VALBERTH FRANCISCO NUNES COSTA

Dissertação FINAL_Valberth_Nunes_PPG_DIBICT_2023.pdf
Documento PDF (2.6MB)

UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos
Trópicos

Status ecológico de recifes de coral sujeitos a múltiplos estressores em Área
Marinha Protegida através de indicadores ecológicos e respostas bioquímicas

Maceió, Alagoas
Abril/2023

VALBERTH FRANCISCO NUNES COSTA

Status ecológico de recifes de coral sujeitos a múltiplos estressores em Área
Marinha Protegida através de indicadores ecológicos e respostas bioquímicas

Dissertação apresentada ao Programa de
Pós- Graduação em Diversidade Biológica
e Conservação nos Trópicos, Instituto de
Ciências
Biológicas
e
da
Saúde,
Universidade Federal de Alagoas, como
requisito para obtenção do grau de Mestre
em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS na área de
concentração
em
Conservação
da
Biodiversidade Tropical.
Orientação: Dra. Taciana Kramer de
Oliveira Pinto.
Coorientação: Dra. Jerusa Maria de
Oliveira.

Maceió, Estado de Alagoas, Brasil
Abril/2023

Folha de aprovação
Valberth Francisco Nunes Costa
Avaliação do status ecológico de recifes de coral sujeitos a múltiplos
estressores em Área Marinha Protegida através de indicadores
ecológicos e respostas bioquímicas
Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação
em
Diversidade
Biológica
e
Conservação nos Trópicos, Instituto de Ciências
Biológicas e da Saúde da Universidade Federal de
Alagoas, como requisito para obtenção do título de
Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS na área da
Biodiversidade.

Dissertação aprovada em 13 de abril de 2023.

Dr.(a) Presidente – Taciana Kramer de Oliveira Pinto/UFAL
(orientadora)

Dr.(a) Jerusa Maria de Oliveira Amorim
(co-orientadora)

Dr. (a) – Lazaro Wender Oliveira de Jesus

Dr. (a) – Miguel Mies

Dr. (a) – Ricardo Jessouroun de Miranda
MACEIÓ - AL
Abril/2023

Catalogação na fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Central
Divisão de Tratamento Técnico
Bibliotecária: Taciana Sousa dos Santos – CRB-4 – 2062
C837s

Costa, Valberth Francisco Nunes.
Status ecológico de recifes de coral sujeitos a múltiplos estressores em
Área Marinha Protegida através de indicadores ecológicos e respostas
bioquímicas. / Valberth Francisco Nunes Costa. – 2023.
109 f. : il. color.
Orientadora: Taciana Kramer de Oliveira Pinto.
Coorientador: Jerusa Maria de Oliveira.
Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) – Universidade Federal
de Alagoas. Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde. Programa de PósGraduação em Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos. Maceió,
2023.
Inclui bibliografias.
1. Recifes de coral – ecossistemas. 2. Organismos marinhos –
branqueamento de coral. 3. Indicadores ecológicos – bioquímicos.
4. Recifes de coral – resiliência. I. Título.
CDU: 593.6

A minha família, dedico

AGRADECIMENTOS
Agradeço a minha família, por me apoiar e me compreender nos momentos em
que faltei. Agradeço também aos amigos que se fizeram presentes nessa jornada.
As minhas orientadoras, Taciana Kramer e Jerusa por toda a chance de
contribuir e aprender nos laboratórios e acreditarem no meu potencial, aquilo que hoje
se tornou o que amo, fazer ciência. Obrigado por toda paciência, incentivo e dedicação.
Sou grato por todo o conhecimento e ter duas cientistas mulheres como um exemplo de
profissionalismo e de amizade. Agradeço também ao professor Buia (Cláudio Sampaio),
por todos os conhecimentos proporcionados e apoio.
A equipe do laboratório LEB pelas trocas de conhecimentos e a equipe de campo
LEBIC, por fazer das coletas momentos divertidos e prazerosos de aprendizado.
Ao laboratório LMAA, por ter possibilitado a realização das minhas análises e
todo conhecimento proporcionado pela equipe. Em especial, agradeço minha amiga
Bianca, que foi uma grande parceira durante essa jornada para compreender minhas
análise.
Quero agradecer também, aos meus grandes amigos, (Flávio, Valéria, Claudjane.
e João). Obrigado por todo o apoio e companheirismo, nossa amizade vai além das
paredes acadêmicas, pra vida. Me motivando a continuar tentando nos momentos em
que quase desistir, amo vocês.
Sem esquecer que minha amiga ANA, e companheira de apartamento, por todos
os nossos “Café com Ciência” onde sempre discutíamos sobre os nossos trabalhos.

