecker & Gunz, 2009).
A MG permite que seja realizada a separação da forma, caracteristicas morfológicas e
funcionais que permitem processos como captura de presas e locomoções (Preuschoft, 2022) e do
tamanho, comprimento máximo alcançado por uma espécie, quantificando os padrões corporais
em níveis intra e interespecíficos, o que contribui para a compreensão mais exata dos processos
evolutivos (Zelditch et al., 2004). A MG pode ser aplicada para organismos variados, sendo
bastante empregada na antropologia, em invertebrados, plantas e em crescimento exponencial em
peixes (Richtsmeier et al., 2002). Alguns estudos realizados com MG fornecem informações
capazes de contar a história evolutiva, ecológica e a identificação de espécies.
Os estudos de variação morfológica são fundamentais para a compreensão da evolução e
das relações estabelecidas entre as características fenotípicas e o ambiente (Monteiro et al.,
2002). Quando se trata de trabalhos realizados com peixes, o uso da morfometria geométrica tem
sido empregado desde a década de 90, se tornando uma importante ferramenta na quantificação
dos padrões corporais, fornecendo dados sobre as variações morfológicas que estão relacionadas
ao habitat e aos níveis tróficos (Cadrin & Silva, 2005; Antonucchi et al., 2009). Esta técnica
também vem sendo empregada para fornecer dados a presença de dimorfismo sexual em algumas
espécies de peixes, tentando compreender como afetam de maneira significativa na ecologia,
comportamento e história de vida dessas espécies, observando também se as diferenças
morfológicas entre os sexos são determinadas pela genética ou resultado de plasticidade
morfológica (Maderbacher et al., 2008). A integração de estudos morfométricos com dados
genéticos em busca de compreender a forma corporal, vem sendo utilizada para discriminar
espécies próximas filogeneticamente e com taxonomia confusa (Jacobina et al., 2013). Além
23

disto, é possível testar como partes especificas do corpo evoluíram, se de forma independente ou
integrada, por meio dos testes de modularidade e integração morfológica, podendo comparar
também o índice de divergência dentro dos grupos estudados.
A disparidade morfológica, a modularidade e a integração morfológica são outros
aspectos fundamentais para compreender a evolução da forma das espécies (Gerber, 2013).
Através da morfometria geométrica é possível investigar a variação e a disparidade morfológica
entre diferentes módulos corporais, como cabeça, tronco e cauda. Visto que a disparidade
morfológica vai consistir nessa variância da forma dentro do grupo (Foote, 1991). Essa
abordagem permite avaliar se certas partes do corpo apresentam uma maior diversidade
morfológica em comparação com outras, e como essa variação pode estar relacionada a diferentes
adaptações ecológicas no ambiente aquático (Klingenberg, 2008; Goswami & Polly, 2010). Além
disso, a modularidade e a integração morfológica são aspectos que podem influenciar a evolução
da forma das espécies, como no caso dos Carangiformes.
A modularidade refere-se à divisão do corpo em módulos independentes, ou seja, partes
específicas do corpo tendem a mudar de forma não integrada. A modularidade se tornou de
grande interesse visto que estes módulos podem apresentar informações sob os aspectos
ecológicos e evolutivos (Klingenberg, 2013). Por outro lado, a integração morfológica refere-se à
relação e coordenação entre diferentes partes do corpo, onde o corpo vai evoluir por inteiro e não
em partes independentes (Lawing & Polly, 2009). Estudar a modularidade e a integração
morfológica em peixes possibilita identificar os padrões de variação evolutiva, proporcionando
dados estimados sobre a evolução e as interações nos aspectos que envolvem a morfologia
(Klingenberg, 2014; Assis et al., 2016).
As análises morfométricas podem ser realizadas integrando dados e métodos a depender
do principal objetivo do trabalho. Em trabalhos que buscam compreender a evolução, é comum
serem integrados dados como o uso de filogenias datadas. Com a filogenia integrada aos dados
morfológicos é possível acessar a história evolutiva daquelas espécies, uma das ferramentas mais
eficazes nestes aspectos são os métodos filogenéticos comparativos.
2.5. Métodos Filogenéticos Comparativos
24

Os métodos filogenéticos comparativos (MFC) são uma ferramenta eficaz que nos permite
acessar e compreender a história evolutiva dos organismos e como a biodiversidade de moldou ao
longo dos anos (Cornwell & Nakagawa, 2017). Teriam surgido por volta de 1991, onde Harvey e
Pagel (1991) apontaram como o uso de árvores filogenéticas são instrumentos importantes na
compreensão

da

macroevolução.

Os

métodos

filogenéticos

comparativos

permitem

entender/acessar/explicar como as características fenotípicas evoluíram baseadas nos ramos de
uma filogenia e como foram estabelecidas relações entre grupos de organismos vivos
(Garamszegi, 2014). Dentro da biologia evolutiva, estes métodos são comumente utilizados
quando relacionados com aspectos genéticos e morfológicos trazendo aspectos macroevolutivos
sobre estes organismos (Harnon, 2019).
A busca por entender as tendências evolutivas é um fator importante dentro da biologia,
técnicas desenvolvidas vêm sendo utilizadas comumente, com ênfase nas análises estatísticas que
permitem desvendar os mistérios envolvendo a evolução (Adams & Collyer, 2019). Com o uso
da filogenia é possível medir e avaliar qual o melhor modelo evolutivo e quais parâmetros
explicam melhor a forma corporal, medidos pelo Critério de Informação de Akaike (Tjørve
& Tjørve, 2010).
Alguns trabalhos com métodos comparativos foram realizados por sua capacidade de
demonstrar como ocorreu a especiação em grupos distintos (Losos & Glor, 2003). Como o uso
dos métodos filogenéticos utilizados para compreender um tipo de adaptação multivariada
aplicada para observar como ocorreu a adaptação dos chifres de veados além da massa corporal
buscando constatar a influência da filogenia ou não nestes processos adaptativos (Bartoszek et
al., 2012). Em mamíferos, o MFC foi utilizado para fins de confirmação se a filogenia utilizada
estava correta, detectando se o suporte daquela arvore filogenética era significativo (Prasad et al.,
2008). Incorporados a genética, os estudos permitiram acessar informações até então
desconhecidas sobre a filogenomica em espécies pertencentes a ordem Pentatomomorpha (Hua et
al., 2008).
Estes estudos exemplificam o uso dos métodos filogenéticos comparativos e como
podem ser utilizados de maneira vasta e variada para diferentes organismos e com diferentes
objetivos, sendo uma aliada para destrinchar a história evolutiva das espécies.
25

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29

3. Processos Ecológicos Conduzem a Evolução da Forma do corpo no
Clado Carangoidei (Teleostei: Carangiformes)
Milene Kelly Pereira da Silva¹, Kim Ribeiro Barão², Uedson Pereira Jacobina¹
¹ Laboratório de Sistemática Integrativa Molecular e Microssistemas de Análises. Universidade Federal de Alagoas, Av. Manoel
Severino Barbosa, Bom Sucesso, Arapiraca - AL, 57309-005.
² Laboratório de Sistemática e Diversidade de Artrópodes, Universidade Federal de Alagoas, Unidade de Ensino de Penedo, Av.
Beira Rio, Penedo, AL.