RESUMO

Os recifes de coral são ecossistemas que apresentam elevada biomassa e alta
produtividade, fornecendo suporte para o crescimento e desenvolvimento dos
organismos marinhos. Desta forma têm elevada importância ecológica
fornecendo inúmeros serviços para o ambiente marinho. Nos últimos anos,
grandes mudanças estão ocorrendo na estrutura e processos ecológicos dos
recifes de coral como consequência do aumento das perturbações antrópicas
em escala global e local, a curto ou longo prazo, caracterizando uma “crise de
funcionalidade” nos recifes, aumentando as taxas de mortalidade de coral e
prejudicando o potencial de resiliência deste ecossistema, dando origem a
sistemas recifais com baixas taxas de cobertura coralínea. É crescente a
utilização da biota e informações dos sistemas ecológicos como indicadores de
qualidade para entender o status ecológico em que os recifes se encontram. O
presente estudo teve como objetivo avaliar a saúde da comunidade coralínea e
a qualidade de áreas recifais através de indicadores ecológicos e bioquímicos.
A eficiência de utilizar esses indicadores como ferramenta para o
monitoramento e instrumento eficaz para as tomadas de decisão no manejo e
gestão dessas áreas foi evidenciada nesta dissertação ao longo de dois
capítulos. No primeiro, os resultados sugerem que a gestão do uso pelo
zoneamento espacial e o cumprimento das regulamentações dessas áreas,
pode contribuir para a resiliência dos recifes de coral, manutenção e eficiência
dos serviços ecossistêmicos, socioeconômicos e culturais na APACC,
indicando ainda que criação desse zoneamento tenha sido uma decisão
assertiva que deve ser mantida e ampliada. No segundo capítulo, sugere-se
que as atividades das enzimas antioxidantes diferem pelo efeito sazonal, em
função do aumento na descarga dos rios e da concentração de alguns
nutrientes inorgânicos, e que mesmo sendo áreas de exclusão, estas zonas
estão sujeitas a impacto e os corais estão sob estresse. Chama-se atenção
para um acompanhamento mais detalhado destas áreas para auxiliar no
manejo e assegurar a eficiência na conservação e manutenção dos
ecossistemas recifais.

Palavras-chave: resiliência; branqueamento de coral; recife de coral; no-takes.

ABSTRACT

Coral reefs are ecosystems with high biomass and high productivity, providing
support for the growth and development of marine organisms. Thus they are of
high ecological importance, providing numerous services to the marine
environment. In recent years, major changes are occurring in the structure and
ecological processes of coral reefs as a consequence of increasing
anthropogenic disturbances on a global and local scale, in the short or long
term, characterizing a "crisis of functionality" on the reefs, increasing coral
mortality rates and undermining the resilience potential of this ecosystem, giving
rise to reef systems with low rates of coral cover. There is increasing use of
biota and ecological systems information as quality indicators to understand the
ecological status that reefs are in. The present study aimed to assess the health
of the coral community and the quality of reef areas through ecological and
biochemical indicators. The efficiency of using these indicators as a tool for
monitoring and as an effective instrument for decision making in the
management of these areas was evidenced in this dissertation throughout two
chapters. In the first one, the results suggest that the management of use
through spatial zoning and the enforcement of regulations in these areas can
contribute to the resilience of coral reefs, maintenance and efficiency of
ecosystem, socioeconomic and cultural services in APACC, also indicating that
the creation of this zoning was an assertive decision that must be maintained
and expanded. In the second chapter, it is suggested that the antioxidant
enzyme activities differ by seasonal effect, due to the increase in river discharge
and the concentration of some inorganic nutrients, and that even though these
zones are exclusion areas, they are subject to impact and the corals are under
stress. Attention is drawn to a more detailed monitoring of these areas to assist
in management and ensure efficiency in conservation and maintenance of reef
ecosystems.

Keywords: resilience; coral bleaching; coral reef; no-takes

LISTA DE FIGURAS

REVISÃO DA LITERATURA
Figura 01: representação do processo de branqueamento em situação de
estresse. Baseado do esquema ilustrativo do De Olho nos Corais. Fonte:
@deolhonoscorais.............................................................................................15
Figura 02: representação do aporte de nutrientes inorgânicos de origem
continental nas áreas recifais............................................................................19
Figura 03: representação resumida do balanceamento redox com as enzimas
antioxidantes Superoxido desmutase (SOD), Catalase (CAT), Glutationa-Stransferase e a Peroxidaçao lipídica..................................................................23
CAPÍTULO I
Figura 01: Study Area evidencing The Environmental Protected Area Costa dos
Corais (APACC), AL, and the no-take and tourism reefs studied......................40
Figura 02: Monthly number of visitors from 2016 to 2019 at the tourism reef of
the Environmental Protected Area Costa dos Corais (APACC), AL..................40
Figura 03: Benthic cover (%) of functional groups at no-take and tourism reefs
of the Environmental Protected Area Costa dos Corais (APACC), AL (red dots =
means, boxes = 2nd and 3rd quartiles, whiskers = minimum and maximum
values, and black dash = medians)....................................................................45
Figura 04: Simpson’s diversity (a), maximum diameter (b), Bleaching
Susceptibility Index (BSI) (c) and recruit density (colonies/m2) (d) of hard coral
at no-take and tourism reefs of the Environmental Protected Area Costa dos
Corais (APACC), AL (red dots = means, boxes = 2nd and 3rd quartiles,
whiskers = minimum and maximum values, and black dash = medians)..........46
Figura 05: Simpson’s diversity (a) and biomass (g/m2) (b) of herbivore fish at
no-take and tourism reefs of the Environmental Protected Area Costa dos
Corais (APACC), AL (red dots = means, boxes = 2nd and 3rd quartiles,
whiskers = minimum and maximum values, and black dash = medians)..........47
Figura 06: Rugosity Index at no-take and tourism reefs of the Environmental
Protected Area Costa dos Corais (APACC), AL (red dots = means, boxes = 2nd
and 3rd quartiles, whiskers = minimum and maximum values, and black dash =
medians)............................................................................................................47
Figura 07: Normalized values for the resilience score and indicators for no-take
and tourism reefs. (Indicators inside green/red squares were considered to have
positive/negative effects on resilience)..............................................................49
Figura 08: Results of relative resilience of sites at no-take and tourism reefs of
the Environmental Protected Area Costa dos Corais, AL (red=low,
orange=medium-low, yellow=medium-high, green=high)..................................49