Resumo: Os organismos biológicos estão em constante evolução, e a forma corporal é um dos
principais indicadores dos fatores evolutivos acabam afetando as espécies. A evolução da forma
corporal no clado Carangoidei é moldada pela interação entre pressões ecológicas e fatores
históricos, resultando em adaptações morfológicas diversas. Objetivo deste estudo é compreender
a evolução da forma corporal das espécies do clado Carangoidei, considerando os impactos de
fatores ambientais e eventos históricos. Por meio de análises de morfometria geométrica (MG) e
métodos filogenéticos comparativos, investigou-se como as pressões ecológicas e filogenéticas
influenciam a variação da forma nesse clado, visando esclarecer os processos que direcionam sua
evolução. A forma foi acessada a partir de 1048 imagens de espécimes procedentes do banco de
dados de domínio público BOLD Systems e de indivíduos capturados na ecorregião Atlântico
Sudoeste Tropical, que abrange a região Nordeste do Brasil, e no arquipélago de São Pedro e São
Paulo. Foram definidos 16 marcos anatômicos, e as principais variações morfológicas foram
analisadas por meio de PCA, investigando sua relação com variáveis ecológicas, como habitat,
dieta e fatores ambientais. O habitat e o nicho trófico foram identificados como as variáveis de
maior influência sobre a forma, sendo o nicho trófico responsável por 68,6% da variação
morfológica. Além dessas variáveis, a amplitude de salinidade e a temperatura também se
mostraram relevantes para a variação da forma. Por outro lado, o comprimento corporal máximo
não exerceu influência significativa. Os testes de modularidade indicaram a ausência de módulos
morfológicos entre as espécies. Observou-se uma ampla diversidade morfológica, especialmente
na família Carangidae, a maior dentro do clado Carangoidei. A diversidade morfológica das
espécies desse grupo está relacionada a adaptações aos ambientes e nichos ecológicos, sendo
influenciada tanto pela história evolutiva quanto pela dieta e pela profundidade em que esses
organismos são encontrados. Espécies com dietas mais especializadas, como os carnívoros,
apresentam características corporais associadas a esses hábitos alimentares, sugerindo que o
nicho trófico tem um papel mais importante na variação da forma do que a filogenia. Esses
achados destacam a importância da morfologia na adaptação ecológica, evidenciando como as
pressões ambientais moldaram diretamente a diversidade morfológica no grupo. Além disso, os
resultados fornecem informações relevantes para estratégias de conservação, considerando a
significativa importância ecológica e econômica desse clado de peixes.
Palavras-chave: Morfometria geométrica, pressões ecológicas, morfologia, disparidade
morfológica, método filogenético comparativo.
30

3.1. Introdução
A evolução da forma corporal é frequentemente moldada por uma combinação de fatores
ecológicos e históricos (Ricklefs & Miles, 1994; Klingenberg, 2010). Fatores ecológicos, como a
disponibilidade de recursos, o tipo de habitat, a profundidade e as condições físico-químicas do
ambiente impõem pressões seletivas diretas sobre os organismos (Gebrekiros, 2016), favorecendo
formas corporais que maximizam a eficiência em funções essenciais, como a locomoção, a
alimentação e a sobrevivência em ambientes específicos (Webb & De Buffrénil, 1990; Grime &
Pierce, 2012). De fato, peixes que habitam águas profundas podem desenvolver formas mais
alongadas e hidrodinâmicas para facilitar a movimentação em ambientes de alta pressão,
enquanto aqueles que habitam recifes rasos podem exibir formas mais compactas, que permitem
maior manobrabilidade em áreas de maior complexidade estrutural (Larouche et al., 2020;
Martinez, 2021).
Ao mesmo tempo, fatores históricos tais como eventos geológicos (a exemplo, as
mudanças climáticas globais e oscilações do nível do mar), também desempenham um papel
crucial ao disponibilizar novos nichos ecológicos ou extinguir grupos competidores, permitindo
que as linhagens sobreviventes diversifiquem as suas formas corporais (Benton & Emerson,
2007; Cowman, 2014). Esses eventos históricos podem atuar como catalisadores para a
diversificação morfológica, acelerando a evolução de novas formas em resposta às mudanças no
ambiente global (Moczek et al., 2011; Wellborn & Langerhans, 2015).
A interação entre esses fatores ecológicos e históricos resultam em um impacto não linear
na evolução morfológica, mas sim caracterizado por períodos de relativa estabilidade
interrompidos por episódios de rápida diversificação (Jay Gould & Johnston, 1972). Durante
esses episódios, a morfologia dos organismos pode se adaptar às novas condições ecológicas
impostas por mudanças ambientais, enquanto, em tempos de estabilidade ambiental, as pressões
seletivas tendem a estabilizar a forma corporal ao redor de um valor ótimo (Grime & Pirce,
2012). Nesse contexto, a evolução da forma não é apenas uma resposta direta às condições

31

ecológicas atuais, mas também um reflexo da história evolutiva do grupo e das oportunidades
ecológicas criadas por eventos históricos passados (Bellwood et al., 2017).
Em peixes, essas pressões são particularmente pronunciadas em clados com grande
diversidade morfológica e ecológica, como Carangoidei (Claverie & Wainwright, 2014). Estimase que o clado é composto por 159 espécies, pertencentes às famílias Carangidae,
Rachycentridae, Coryphaenidaee Echeneidae, com as espécies de Carangidae subdivididas em
quatro subfamílias Caranginae, Trachinotinae, Scomberoidinae e Naucartinae (Eschemeyer,
2025). O clado é caracterizado por sua ampla variabilidade morforlógica (Helfman et al., 2009).
Carangoidei compreende peixes de grande importância ecológica e econômica, com ampla
variação de nicho trófico, habitat e amplitude de distribuição geográfica (Páez-Rosas, 2020;
Glass et al., 2023; Rosa et al., 2024). Além disso, é composto por conjuntos de espécies que
ocupam diferentes habitats, que variam desde águas rasas até profundidades oceânicas, onde tem
acesso a uma variabilidade de alimentos, permitindo a manutenção de dietas variadas, que podem
se basear em plâncton, peixes e detritos (O’Toole, 2002). Essas características tornam os
Carangoidei um grupo ideal para o estudo da influência de pressões ecológicas e filogenéticas
sobre a forma.
Estudos anteriores sugerem que a forma corporal pode estar fortemente associada a
adaptações ecológicas, como a eficiência na captura de presas, a locomoção em diferentes
ambientes aquáticos e a sobrevivência em condições ambientais divergentes, como temperatura e
salinidade (Domenici et al., 2007). No entanto, há um crescente interesse em entender como
esses fatores interagem com a história evolutiva do grupo para moldar a morfologia observada
atualmente (Klingenberg, 2010). Em particular, a profundidade, a amplitude de temperatura e a
salinidade têm sido apontadas como variáveis-chave que podem influenciar a forma corporal das
espécies, dada a necessidade de adaptações funcionais específicas para habitats com condições
ambientais distintas (Barlow, 1961; Sfakianakis et al., 2011). Além disso, o nicho trófico é um
fator central que pode moldar a morfologia de peixes ao longo do tempo (Chukwuka et al., 2019).
Espécies com diferentes hábitos alimentares, como carnívoros, detritívoros e planctívoros, por
32

exemplo, podem apresentar adaptações morfológicas específicas que maximizam a eficiência
alimentar e reduzem a competição por recursos (Hepher, 1988). Embora os efeitos dessas
variáveis sobre a morfologia sejam amplamente reconhecidos, poucos estudos integraram de
maneira robusta abordagens filogenéticas e ecológicas para investigar como as pressões seletivas
ao longo do tempo moldaram a forma corporal neste clado (Brachmann et al., 2021; GarduñoSánchez et al., 2023).