Figura 09: Canonical Analysis of Principal Components revealing the relative
contribution of indicators to the overall resilience scores in no-take (NT) and
tourism (T) reefs. (BC=branching coral cover, BSI=bleaching susceptibility
index, CCA=crustose coralline algae cover, CR=coral richness, CS=coral size,
FA=fleshy macroalgae cover, HB=herbivorous biomass, HC=hard coral cover,
HR=herbivorous richness, R=recruits’ density, RUG=rugosity, S=sediment,
SA=substrate
availability,
SC=soft
coral
cover,
T=turf,
U=urchin
abundance).......................................................................................................50
CAPÍTULO II
Figura 01: (1) Figura 01: (1) Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais
(APACC) da área de estudo, sendo (A) e (B) a localização das no-takes, nos
municípios de Maragogi e Japaratinga, respectivamente. (2) Desenho
esquemático das coletas: água superficial, sendo os círculos azuis grandes os
pontos de coleta, e os círculos menores as réplicas das amostras de água
superficial; as amostras de fragmento de coral coletados representadas nas
três condições saudável (verde), fracamente branqueada (amarelo) e
branqueada (vermelho) Fonte: (1) APACC-AL/ICMBio, 2021..........................73
Figura 02: gradientes das caracteristicas abióticas da água dos transectos dos
rios Maragogi e Salgado até as áreas reficais de Maragogi e Japaratinga nos
períodos de chuva e estiagem..........................................................................80
Figura 03: desenho esquemático dos gradientes de nutrientes inorgânicos os
transectos dos rios Maragogi e Salgado até as áreas reficais de Maragogi e
Japaratinja nos períodos de chuva e estiagem, sendo: amônia (a), fosfato (b),
nitrito (c) e nitrato (d). Fonte: Google Eath........................................................81
Figura 04: Valores médios (± desvio padrão) da atividade das enzimas
antioxidantes: (a) Catalase (U/kU/mg de tecido) (b) Superóxido dismutase
(U/mg de tecido); (c) Glutationa-S-Transferase (µmole/min/mg de tecido); (d) de
Peroxidação Lipídica (µmole/mg de proteína) da espécie Siderastrea sp. nos
período chuvoso e de estiagem nas duas zonas de exclusão da APA Costa
dos Corais, AL...................................................................................................83
Figura 05: valores do IBR (Integrated Biomarker Response) calculados para
Siderastrea sp. de colônias Saudáveis, fracamente branqueadas (Frac-Bran) e
Branqueadas nos períodos chuvoso e de estiagem nas áreas A e B...............86
Figura 06: Gráfico de radar com os biomarcadores (CAT=Catalase,SOD=
Superóxido dismutase, GST=glutationa S-transferase, MDA= malondialdeido)
do coral Siderastrea sp. nas áreas recifais de Japaratinga (A) e Maragogi (B)
de colônias saudáveis, fracamente branqueadas e branqueadas nos períodos
chuvoso e de estiagem......................................................................................86
Figura 07: Análise de correlação de pearson das atividades enzimáticas
antioxidantes catalase (CAT), superóxido dismutase (SOD), glutationa-Stransferase (GST) e peroxidação lipídica (MDA) com os nutrientes inorgânicos
amônia (AMO), fosfato (FOF), nitrito (NITRI) e nitrato (NITRA) e fatores físicos-

químicos da água, temperatura (TEMP) e pH (considerando aqui, períodos,
recifes e condições como réplicas)....................................................................87
Figura 08: Análise de Redundância Baseada em Distâncias (dbRDA) para os
valores do IBR a partir dos resultados do Modelo Linear Baseado em
Distancias (DistLM) utilizando as concentrações de amônia (AMO),
fosfato(FOF), nitrito (NITRI) e nitrato e os valores de pH e temperatura medidos
na água superficial como variáveis explicativas, nas diferentes áreas recifais
(M=A e J=B), períodos (C=chuvoso e E=estiagem) e condições das colônias
(S=saudável, F=fracamente branqueada e B=branqueada).............................88

LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO I
Table 1: Selected resilience indicators and their relevance to the Marine
Protected Area Costa dos Corais. Effect (+) represents indicators that
contribute positively, while (-) are indicators that contribute negatively to
resilience............................................................................................................43

APÊNDICE
Tabela I: dados secundários dos Rios Salgado e Maragogi, dos períodos:
chuvoso (julho 2021) e de estiagem (março 2022). Fonte: Secretaria do Meio
Ambiente e dos Recursos Hídricos..................................................................108
Tabela II: Valores dos parâmetros físico-químicos da água, pH, temperatura,
condutividade e oxigénio dissolvido, das concentrações médias (± desvio
padrão) dos nutrientes inorgânicos (Amônia, Fosfato, Nitrito e Nitrato) e dos
limites aceitáveis propostos pelo CONAMA resolução Nº 357, 17 de Março de
2005, para estes nutrientes em ambientes salinos..........................................109
Tabela III: Resultado da ANOVA aplicada aos valores da atividade das
diferentes enzimas e dos níveis de peroxidação lipídica entre períodos (Ano),
áreas recifais (Ref) e condições (Cond) (*=Resultados significativos)............110

SUMÁRIO
APRESENTAÇÃO.............................................................................................12
REVISÃO DA LITERATURA.............................................................................14
REFERÊNCIAS................................................................................................ 26
CAPÍTULO I: DO MARINE PROTECTED AREAS PROTECT SHALLOW
CORAL REEF SYSTEMS? A RESILIENCE‑BASED MANAGEMENT
APPROACH IN TROPICAL SOUTHWESTERN ATLANTIC REEFS
ABSTRAT..........................................................................................................35
INTRODUCTION...............................................................................................36
METHODS.........................................................................................................39
Study área.........................................................................................................39
Sampling............................................................................................................41
Resilience..........................................................................................................42
RESULTS..........................................................................................................44
Ecological indicators..........................................................................................44
Scores of resilience...........................................................................................48
DISCUSSION....................................................................................................51
REFERENCES..................................................................................................57
CAPÍTULO
II:
ESTRESSE
OXIDATIVO
E
OCORRÊNCIA
DE
BRANQUEAMENTO NO CORAL SIDERASTREA SP. EM RECIFES RASOS:
RELAÇÕES COM A ENTRADA DE NUTRIENTES INORGÂNICOS DA
DESCARGA DOS RIOS
RESUMO...........................................................................................................69
INTRODUÇÃO..................................................................................................70
METODOLOGIA................................................................................................72
Área de estudo..................................................................................................72
Coleta de dados................................................................................................73
Plumas dos rios........................................................................................74
Colônias do coral Siderastrea sp. ...........................................................74
Processamento das amostras..................................................................75
Nutrientes inorgânicos..............................................................................75
Tecido mole de Siderastrea sp. ...............................................................75
Atividade enzimática.................................................................................75
Superoxido dismutase......................................................................76
Catalase...........................................................................................76
Glutationa S-transferase..................................................................76
Peroxidação lipídica.........................................................................77
Integrated Biomarker Response (IBR)......................................................77
Análise estatística dos dados...................................................................78
RESULTADOS..................................................................................................79
Caracterização das plumas dos rios e parâmetros ambientais........................79
Atividade das enzimas antioxidantes e peroxidação lipídica............................82
DISCUSSÃO.....................................................................................................89
REFERÊNCIAS.................................................................................................97
CONSIDERAÇÕES GERAL...........................................................................107
APENDICES...................................................................................................108

APRESENTAÇÃO

Esta dissertação é composta por dois capítulos e trata da avaliação da
qualidade de ambientes recifais sujeitos a manejo de usos na Área de Proteção
Ambiental Costa dos Corais – APACC, através da utilização de indicadores
ecológicos das comunidades de peixes e bentos e de biomarcadores
representados pela atividade de enzimas antioxidantes de corais pétreos.
A aprovação do Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração –
PELD, tendo como sítio ecológico a Área de Proteção Ambiental Costa dos
Corais na costa de Alagoas, PELDCCAL, também agrega grande importância
para o monitoramento, conservação da biodiversidade, renovação das
comunidades e melhoria do manejo das áreas recifais brasileiras e em especial
do Estado de Alagoas. Os PELDs são programas que tem iniciativa do
Governo Federal, com o apoio e execução de órgãos que fomentam e realizam
pesquisas, para incentivar estudos em Ecologia de Ecossistemas, produzindo e
obtendo dados sobre os ecossistemas recifais e sua biodiversidade.
Esta dissertação foi desenvolvida no âmbito do projeto PELDCCAL e foi
realizada nesta área marinha protegida, nos recifes dos municípios de
Maragogi e Japaratinga, AL, com intenção de caracterizar e monitorar a
estrutura das assembleias de corais desses ambientes recifais utilizando
indicadores ecológicos para avaliar o status ecológico dos ambientes recifais,
como também a eficiência da criação de zonas de exclusão como estratégia de
conservação dos ecossistemas marinhos, protegendo os recifes de corais
encontrados nas regiões costeiras do litoral de Alagoas e a saúde da
comunidade coralínea.
No primeiro capítulo no formato de artigo, foram avaliadas 2 áreas
recifais do município de Maragogi, sendo uma exclusiva à visitação turística e
uma zona de exclusão, com coletas realizadas em 2018 e 2019, calculando e
avaliando um índice de resiliência baseado em diferentes indicadores
ecológicos das comunidades de peixes e bentos dessas áreas recifais. Esse
artigo foi publicado na revista Journal of Coastal Conservation, periódico que
apresenta percentil 72, sendo uma revista internacional na linha de pesquisas
teóricas e aplicadas sobre o manejo integrado e sustentável da interface