Algumas espécies podem apresentar evolução em módulos diferentes, ou seja, partes
corporais evoluem de formas distintas, este fenômeno é chamado de modularidade (Klingenberg,
2008). Organismos podem apresentar maior integração fenotípica enquanto outros podem
apresentar maior independência em seus módulos corporais (Gartner et al., 2023). Estudos com
peixes têm testado níveis de modularidade e integração em diversas espécies, abrangendo
espécies modelos biológicos, como Danio rerio (zebrafish), além de estudos voltados para ordens
inteira, como a ordem Characiformes (Burns et al., 2023; Vanhaesebroucke et al., 2023).
Nas últimas décadas, análises por morfometria geométrica (MG) surgiram como uma
abordagem poderosa para quantificar e analisar a forma corporal de maneira precisa e detalhada
(Cooke & Terhune, 2015). A MG permite por meio de marcos anatômicos capturar a variação
morfológica, oferecendo uma representação mais fiel da complexidade estrutural dos organismos
(Adams et al., 2004; Oxnard & O'Higgins, 2009). Esses métodos de MG têm sido
particularmente úteis para avaliar diversos organismos (Lawing & Polly, 2010), como os peixes
(Loy et al., 2000; Maderbacher et al., 2008; Mojekwu & Anumudu, 2015). MG permite estudar
como a forma do corpo e das estruturas relacionadas ao nado e à alimentação variam em resposta
a pressões seletivas específicas (Clabaut et al., 2007; De Lorenzo et al., 2022) embasando
investigações sobre evolução, ecologia e identificação de espécies. A MG utiliza análises
multivariadas para compreensão da variabilidade dentro dos organismos (Landaeta et al., 2023).
Além da MG, métodos filogenéticos comparativos (MCP) também têm se mostrado
essenciais para entender como a evolução morfológica se dá em um contexto filogenético (Losos
33

& Miles, 1994; Rezende & Diniz-Filho, 2012). Esses métodos permitem investigar a variação
morfológica considerando as relações evolutivas entre as espécies, o que é crucial para
determinar se certas características são resultado de adaptações ecológicas ou se foram herdadas
por sua ancestralidade (Bromham et al., 2002; Butler & King, 2004). Ao integrar as filogenias
com dados morfogeométricos, é possível investigar, como as mudanças na forma corporal ao
longo do tempo estão associadas à ocupação de novos nichos ecológicos ou à resposta a eventos
históricos, como mudanças históricas que afetaram os oceanos (Lukač et al., 2023). Neste
contexto, a combinação de MG e MCP oferecem abordagens poderosas para explorar a evolução
da forma em peixes, permitindo desvendar as complexas interações entre fatores ecológicos e
filogenéticos que vem moldando a morfologia em clados diversificados como Carangoidei.
No presente estudo procuramos avaliar como os fatores ecológicos e evolutivos
influenciaram a morfologia de Carangoidei, integrando dados morfométricos e filogenéticos, para
responder as seguintes perguntas: 1) Como a forma corporal em Carangoidei varia em resposta a
diferentes nichos tróficos e habitats, e se essa variação reflete na disparidade morfológica do
grupo? 2) Quais fatores ambientais exercem maior influência sobre a variação morfológica
observada em Carangoidei e como esses fatores afetam a disparidade morfológica ao longo do
tempo? 3) A evolução da forma em Carangoidei é mais influenciada por pressões ecológicas ou
por eventos históricos, e essa evolução ocorreu de forma modular?
3.2. Materiais e Métodos
3.2.1 Amostragem
Foram utilizadas 120 espécies pertencentes ao clado Carangoidei, que equivalem a
75,47% das espécies totais. No total, foram analisados 1048 espécimes, distribuídos da seguinte
forma: 110 (71,9% das espécies da família) da família Carangidae de 4 subfamílias (Caranginae,
Trachinotinae, Scomberoidinae e Naucratinae), 2 (100%) de Coryphaenidae, 1 (100%) de
Rachycentridae e 7 (87,5%) de Echeneidae, distribuídas em aproximadamente 29 gêneros, sendo
24 para Carangidae, 1 Coryphaenidae, 1 Rachycentridae e 3 Echeneidae (Material suplementar
1). As imagens foram obtidas por meio do banco de dados de domínio público Bold Systems
34

(https://v3.boldsystems.org/) além de fotografias de espécimes coletados na costa do Rio Grande
do Norte (Natal), Alagoas (Maceió e Piaçabuçu), dentro da ecorregião Atlântico Sudoeste
Tropical e no Arquipélago São Pedro e São Paulo. Todos os indivíduos amostrados eram adultos
e não apresentavam dimorfismo sexual, buscando evitar efeitos de alometria.
3.2.2. Análises de morfometria geométrica (MG)
Para as análises de MG, as imagens foram processadas no software TPSutil (Rohlf, 2015),
para criação do arquivo TPS. Em seguida, 16 marcos anatômicos homólogos foram digitalizados
em cada espécime utilizando o programa TPSDig2 (Rohlf, 2015) (Fig. 4). A Análise
Generalizada de Procrustes (GPA) foi realizada no software MorphoJ (Klingenberg, 2011), para
alinhar os marcos anatômicos e minimizar variações de escala, translação e rotação.
Fig. 4: Distribuição de pontos anatômicos sob as imagens de espécimes pertencentes ao Clado Carangoidei,
utilizadas para análises morfométricas geométricas.

As configurações de landmarks foram analisadas no R (R Core Team, 2024) por
meio do pacote geomorph (Adams et al., 2024). Foram realizadas análises para calcular a
disparidade morfológica, integradas ao pacote geomorph por meio da função morphol.disparity,
utilizando variáveis de Nicho trófico e Habitat que foram classificados por espécies, buscando
compreender como o cada grupo de nicho trófico variou por habitat. Estas variáveis estão

35

presentes em conjunto com dados ecológicos extraídos do FishBase (Froese & Pauly, 2024) e
Bio-Oracle (Tyberghein et al., 2012) (Material suplementar 1).
3.2.3. Obtenção de Variáveis Bióticas e Abióticas
No FishBase extraímos por meio do pacote RFishBase (Boettiger et al., 2012) dados
referentes a ecologia (profundidade máxima e habitat: Pelágico nerítico, pelágico oceânico,
associados a recifes, bentopelágico e demersal), dieta (nível e nicho trófico) e morfologia
(comprimento máximo de cada espécie). Para dados do Bio-Oracle, foram extraídas camadas
rasters referentes a temperatura máxima, temperatura mínima, salinidade máxima e salinidade
mínima.
Os dados ecológicos foram extraídos de informações georreferenciadas das espécies
estudadas obtidas por meio do banco de dados Gbif (GBIF, 2024), adquiridos pelo pacote RGbif
(Chamberlain & Boettiger, 2017). Com as ocorrências e as camadas rasters baixadas do Biooracle, possibilitou o acesso às informações de temperatura e salinidade em cada ponto de
localização, os dados obtidos foram limpos, onde dados em branco ou que caíram em zona
continental foram removidos. Permitindo o cálculo das médias de temperatura máxima e mínima
de cada espécie, também salinidade máxima e mínima. Após obtenção da média foi possível
determinar a amplitude de temperatura e salinidade que cada carangídeo está exposto.
Os dados bióticos e abióticos utilizados foram contínuos (amplitude de salinidade,
amplitude de temperatura, profundidade máxima, comprimento corporal máximo) e categóricas
(habitat e nicho trófico). As variáveis categóricas foram usadas para medir a disparidade dentro
de cada grupo. O habitat foi classificado nas categorias: bentopelágico, demersal, pelágiconerítico, pelágico-oceânico e recifal. O nicho trófico foi dividido em: carnívoros (n=76),
incluindo aqueles que se alimentam de peixes e outros animais; onívoros (n=28), que consomem
carne e outros tipos de alimentos; detritívoros (n=7), alimentando-se de detritos; e planctívoros
(n=9), que se alimentam de plâncton.

36

3.2.4. Análises Estatísticas
Adicionalmente, uma MANOVA foi realizada para investigar a relação entre variáveis
ecológicas sobre a forma corporal das espécies. A significância estatística das relações entre
forma e variáveis ambientais foi avaliada utilizando a função procD.lm do pacote geomorph
(Adams et al., 2024), trazendo, portanto, como a ecologia afetou a forma sem a influência da
filogenia. Além disso, um teste de disparidade morfológica também foi calculada no geomorph
usando a função morphol.disparity (Adams, 2016), visando verificar os efeitos do habitat e nicho
trófico sobre a forma. Testes de modularidade, incorporados ao software MorphoJ, foram
realizados para examinar a estrutura morfológica das espécies (Klingenberg, 2008), onde foram
testados os módulos boca e corpo, cabeça e corpo, pedúnculo e corpo e para os três módulos
juntos. O teste de modularidade é medido pelo coeficiente de RV de Escoufier (1973), que busca
medir a covariação entre um conjunto de variáveis, ou seja, a variação do módulo e o corpo
(Adams, 2015). Além disso, a filogenia foi incorporada ao espaço morfológico para investigar a
variação da forma, levando em consideração a sua categoria hierárquica taxonômica de família e
subfamília, e as variáveis ambientais mais significativas.
3.2.5 Métodos filogenéticos comparativos
A árvore filogenética do clado Carangoidei foi obtida por meio do pacote Fish Tree of
Life (Rabosky et al., 2018). Uma análise de Mínimos Quadrados Generalizados Filogenéticos
(PGLS), que utiliza as relações filogenéticas comparando com dados e características
relacionadas às espécies estimando a covariação entre eles (Symonds & Blomberg, 2014), foi
realizada para relacionar as variáveis bióticas e abióticas com a morfologia das espécies. Além
disso, foi calculado o sinal filogenético, utilizando o índice K-mult proposto por Adams (2014),
para avaliar se a forma corporal segue uma trajetória filogenética. Também foi inferido qual
melhor modelo evolutivo explica a evolução do Clado de acordo com 3 modelos: Brownian
model, Ornstein-Uhlenbeck e Early Burst. O Brownian model vem sendo utilizado para apontar
processos de deriva genética, enquanto o Ornstein-Uhlenbeck representa um modelo de seleção
estabilizadora onde os organismos são expostos a variadas pressões seletivas (Diniz-Filho &
37

Vieira, 1998). Por fim, o modelo de Early Burst indica explosões adaptativas em determinado
período se estabilizando após alguns anos (Harmon et al., 2010).
3.3 Resultados
3.3.1. Diversidade Morfológica e Filomorfoespaço
As análises de componentes principais (PC1 e PC2) capturaram uma grande proporção da
variação morfológica observada nas espécies de Carangoidei, com os dois primeiros
componentes explicando 64,45% (PC1) e 19,34% (PC2), ou seja, capturam 83,79% da variação
total. Os grids de deformação indicam que nos extremos da PC1 se destacam espécies
pertencentes ao gênero Selene (peixe-galo) da subfamilia Caranginae, que são caracterizados por
terem corpos mais altos. Enquanto no outro extremo na região estão espécies caracterizadas pelo
corpo dorso ventral mais deprimido como organismos da família Echeneidae (rêmoras) (Fig. 5).

Fig. 5: Análises de Principais Componentes, classificados de acordo com famílias e subfamílias por meio de dois
principais componentes (PC1 e PC2). PC1 explica maior parte da morfologia, trazendo dados sobre a forma do
corpo, enquanto o PC2 traz informações sobre as divergências na cabeça e no pendunculo caudal.

38

Ao incorporar a filogenia no filomorfoespaço foi possível visualizar a distribuição
morfológica das espécies nos contextos taxonômico, trófico e ecológico. O filomorfoespaço
mostrou uma clara separação entre as principais famílias e subfamílias de Carangoidei (Fig. 6a),
ainda que algumas espécies de Carangidae tenham proximidade com outras famílias. As espécies
pertencentes à família Carangidae, principalmente à subfamilia Caranginae (representadas pela
cor vermelho), foi a que apresentou a maior dispersão no filomorfoespaço. Já há outras
subfamílias, como Naucratinae (n=3) e Trachinotinae (n=13) (turquesa e rosa, respectivamente),
que exibiram variações morfológicas mais restritas, concentrando-se em áreas específicas do
espaço morfológico.
Quando categorizadas de acordo com os nichos tróficos, as espécies mostraram padrões
distintos de variação morfológica (Fig. 6b). Carnívoros (azul) ocupam uma maior extensão do
espaço morfológico, sugerindo que esses grupos exibem uma maior diversidade associada às suas
estratégias alimentares. Em contraste, planctívoros (amarelo) e detritívoros (verde-limão)
mostraram uma concentração maior em áreas específicas, indicando adaptações morfológicas
mais especializadas.
A análise das espécies por habitat também revelou padrões de variação morfológica
distintos (Fig. 6c). Espécies associadas a habitats bentopelágicos (azul) e demersais (roxo)
exibiram maior dispersão no filomorfoespaço, indicando que esses habitats favorecem uma maior
diversidade de formas corporais. Em contraste, espécies pelágicas (verde e vermelho marsala)
mostraram uma distribuição mais restrita.

39

Fig. 6: Distribuição das espécies estudadadas através do filomorfoespaço. A) Espécies classificadas de acordo com
as famílias Carangidae, Echeneidae, Coryphaneidae, Rachycentridae e subfamílias Caranginae, Trachinotinae,
Naucratinae e Scomberoidinae. B) Morfologia de acordo com o nicho trófico, carnívoros, onívoros, planctivoros e
detritivoros. C) Morfoespaço classificados por habitat, bentopelagico, pelagico neritico, pelagico oceanico, demersal
e associados a recifes

As análises de disparidades morfológicas mostraram que os carnívoros variaram mais
dentro dos habitats, destacando no ambiente demersal que foi o habitat com maior índice de
variação, apesar de ter o menor número de espécies quando comparado com os que estão
associados a recifes que tem a menor variabilidade (Fig 7A). A relação entre amplitude de
temperatura, amplitude de salinidade e profundidade máxima foi explorada para diferentes
grupos tróficos, buscando observar a variação de nicho dentro das mais diferentes variáveis
ambientais (Fig. 7B). Os resultados indicam que espécies carnívoras e onívoras tendem a ocupar

40

uma ampla variedade de profundidades e amplitudes ambientais. Em contrapartida, planctívoros e
detritívoros exibiram uma variação menor em termos de amplitude de temperatura e salinidade.

Figura 7: A) Disparidade morfológica de Nicho trófico dentro de cada habitat. B) Distribuição de cada nicho trófico
de acordo com as variáveis ambientais avaliadas

Os testes de modularidade utilizando as quatro configurações (boca e corpo, cabeça e
corpo, pedúnculo caudal e corpo, por fim uma avaliação das três estruturas, cabeça, corpo e
cauda), revelaram a ausência de modularidade em todas as hipóteses, sendo perceptíveis através
dos valores de coeficiente RV para boca e corpo (0,961321, Fig. 8A), cabeça e corpo (0,963414,
Fig. 8B), pedúnculo e corpo (0,726674, Fig. 8C) e para os três módulos (0,764319, Fig. 8D).