ambiental terrestre, costeira e marinha. Este periódico apresenta publicações
sobre os padrões e processos espaciais observados nos sistemas terrestres,
costeiros e marinhos no contexto de desenvolvimentos sociais e econômicos
passados, presentes e futuros.
No segundo capítulo, também em formato de artigo, foram estudadas 2
áreas recifais sendo ambas zonas de exclusão, uma área em Maragogi e outra
em Japaratinga, com dados coletados em 2021 e 2022, em períodos de
estiagem e chuvas, avaliando a qualidade do ambiente recifal e a saúde das
colônias de coral através de biomarcadores do balanço redox, utilizando a
espécies Siderastrea sp. como modelo. Este manuscrito será submetido à
revista Science of the Total Environment, com percentil 96, sendo uma revista
internacional na linha de pesquisa multidisciplinar de Ciências Naturais com
publicações sobre o Meio Ambiente e sua relação com a humanidade.

REVISÃO DA LITERATURA

Recifes de Coral: Importância e Impactos

Os recifes de coral são habitats formados pela fixação de carbonato de
cálcio pelos corais e outros organismos calcificantes, que montam a forma
tridimensional que gera a estrutura do recife (BELLWOOD et al., 2019). Apesar
de ocupar somente cerca de 0,25% dos oceanos, os recifes de coral possuem
grande importância ecológica por apresentar alta diversidade e abundância de
organismos (PRICE et al., 2011), mesmo em águas pobres em nutrientes. Os
recifes favorecem os mais diversos organismos marinhos, tanto aqueles que
têm este ambiente como habitat permanente, como os que passam apenas
determinados períodos do seu ciclo de vida, estando cerca de 25% das
espécies marinhas associadas a estes ecossistemas (MORAIS e BELLWOOD,
2019; TEBBETT e BELLWOOD, 2020).
Para

além

sua

importância

ecológica,

recifes

são

socioeconomicamente relevantes para as populações humanas, tendo a
utilização de seus recursos se intensificado globalmente nas últimas décadas
(WILLIAMS et al., 2019). Comunidades que vivem em regiões costeiras
dependem diretamente dos recifes para serviços essenciais para a sua
sobrevivência, como alimentação, recreação, renda e proteção costeira das
ações do mar (LAU et al., 2018).
Por outro lado, os recifes de coral são considerados um dos
ecossistemas mais ameaçados do mundo por atividades humanas, desde
impactos locais, como sua exploração desordenada, até globais, como as
alterações climáticas (KIKUCHI, LEÃO e OLIVEIRA, 2010).
As mudanças climáticas estão danificando aceleradamente os recifes de
coral pelo aumento da temperatura do oceano, principal causa de
branqueamento e morte dos corais, e sua degradação em todo o mundo vem
sendo bem documentada (BINDOFF et al., 2019). Os esforços para diminuir as
alterações climáticas são urgentes, o que requer novos estudos ecológicos
sobre as condições ambientais que os recifes de coral irão experimentar em
um futuro próximo.

O branqueamento de coral resulta da perda ou expulsão das
zooxantelas (dinoflagelados simbiontes) que vivem nas células dos tecidos dos
corais devido a um estresse que afeta a simbiose entre esses organismos
(GLYNN et al., 2001; MARANGONI et al., 2016; ZHAO et al 2021). Este
fenômeno deixa o esqueleto dos corais visível sob uma camada fina e
transparente de tecido (fig. 01). Como a simbiose é obrigatória para a maioria
dos corais construtores de recife, a expulsão das zooxantelas pelo
branqueamento, além de deixá-los vulneráveis à doenças, pode levá-los à
morte (BANHA et al., 2020).

Figura 01: representação do processo de branqueamento em situação de
estresse.

Grandes eventos de branqueamento que causaram mortalidade massiva
na comunidade de corais têm sido registrados desde 1901, alcançando escalas
globais de alteração da paisagem recifal a partir de 1980, e vêm sendo
registrados em média a cada três anos (KELMO, 1998; DA CONCEIÇÃO
SABADINI, 2017; HUGHES et al. 2017;). Desde a ocorrência de um grande
evento de branqueamento de coral em 1983, esse fenômeno vem sendo
relacionado ao aumento da variação de temperatura da superfície das águas
marinhas, considerado uma resposta dos corais ao estresse térmico (GILL et
al. 2006; SPALDING e BROWN, 2015). Além disso, devido ao aumento na
frequência de picos de temperatura, o fenômeno do branqueamento em massa
17