41

Figura 8: Testes de modularidade. A) Hipótese de boca e corpo. B) Hipótese de pedúnculo caudal e corpo. C)
Hipótese de cabeça e corpo. D) Hipótese de configurações múltiplas de cabeça, corpo e pedúnculo.

3.3.2. Análise de Variância Morfológica e PGLs
Os resultados da ANOVA multivariada (MANOVA) indicam que habitat, nicho trófico e
profundidade estão relacionados à variação na forma de Carangoidei (Tabela 1). Nicho trófico
explica 20,16% da variação, enquanto habitat explica cerca de 12,88% da variação e a
profundidade, 7,3% da variação da forma. Outros fatores como comprimento corporal,
temperatura e salinidade não apresentaram efeitos significativos na variação da forma (Tabela 1).
Variáveis

Df

SS

MS

Rsq

F

Z

Pr(>F)

Habitat

4

0.25269

0.063173

0.12882

6.0312

4.5108

0.001

Nicho

3

0.39559

0.131865

0.20167

12.5893

6.2855

0.001

Profundidade

1

0.14374

0.143744

0.07328

13.7233

3.305

0.001

Comprimento

1

0.01246

0.012456

0.00635

1.1892

0.5562

0.280

Amplitude de
Temperatura

1

0.00622

0.006216

0.00317

0.5934

-0.2292

0.579

42

Amplitude de
Salinidade

1

0.01964

0.019643

0.01001

Residuals

108

1.13123

0.010474

0.5767

Total

119

1.96158

1.8754

1.1271

0.133

Tabela 1: Resultados da análise multivariada de variância, testes realizados com dados ambientais habitat,
nicho trófico, profundidade, comprimento máximo, amplitude de temperatura e amplitude de salinidade.

Ao analisar os efeitos das variáveis bióticas e abióticas sobre uma trajetória filogenética
através das análises do PGLS, o nicho trófico foi significativo, explicando 68,6% da variação
morfológica observada. Assim como a amplitude de salinidade foi significativa, explicando
10,9% da forma. Ambas as variáveis (habitat e amplitude de temperatura) influenciaram a forma,
mesmo apresentando valores explicativos baixos (2% e 1%), apresentaram significância
estatística por meio de PGLS. Assim como comprimento corporal máximo foi significativo,
indicando que variações no tamanho podem ser determinantes na forma corporal dentro de
Carangoidei. Já a profundidade acabou não sendo significativa. A Tabela 2 resume os valores
obtidos nas variáveis analisadas a nível ecológico e evolutivo.
Variváveis

SS

MS

Rsq

F

3

0.22664

0.075548

0.67332

135.8689

2.51363

0.001

1

0.03676

0.036762

0.10921

66.1145

3.04347

0.001

1

0.00443

0.004429

0.01316

7.9662

3.09711

0.001

Comprimento

1

0.00202

0.002019

0.0060

3.6306

2.60117

0.004

Habitat

4

0.00634

0.001585

0.01884

2.8509

3.14141

0.001

Profundidade

1

0.00036

0.000359

0.00107

0.6459

-0.33514

0.639

Residuals

108

0.06005

0.000556

0.1784

Total

119

0.33661

Nicho
Amplitude de
salinidade
Amplitude de
temperatura

Df

Z

Pr(>F)

43

Tabela 2: Resultados da análise de Mínimos quadrados generalizados filogenéticos, testando a influência
das variáveis associadas à filogenia. Nicho trófico, amplitude de salinidade, amplitude de temperatura e
habitat demonstraram influência significativa nos testes.

Em relação ao sinal filogenético, o K-mult foi igual a 0.115, o que sugere um fraco sinal
filogenético, porém o valor de p mostra significância indicando que mesmo fraco existe
influência da filogenia sob a forma (Fig. 14).

Figura 9: Sinal filogenético medido pelo indice de K-mult

3.3.3. Disparidade Morfológica ao Longo do Tempo
Os gráficos de Disparidade Morfológica Através do Tempo (DTT) mostraram como a
variação morfológica evoluiu no clado Carangoidei ao longo dos últimos 100 milhões de anos
(Fig. 15a). Observou-se um rápido aumento da disparidade morfológica nos estágios iniciais da
diversificação do grupo, seguido por uma estabilização subsequente. Nos últimos 60 milhões de
anos, a disparidade morfológica foi influenciada por mudanças geológicas e ambientais, com
picos de variação observados durante o Eoceno e o Mioceno (Fig. 15b).

44

Figura 10: Níveis de disparidade morfológica ao longo do tempo. A) Disparidade morfológica ao longo dos anos,
observando o índice de divergência por 100 milhões de anos, linha vermelha indicando a média de variação ao longo
do tempo, linha preta indica variação da forma desde o surgimento até estabilização. B) Disparidade ao longo das
eras, apontando as principais eras com maiores índices de disparidade.

Ao testar os três modelos, Browniano (BM), Ornstein-Uhlenbeck (OU), Early Burst (EB)
para verificar a evolução da forma, os nossos dados revelaram que Ornstein-Uhlenbeck com
AICc (Critério de Informação de Akaike) de -275.3189, foi o que melhor explica a evolução da
forma corporal. O modelo evolutivo busca explicar como os organismos evoluíram ao longo do
tempo, podendo apontar aspectos como a adaptação (Johnson & Omland, 2004).
3.4. Discussões
Os resultados deste estudo fornecem uma visão abrangente sobre como a variação
morfológica no clado Carangoidei é moldada por uma combinação de fatores ecológicos, como
nicho trófico, habitat e profundidade, juntamente com as pressões seletivas ao longo do tempo.
As análises multivariadas e filogenéticas revelaram padrões claros de diversificação da forma,
destacando o papel crucial dos fatores ecológicos e evolutivos na evolução da forma corporal
neste grupo.
4.4.1. Como a forma corporal em Carangoidei varia em resposta a diferentes nichos tróficos
e habitats, e essa variação reflete na disparidade morfológica do grupo?

45

A variação morfológica em Carangoidei reflete diretamente a ocupação de diferentes
nichos tróficos e habitats. O nicho trófico emergiu como o fator mais influente na variação da
forma, sendo responsável por 68,6% da variação morfológica observada. A distribuição das
espécies no filomorfoespaço revelou que grupos tróficos como carnívoros e onívoros ocupam
ampla área do morfoespaço, sugerindo maior plasticidade e diversificação associadas a essas
estratégias alimentares (Ellerby & Gerry, 2011). Por outro lado, grupos como herbivoros e
detritívoros apresentaram distribuições mais restritas no morfoespaço, indicando uma maior
especialização morfológica associada a esses hábitos alimentares. Esses achados corroboram
estudos anteriores que apontam o nicho trófico como um forte determinante da morfologia em
peixes, como é o caso dos Ciclideos (Friedman et al., 2016; Kopf et al., 2020).
As adaptações morfológicas associadas à captura de presas e ao comportamento alimentar
são evidentes nas formas corporais observadas em Carangoidei, assim como em outros grupos,
como membros da família Sparidae e peixes-lua (Wainwright, 1996; Higham, 2007; Ventura et
al., 2017). Em carangídeos, a dieta está diretamente ligada à morfologia, com evidências de que o
tamanho do predador influencia o tamanho da presa, refletindo uma relação entre forma corporal
e hábitos alimentares (Velasco-Reyes et al., 2022). Além disso, a especialização trófica tem sido
amplamente documentada como um fator-chave na evolução da morfologia em diferentes grupos
de vertebrados, desde peixes marinhos até mamíferos e répteis (Tobbler, 2008; Sherratt et al.,
2018). A correlação entre dieta e morfologia permite compreender os impactos da alimentação na
forma corporal e sua importância na adaptação ao habitat (Ventura et al., 2017). Em peixes
tropicais, a dieta influencia diretamente a forma do corpo, moldando sua variação fenotípica e
funcional (Baldasso et al., 2019; Li et al., 2021).
O habitat também foi um fator determinante na variação morfológica de Carangoidei, com
diferenças evidentes entre espécies de ambientes bentopelágicos, demersais e pelágicos. Os
organismos que ocupam ambientes bentopelágicos e demersais apresentaram maior diversidade
morfológica, enquanto espécies pelágicas demonstraram formas mais especializadas e
conservadoras (Friedman et al., 2020). Esse padrão reflete os desafios impostos por habitats mais
complexos, que favorecem uma maior diversidade morfológica ao longo da evolução (Zamudio
et al., 2016). A relação entre morfologia e habitat foi confirmada pelos resultados da MANOVA
46

e pela distribuição das espécies no filomorfoespaço, sugerindo que espécies submetidas a
diferentes condições ambientais apresentam variação fenotípica significativa (Moore & Willmer,
1997; Jiang et al., 2019). Espécies de Trachurus trachurus (Carangidae) exemplificam essa
adaptação, apresentando variações fenotípicas ligadas à distribuição geográfica e às pressões
ambientais (El Mghazli et al., 2022).
4.4.2. Quais fatores ambientais exercem maior influência sobre a variação morfológica
observada em Carangoidei e como esses fatores afetam a disparidade morfológica ao longo
do tempo?
Além do nicho trófico e habitat, profundidade, temperatura e salinidade emergiram como
fatores ambientais relevantes na evolução da forma em Carangoidei. A profundidade teve um
efeito significativo na morfologia, com espécies de águas mais profundas apresentando formas
corporais adaptadas a condições específicas, como maior pressão hidrostática e menor
luminosidade. Estudos demonstram que peixes que habitam profundidades maiores tendem a
apresentar corpos mais alongados e hidrodinâmicos, favorecendo a locomoção eficiente nesses
ambientes (Claverie & Wainwright, 2014; Martinez et al., 2021).
O impacto da profundidade na morfologia também pode estar relacionado a diferenças na
temperatura e na salinidade, que variam com a profundidade e influenciam diretamente as
pressões seletivas sobre as espécies (Neat & Campbell, 2013). Embora temperatura e salinidade
não tenham mostrado significância estatística na MANOVA, esses fatores tornaram-se
significativos na análise filogenética (PGLS), sugerindo um efeito indireto na evolução da
morfologia de Carangoidei (Zimmerman et al., 1991; Bozinovic et al., 2011).
A temperatura, em particular, tem um impacto já no período ontogenético, afetando o
desenvolvimento inicial das espécies e sua plasticidade morfológica, até mesmo em resposta a
mudanças ambientais, de fato estes processos podem ter ocorrido na história evolutiva do grupo
(Herbing, 2002; Michie et al., 2020). Por outro lado, alguns estudos indicam que mudanças
climáticas e o aumento da temperatura dos oceanos podem impactar a capacidade de resposta
morfológica dos peixes, levando a adaptações diferenciadas (Potts et al., 2021).

47

Os gráficos de disparidade morfológica ao longo do tempo (DTT) indicaram que a
evolução da forma em Carangoidei seguiu um padrão de rápida diversificação inicial, seguida por
uma estabilização morfológica nos últimos 60 milhões de anos. Esse padrão é característico de
uma radiação adaptativa, onde a ocupação de novos nichos favorece a evolução de formas
corporais distintas em um curto espaço de tempo (Gillespie et al., 2020). O Eoceno e o Mioceno
representaram períodos de maior disparidade morfológica, possivelmente impulsionados por
mudanças geológicas e climáticas que alteraram os habitats e abriram novas oportunidades
ecológicas (Bellwood et al., 2014; Li & Li, 2018).
O modelo Ornstein-Uhlenbeck (OU), que descreve a evolução da forma sob pressões
seletivas estabilizadoras, foi o mais adequado para explicar os padrões observados. Esse modelo
sugere que, após um período inicial de diversificação, a morfologia se estabiliza devido a
restrições funcionais e adaptações a nichos ecológicos bem definidos (Butler et al., 2004;
Beaulieu et al., 2012).
4.4.3. A evolução da forma em Carangoidei é mais influenciada por pressões ecológicas ou
por eventos históricos, e essa evolução ocorreu de forma modular?
Os resultados indicam que a evolução da forma em Carangoidei foi predominantemente
influenciada por pressões ecológicas, especialmente pelo nicho trófico e pelo habitat, enquanto
eventos históricos, como mudanças climáticas e geológicas, tiveram papel secundário na
modelagem da diversidade morfológica ao longo do tempo. A forte correlação entre a morfologia
e as variáveis ecológicas (como habitat e dieta) sugere que a forma corporal foi diretamente
moldada pelas demandas funcionais impostas pelo ambiente e pelo modo de vida das espécies.
No entanto, a relação entre eventos históricos e evolução da forma não pode ser
descartada. Os gráficos de disparidade morfológica ao longo do tempo (DTT) revelaram que a
diversificação morfológica inicial de Carangoidei ocorreu de forma acelerada nos primeiros 60
milhões de anos, seguida por uma estabilização. Esse padrão é característico de radiações
adaptativas, em que os primeiros representantes do clado experimentaram um período de rápida
exploração de nichos ecológicos, levando a um aumento inicial na disparidade morfológica
(Gillespie et al., 2020). Durante esse período, fatores históricos como mudanças nos níveis do
48

mar, flutuações climáticas e reorganizações dos ecossistemas marinhos podem ter criado novas
oportunidades ecológicas, impulsionando a diversificação da forma (Bellwood et al., 2014; Li &
Li, 2018).
Os picos de disparidade observados durante o Mioceno e o Eoceno reforçam essa
hipótese, sugerindo que mudanças climáticas globais e oscilações nos ecossistemas marinhos
contribuíram para a diversificação da forma, mesmo que as pressões ecológicas tenham sido os
principais vetores de variação ao longo do tempo. Estudos apontam que mudanças na temperatura
e disponibilidade de habitat nesses períodos foram determinantes na evolução dos peixes
marinhos (Coxall & Pearson, 2007; Steinthorsdottir et al., 2021). Assim, embora a ecologia tenha
sido o principal motor da evolução da forma, eventos históricos forneceram o contexto geológico
e climático para que essa diversificação ocorresse.
Um aspecto fundamental para entender essa evolução é a presença ou ausência de
modularidade na morfologia do grupo. A análise de modularidade revelou ausência significativa
de modularidade na forma corporal de Carangoidei, evidenciada por coeficientes RV próximos a
1. Modularidade implica que diferentes regiões do corpo evoluem de maneira independente,
permitindo maior flexibilidade evolutiva e adaptação a diferentes pressões seletivas
(Klingenberg, 2008 ; Goswami & Polly, 2010). No entanto, os resultados indicam que, em
Carangoidei, a evolução morfológica ocorreu de forma altamente integrada, sem uma
segmentação clara entre módulos funcionais independentes, como cabeça, nadadeiras ou
pedúnculo caudal.
A ausência de modularidade pode estar associada a uma taxa acelerada de divergência
morfológica, como sugerido por Burns et al. (2023), indicando que a evolução da forma em
Carangoidei ocorreu de maneira holística, sem a especialização de estruturas morfológicas
independentes ao longo da evolução. Esse padrão também foi observado em outros vertebrados,
como mamíferos carnívoros e crocodilos, cujas mandíbulas apresentam forte integração evolutiva
devido à necessidade funcional de estruturas coordenadas para captura e processamento de presas
(Piras et al., 2013). Assim como em ciclideos, que evidenciam em sua morfologia os impactos
das dietas (Montaña & Winemiller, 2013).