vem aumentando também, cada vez mais, em sua intensidade e frequência,
consequentemente aumentando a degradação dos recifes de coral em todo o
mundo (MIES et al., 2020).
Desta forma, muitas alterações estão ocorrendo na estrutura e
processos ecológicos dos recifes de coral como resultado das crescentes
perturbações e pressões antrópicas, sejam elas de longo ou curto prazo,
constituindo uma “crise de funcionalidade” nos recifes, elevando as taxas de
mortalidade de coral (BELLWOOD et al., 2019). Com a perda de cobertura
coralínea, organismos de crescimento rápido e não construtores de recifes
como as macroalgas se proliferam, dominando o ambiente recifal, o que se
chama de mudança de fase, e como consequência, ocorre uma elevada perda
da complexidade estrutural (BANHA et al., 2020; MIES et al., 2020).
Muitas áreas recifais do mundo já enfrentam esse regime de mudança
de fase, reconfigurando a composição da cobertura recifal, (CECCARELLI et
al., 2018; MCMANUS et al., 2019), resultando em perda de biodiversidade e
sistemas recifais representados por baixa cobertura coralínea (BELLWOOD et
al., 2019). Desta forma, a pressão exercida pelo conjunto de estressores
globais e locais, pode resultar na perda significativa de serviços ecossistêmicos
que os recifes oferecem, causando impactos diretos nos valores culturais,
socioeconômicos e ecológicos (OLESON et al., 2017). Além disso, a
degradação dos ecossistemas recifais acarreta em consequências de grande
escala, transbordando os efeitos desses impactos para milhões de pessoas em
todo o mundo que se utilizam dos bens e serviços oferecidos por esse
ecossistema (CUMMING et al., 2020).
Assim como em todo o mundo, os recifes brasileiros também são
amplamente ameaçados pelas alterações climáticas globais, além de fatores
locais como a sobrepesca, o turismo desordenado, invasões biológicas, a
urbanização das regiões costeiras e a poluição marinha (HUGHES et al., 2017;
BAINBRIDGE et al., 2018; MIRANDA et al., 2018).
Os recifes de corais brasileiros se estendem por 3.000 km ao longo da
costa e geralmente são divididos em quatro regiões recifais: a região norte, os
recifes da costa nordeste, os recifes da costa leste e os ecossistemas recifais
das ilhas oceânicas (LEÃO et al., 2003). Esses recifes apresentam diferentes
18

formações como os recifes de bancos rasos próximos à costa, recifes de
franjas nas margens das ilhas, recifes de bancos isolados de diferentes formas
e tamanhos ao largo da costa e pináculos de coral conhecidos como
“chapeirões” (LEÃO et al., 2003). No Brasil se encontra a maior parte dos
recifes de corais verdadeiros do mundo (Scleractinia), com grandes áreas de
recifes como as encontradas no Parque Nacional Marinho do Banco de
Abrolhos, BA, maior área de recife de coral do Oceano Atlântico Sul (Pinto et al
2017) e na Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais, AL (STEINER,
2015).
A comunidade coralínea foi estudada ao longo da costa brasileira desde
o Parcel de Manoel Luís, MA até os recifes do extremo sul da Bahia, na área
de Abrolhos, além de outras áreas recifais como das ilhas oceânicas como Atol
das Rocas e Fernando de Noronha (FERREIRA E MAIDA, 2006). Em 1828
ocorreram os primeiros registros dos recifes de corais no Brasil através de
grandes expedições ao Brasil, como Darwin em 1841 com a descrição das
formações de arenito em Recife (FERREIRA E MAIDA, 2006).
Posteriormente, Verrill (1868, 1901, 1912) realizou suas identificações e
alguns anos depois, Laborel (1967, 1969) realizou comparações taxonômicas
dos achados de Verrill com seus achados daquele ano e registros fósseis
reforçando as informações de Verrill que os corais construtores nas áreas
recifais do brasil, apresentam forte endemismo. (LEÃO et al., 2003;
SCHIAVETTI et al 2013; ZILBERBERG et al, 2016). Em 1996 Zelinda Leão
contribuiu com conhecimentos de estrutura geológica e levantamentos
históricos com os estudos das áreas recifais do Estado da Bahia (LEÃO, 1996).
Os recifes brasileiros apresentam algumas características específicas
tais como tolerância à turbidez e à sedimentação, uma vez que estão
frequentemente expostos a suspensão de partículas de sedimento, reduzindo a
exposição à luminosidade (FREITAS et al., 2012; DE OLIVEIRA SOARES et
al., 2019; MIES et al., 2020). Estas condições resultaram em um sistema recifal
único, caracterizado por baixa cobertura coralínea e alta abundância de
macroalgas frondosas e complexo algal turf (AUED et al., 2018) com uma
assembléia de corais de baixa riqueza, baixa redundância funcional e alto
endemismo (CASTRO e PIRES, 2001, MIES et al., 2020). Desta forma estes