49

Em Carangoidei, a falta de modularidade sugere que pressões seletivas ecológicas agiram
uniformemente em todo o corpo, ao invés de modularizar a evolução de partes específicas. Isso
pode estar relacionado à necessidade de manter uma morfologia eficiente para natação e captura
de presas, especialmente em espécies de grande mobilidade e hábitos predatórios. Estudos
indicam que, em grupos de peixes com alta capacidade natatória e ampla distribuição ecológica, a
forma corporal tende a ser mais integrada, refletindo restrições biomecânicas que favorecem um
equilíbrio entre resistência hidrodinâmica e eficiência no deslocamento (Martinez et al., 2021).
Diferentemente de grupos que apresentam modularidade bem definida em suas adaptações
morfológicas, como os ciclídeos africanos, nos quais a morfologia craniana e mandibular evolui
separadamente para permitir especialização alimentar (Parsons et al., 2011).
Considerações Finais
Este estudo demonstra que a evolução da forma corporal em Carangoidei é um processo
complexo, moldado por uma combinação de fatores ecológicos e históricos. O nicho trófico e o
habitat sinalizam como os principais processos determinantes da variação morfológica no grupo,
com diferentes estratégias alimentares e ambientes heterogêneos que exigem adaptações
morfológicas distintas. A profundidade, embora menos impactante do que o nicho trófico,
também desempenha um papel importante em moldar a morfologia das espécies, principalmente
aquelas de ambientes mais profundos.
A rápida diversificação inicial do grupo, seguida por uma estabilização morfológica ao
longo do tempo, sugere que eventos históricos, como mudanças climáticas e radiações
adaptativas, foram críticos na formação das formas corporais modernas de Carangoidei. Esses
achados fornecem uma compreensão mais profunda da relação entre ecologia, filogenia e
morfologia, destacando o papel das pressões seletivas na evolução da diversidade morfológica em
peixes marinhos.

50

REFERÊNCIAS
Adams, D. C.; Rohlf, F. J.; Slice, D. E. Geometric morphometrics: Ten years of progress following the
‘revolution’. The Italian journal of zoology, v. 71, n. 1, B. 5–16, 2004.
Adams, D.C. et al. Package ‘geomorph’. 2014.
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58

Material Suplementar 1
Tabela S1. Variáveis ambientais obtidas por meio dos bancos de dados Bio-Oracle e FishBase,
de acordo com as espécies avaliadas no estudo.
Amplitude de
Temperatura

Amplitude de
salinidade

Nicho
Trofico

Nivel Trofico

Habitat

Profundidade
maxima

Comprimento
Máximo

6.31

6.04

Carnivoro

3.6

pelagic-neritic

70

100

9.9

3.12

Carnivoro

3.46

reef-associated

100

150

Alectis indica

7.82

5.8

Carnivoro

4.09

reef-associated

100

165

Alepes djedaba

8.16

12.03

Carnivoro

3.32

reef-associated

50

40

Alepes kleinii
Alepes
melanoptera
Alepes vari
Atropus
átropos
Atule mate
Carangoides
armatus
Carangoides
bajad
Carangoides
bartholomaei
Carangoides
dinema
Carangoides
equula
Carangoides
ferdau
Carangoides
fulgoguttatus
Carangoides
gymnostethus
Carangoides
hedlandensis
Carangoides
malabaricus
Carangoides
orthogrammus
Carangoides
otrynter
Carangoides
talamparoides

9.28

4.79

Carnivoro

3.54

reef-associated

100

18.20

7.38

3.11

Carnivoro

3.35

pelagic-neritic

50

25

8.11

3.07

Carnivoro

3.65

pelagic-neritic

10

56

8.36

10.55

Carnivoro

3.6

pelagic-neritic

100

26.5

8.97

4.12

Carnivoro

3.27

reef-associated

80

30

7.62

3.71

Carnivoro

4.1

reef-associated

59

58

5.82

1.74

Carnivoro

3.97

reef-associated

70

55

6.29

1.49

Carnivoro

4.5

reef-associated

50

100

7.45

2.6

Carnivoro

4.03

reef-associated

22

85

11.86

2.66

Carnivoro

4.02

reef-associated

226

50

7.06

7.99

Carnivoro

3.98

reef-associated

60

70

7.58

1.98

Carnivoro

4.02

reef-associated

100

120

7.62

1.91

Carnivoro

4.12

reef-associated

100

90

10.5

4.31

Carnivoro

3.8

reef-associated

40

32

9.2

4.96

Carnivoro

3.9

reef-associated

140

60

6.81

1.04

Carnivoro

4.5

reef-associated

168

40

7.08

3.14

Carnivoro

4.02

benthopelagic

100

60

9.87

3.92

Carnivoro

4.4

reef-associated

70

51

Espécie
Alectis
alexandrina
Alectis ciliaris

59

Caranx
bucculentus
Caranx
caballus
Caranx caninus

10.18

4.21

Carnivoro

4.03

reef-associated

63

66

8.19

3.01

Carnivoro

4.05

pelagic-neritic

100

55

6.98

3.79

Carnivoro

3.9

pelagic-oceanic

350

101

Caranx crysos

9.65

2.95

Carnivoro

3.63

reef-associated

100

70

Caranx heberi

6.21

3.93

Carnivoro

3.7

reef-associated

30

88

Caranx hippos
Caranx
ignobilis
Caranx latus
Caranx
lugubris
Caranx
melampygus
Caranx
papuensis
Caranx
rhonchus
Caranx ruber
Caranx
sexfasciatus
Caranx tille

12.73

3.45

Carnivoro

3.83

reef-associated

350

124

6.67

1.66

Carnivoro

4.48

reef-associated

188

170

6.44

2.21

Carnivoro

3.88

reef-associated

140

101

4.87

1.33

Carnívoro

4

benthopelagic

354

100

5.37

2.1

Carnívoro

4.28

reef-associated

190

117

7.63

4.88

Carnívoro

4.05

reef-associated

50

88

7.36

5.2

Carnívoro

3.6

benthopelagic

200

60

5.85

1.79

Carnívoro

3.81

reef-associated

35

73

6.6

2.14

Carnívoro

3.58

reef-associated

146

120

7.41

3.61

Carnívoro

4.06

reef-associated

120

80

Caranx vinctus
Chloroscombru
s chrysurus
Chloroscombru
s orqueta
Coryphaena
equiselis
Coryphaena
hippurus
Decapterus
akaadsi
Decapterus
kurroides
Decapterus
macarellus
Decapterus
macrosoma
Decapterus
maruadsi
Decapterus
muroadsi
Decapterus
punctatus
Decapterus
russelli

9.77

2.89

Carnívoro

3.72

pelagic-oceanic

50

37

11.27

4.62

Carnívoro

3.53

pelagic-neritic

110

65

9.04

3.01

Carnívoro

3.25

benthopelagic

53

30

7.21

1.94

Carnivoro

4.5

pelagic-oceanic

400

145.70

9.5

2.13

Carnivoro

4.5

pelagic-neritic

85

210

10.7

2.33

Planctivoros

3.4

pelagic-oceanic

400

30

6.53

3.55

Planctivoros

3.4

reef-associated

300

45

7.22

1.82

Planctivoros

3.24

pelagic-oceanic

400

46

8.26

2.24

Planctivoros

3.4

reef-associated

214

35

13.96

3.44

Planctivoros

3.4

reef-associated

80

30

8.03

1.75

Planctivoros

3.4

pelagic-oceanic

320

50

15.17

3.03

Planctivoros

3.26

reef-associated

100

30

7.3

8.81

Planctivoros

3.52

benthopelagic

275

45

60

Decapterus
tabl
Echeneis
naucrates
Elagatis
bipinnulata
Gnathanodon
speciosus
Hemicaranx
leucurus
Hemicaranx
zelotes
Lichia amia
Megalaspis
cordyla
Naucrates
ductor
Oligoplites
altus
Oligoplites
saliens
Oligoplites
saurus
Parastromateus
niger
Parona signata
Phtheirichthys
lineatus
Pseudocaranx
dentex
Rachycentron
canadum
Remora
albescens
Remora
australis
Remora
brachyptera
Remora
osteochir
Remora rêmora
Scomberoides
commersonnian
us
Scomberoides
lysan
Scomberoides
tala
Scomberoides
tol

8.06

2.14

Planctivoros

3.22

demersal

550

50

7.45

2.31

Detritivoros

3.4

reef-associated

85

110

5.56

1.89

Onivoro

3.59

reef-associated

150

180

7.81

2.54

Carnivoro

3.84

reef-associated

80

120

8

4.26

Carnivoro

3.8

benthopelagic

30

49.5

8.67

3.67

Carnivoro

3.7

benthopelagic

30

35

10.1

3.16

Carnivoro

4.32

pelagic-neritic

50

200

8.62

8.98

Carnívoro

3.91

reef-associated

100

80

8.96

3.08

Onivoro

3.41

reef-associated

300

70

8.24

4.07

Onivoro

4.09

benthopelagic

30

56

6.01

10.15

Onivoro

3.83

benthopelagic

40

50

13.83

4.16

Onivoro

3.53

reef-associated

50

35

8.51

7.36

Onivoro

2.93

reef-associated

105

75

10.49

0.75

Onivoro

3.4

demersal

300

60

5.76

1.74

Detritivoros

3.6

pelagic-oceanic

5

76

11.29

0.81

Onivoro

3.66

reef-associated

238

122

12.41

4.45

Carnivoro

4.26

reef-associated

1200

200

8.99

2.38

Detritivoros

3.4

pelagic-oceanic

200

30

8.34

2.28

Detritivoros

3.5

pelagic-oceanic

50

76

8.44

1.76

Detritivoros

3.5

pelagic-oceanic

200

50

7.61

1.86

Detritivoros

3.5

pelagic-oceanic

200

40

9.46

2.34

Detritivoros

3

reef-associated

200

86.40

8.21

3.84

Onivoro

4.36

reef-associated

50

120

6.66

4.49

Onivoro

4.04

reef-associated

100

110

8.02

3.81

Onivoro

4.5

reef-associated

13

70

7.68

10.34

Onivoro

4.5

reef-associated

50

60

61

Selar boops
Selar
crumenophthal
mus
Selaroides
leptolepis
Selene
brevoortii
Selene brownii

8.22

3.04

Onivoro

3.45

reef-associated

500

25

7.87

6.82

Onivoro

3.57

reef-associated

170

70

9.7

4.08

Onivoro

3.61

reef-associated

50

22

8.03

4.33

Carnivoro

3.8

benthopelagic

50

38

5.81

3.72

Carnivoro

4

demersal

55

29

Selene dorsalis

6.56

5.7

Carnivoro

4.08

demersal

100

40

Selene orstedii
Selene
peruviana
Selene
setapinnis
Selene vomer
Seriola
dumerili
Seriola fasciata

7.91

4.74

Carnivoro

3.48

benthopelagic

50

33

8.02

3.8

Carnivoro

3.76

benthopelagic

50

40

22.94

5.76

Carnivoro

3.72

benthopelagic

55

60

15.1

7.1

Carnivoro

3.67

demersal

53

48.30

11.11

1.91

Carnivoro

4.06

reef-associated

360

190

10.39

1.94

Carnivoro

4.5

benthopelagic

348

67.5

7.38

0.88

Carnivoro

3.85

benthopelagic

825

250

18.16

3.34

Carnivoro

3.96

demersal

100

150

7.85

2.18

Carnivoro

4.5

reef-associated

245

160

18.47

4.05

Carnivoro

4.5

benthopelagic

360

75

8.54

2.09

Carnivoro

4.17

reef-associated

150

70

6.87

2.14

Onivoro

3.32

reef-associated

50

92

10.03

2.66

Onivoro

3.7

pelagic-neritic

5

120

6.36

1.92

Onivoro

3.56

reef-associated

3

60

6.94

2.3

Onivoro

3.74

reef-associated

7

110

16.6

6.61

Onivoro

3.85

benthopelagic

70

64

8.41

0.81

Onivoro

3.7

pelagic-neritic

5

60

9.31

2.34

Onivoro

3.5

reef-associated

36

122

7.78

3.44

Onivoro

4.3

reef-associated

12

50

6.1

6.61

Onivoro

3.7

pelagic-neritic

100

60

10.97

2.42

Onivoro

3.73

pelagic-neritic

200

70

Seriola lalandi
Seriola
quinqueradiata
Seriola
rivoliana
Seriola zonata
Seriolina
nigrofasciata
Trachinotus
africanus
Trachinotus
anak
Trachinotus
baillonii
Trachinotus
blochii
Trachinotus
carolinus
Trachinotus
coppingeri
Trachinotus
falcatus
Trachinotus
goodei
Trachinotus
goreensis
Trachinotus
ovatus

62

Trachinotus
paitensis
Trachinotus
rhodopus
Trachinotus
teraia
Trachurus
declivis
Trachurus
delagoa
Trachurus
japonicus
Trachurus
lathami
Trachurus
mediterraneus
Trachurus
murphyi
Trachurus
novaezelandiae
Trachurus
picturatus
Trachurus
symmetricus
Trachurus
trachurus
Trachurus
trecae
Uraspis helvola
Uraspis
secunda
Uraspis uraspis

11.56

2.02

Onivoro

3.74

benthopelagic

100

51

8.56

3.29

Onivoro

4

reef-associated

30

61

7.79

9.31

Onivoro

3.57

pelagic-neritic

3

68

8.23

0.69

Carnivoro

3.93

benthopelagic

460

64

6.53

3.68

Carnivoro

3.73

benthopelagic

400

35

14.23

2.42

Carnivoro

3.4

pelagic-neritic

275

50

17.4

4.34

Carnivoro

3.27

reef-associated

200

40

14.37

2.25

Carnivoro

3.37

pelagic-oceanic

500

60

8.49

0.91

Carnivoro

3.49

pelagic-oceanic

306

70

8.09

0.62

Carnivoro

3.22

pelagic-oceanic

500

50

9.14

0.84

Carnivoro

3.32

benthopelagic

370

60

8.82

0.92

Carnivoro

3.82

pelagic-oceanic

400

81

14.23

3.49

Carnivoro

4.18

pelagic-neritic

1050

70

8.28

4.23

Carnivoro

3.49

benthopelagic

100

35

6.84

1.84

Carnivoro

3.78

reef-associated

300

58

5.93

2.82

Carnivoro

4

pelagic-oceanic

50

50

6.81

2.35

Carnivoro

4.07

reef-associated

130

28

63

Material Suplementar 2
Figura S1: Filogenia calibrada de Carangoidei: Familia Carangidae subdividia em caranginae (vermelho),
naucratinae (ciano), trachinotinae (rosa), scomberoidinae (roxo) e as famílias Coryphaenidae (amarelo),
Rachycentridae (azul) e Echeneidae (verde).

64