recifes apesar de ainda serem vulneráveis podem ser mais tolerantes a
anomalias térmicas, resistindo a eventos curtos e podendo ser menos afetados
pelo branqueamento do que recifes em condições ótimas como aqueles do
Indo-Pacífico (MIES et al., 2020).
Devido a estas características, a hipótese de que os recifes brasileiros
poderiam ser refúgios de mudanças climáticas a longo prazo, chamada de
“Brazilian Reef Refuge Hypothesis” (MIES et al., 2020), entretanto são
necessários mais estudos para confirmar esta hipótese (SOARES et al., 2021).
Além disto, os corais brasileiros são sensíveis a pressões humanas de escala
local (SOARES, 2020; SOARES et al., 2021) e mesmo havendo uma maior
tolerância as anomalias térmicas, muitos eventos de branqueamento vem
sendo documentadoss no Brasil, como dito anteriormente, e alguns destes
eventos causando morte massiva e elevada redução do percentual de
cobertura de espécies de corais endêmicos (PEREIRA et al., 2022).
Além disto, existem espécies das regiões tropicais que são consideradas
mais vulneráveis às mudanças climáticas, uma vez que evoluíram em um
ambiente termicamente estável e assim têm amplitude de tolerância térmica
mais estreita (DONELSON et al., 2012). Desta forma, as espécies podem
apresentar menor capacidade de adaptação a variação de temperatura quando
comparado com as espécies das regiões temperadas (MUNDAY et al., 2017).
A sensibilidade a mudanças na qualidade recifal causa declínio de crescimento,
reprodução, e outras características relacionada ao fitness de várias espécies
(PANKHURST e MUNDAY, 2011; JOHANSEN et al., 2014).

Impactos locais: elevado input de nutrientes inorgânicos

Dentre os fatores locais, o aumento da descarga de poluentes de origem
continental tem sido destacado como um estressor adicional aos corais
(BAINBRIDGE et al., 2018; MAGRIS e BAN, 2019), sendo mais da metade dos
recifes de coral no mundo inteiro ameaçados por esse fator (BURKE et al.,
2011; DONOVAN et al., 2020).

O excesso da entrada de nutrientes se dá através das atividades
humanas, em especial a urbanização e atividades agrícolas, que têm
aumentado consideravelmente os níveis de concentrações de nutrientes que
chegam ao ambiente marinho através da descarga dos rios, por alcance das
plumas, levando nitrogênio, fósforo, poluentes e metais pesados para o
ambiente costeiro, em geral oligotrófico, e causando grandes alterações nos
processos ecológicos dos recifes de coral (OLESO et al., 2017) (fig. 02).

Figura 02: representação do aporte de nutrientes inorgânicos de origem
continental nas áreas recifais

Desde o início da Revolução Industrial, em 1850, tem havido um
aumento cada vez maior na concentração de nitrogênio encontrado nos rios.
Além da utilização de fertilizantes na produção agrícola, os efluentes industriais
vem contribuindo para o excesso de nitrogênio nos cursos de água (STEFFEN
et al., 2011; PENUELAS et al., 2020). Esgotos domésticos não tratados
também contribuem para o enriquecimento de nutrientes, os quais são
transportados dos rios para o oceano, atingindo os recifes (STROKAL et al.,
2016). O aporte de nutrientes inorgânicos podem causar o processo de
eutrofização (CHEN et al., 2021).
O nitrogênio pode ser encontrado sob outras formas como o nitrito,
nitrato e a amônia, por exemplo (GASSARA et al., 2016). O nitrato é a forma
21

mais estável de nitrogênio no ambiente e ocorre naturalmente nas águas, mas
pode aumentar significativamente pelos fertilizantes e água de esgoto. Além de
estar correlacionado com a densidade populacional nas bases dos rios,
diferente do nitrito, que ocorre naturalmente nas águas, proveniente da redução
do nitrato ou da oxidação da amônia, em meios bem oxigenados.
Variações nos valores de nitrato são utilizados como indicadores de
poluição orgânica. A amônia é encontrada em águas superficiais ou
subterrâneas, como resultado da decomposição da matéria orgânica. Altas
concentrações de amônia podem gerar implicações ecológicas nos sistemas
aquáticos, aumentando o consumo de oxigênio dissolvido das águas naturais
(DELLAGIUSTINA et al., 2000).
O fósforo é importante nos sistemas ecológicos, pela atuação em
processos essenciais no metabolismo dos seres vivos, como o armazenamento
de energia e a estruturação da membrana celular e a ausência desse nutriente
é prejudicial para organismos marinhos como os corais (DELLAGIUSTINA et
al., 2000; ZHAO et al., 2021). O fosfato nos ecossistemas aquáticos tem origem
de fontes artificiais gerados das atividades humanas e fontes naturais como as
rochas da bacia de drenagem, sendo crucial por ser um nutriente limitante no
ecossistema aquático (MANAHAN 1994). Por outro lado, em grande
quantidade pode tornar-se um fator perigoso, provocando o crescimento
exacerbado de algas e gerando o desequilíbrio de oxigênio dissolvido no meio
aquático (ZHAO et al., 2021).
O excesso de tais nutrientes, como o nitrogênio e o fósforo nos recifes
agride diretamente a fisiologia dos corais, alterando a resiliência e diminuindo a
tolerância ao calor e prejudicando no crescimento e calcificação dos corais
(ZHAO et al., 2021). Além disso, pode favorecer o desenvolvimento de outros
organismos, como as algas, aumentando a competição por espaço e
agregando mais fatores de estresse à comunidade coralínea (WOOLDRIDGE,
2013).

Branqueamento e estresse oxidativo

Biomarcadores biológicos podem ser considerados alterações biológicas
fisiológicas, celulares ou teciduais, que podem ser detectados desde o nível
molecular até o sistêmico, como indicativos da exposição a agentes
potencialmente estressores (BRADLEY, 2012). A nível celular, a utilização dos
biomarcadores bioquímicos possibilita projetar possíveis efeitos biológicos
relacionados à degradação do ambiente (DOWNS et al., 2005). Deste modo, as
respostas celulares podem ser usadas para auxiliar na criação ou melhorias de
estratégias de manejo e conservação (DOWNS et al., 2005, BRADLEY, 2012).
Protocolos

normativas

ambientais

são

beneficiadas

usar

marcadores biológicos, tornando o manejo dessa área mais eficaz e executado
de maneira integrativa, levando em consideração a estrutura das comunidades
recifais e características ambientais (BRANDLEY, 2012).

Assim, levantar

indicadores de impacto para monitorar a saúde dos corais é apontado como um
grande instrumento que fornece informação das condições de saúde dos
ecossistemas recifais (DOWNS et al., 2012).
Com relação à fisiologia dos corais, sabe-se que o principal mecanismo
que desencadeia o branqueamento de corais é o estresse oxidativo. Esse é
desencadeado devido ao desbalanço entre a produção de espécies reativas de
oxigênio

nitrogênio

capacidade

antioxidante

(HALLIWELL,

1990;

VALAVANIDIS et al., 2006), o que pode levar ao comprometimento do
processo fotossintético e da integridade das células dos corais. A expulsão das
zooxantelas é induzida pela formação de diferentes espécies reativas. Esse
fenômeno acontece durante o aumento da temperatura da água, mas, como
visto, tem sido associado também ao aumento de entrada de nutrientes
inorgânicos nos recifes de coral (CZIESIELSKI et al., 2019; ZHAO et al., 2021).
A exposição dos corais ao enriquecimento de nutrientes inorgânicos
aumenta a produtividade e biomassa dos organismos simbiontes, elevando a
concentração de oxigênio dissolvido e induzindo um estresse que, combinado
ao estresse térmico, provoca a elevada formação de espécies reativas nos
tecidos dos corais o que pode gerar o estresse oxidativo (PALMER et al.,
2009).
O estado redox celular é um fator importante de manutenção e defesa
das células, e é representado pela relação entre oxidação, onde ocorre a perda
23

de átomos, e redução, onde ocorre o ganho de átomos (ARRIGO, 1999;
PINTO, 2016). O desequilíbrio entre espécies reativas e antioxidantes pode
induzir alterações na atividade de enzimas antioxidantes (JOCONDINO ET AL.,
2019).
Entretanto, para sinalização redox é preciso uma situação de estresse,
que pode ser classificado de acordo com a sua intensidade (SIES et al., 2022;
SIES, 2017). A sinalização redox pode ocorrer por meio da produção de
moléculas oxidantes com papel de regular o metabolismo celular, auxiliando na
manutenção da homeostase da célula, o que chamamos de estado de eustress
(SIES, 2017). A produção moderada de espécies oxidativas permite ao
organismo ter respostas fisiológicas adaptativas ao estímulo redox, sendo
considerada como parte integral da vida celular (SIES, 2021). Porém, quando
essa produção de moléculas oxidantes e/ou espéceis reativas aumentam em
concentrações que se tornam tóxicas para as células, ocorre uma condição
chamda de distress, que ocasiona efeitos deletérios em decorrência do dano
oxidativo (SIES, 2017).
Para evitar o estresse oxidativo, e possibilitar a homeostase celular,
existem vias antioxidantes enzimáticas que auxiliam a manutenção dos níveis
das espécies reativas. Das enzimas envolvidas as mais analisadas são a
Superóxido Dismutase (SOD) e a Catalase (CAT) (DIAS et al., 2019) (fig. 03).
Essas enzimas estão sendo muito utilizadas para detectar o desbalanço redox
e consequentemente a resposta dos corais na ocorrência de um agente
estressor (CZIESIELSKI et al., 2019).

Figura 03: representação resumida do balanceamento redox com as enzimas
antioxidantes Superóxido dismutase (SOD), Catalase (CAT), Glutationa-Stransferase e a peroxidação lipídica.

Além disso, utilizar espécies de corais resistentes aos principais
estressores que desencadeiam o fenômeno do branqueamento, tais como a
acidificação e o aquecimento das águas marinhas (MAGEL et al., 2019), auxilia
nos estudos dos nutrientes inorgânicos como fator que influencia o
desequilíbrio redox. A espécie de coral Siderastrea sp. além de ser dominante
nos recifes brasileiros, apresenta uma elevada capacidade de resistir à
exposição diária, às variações de temperatura e à luz solar (LEÃO et al.,2003;
OIGMAN-PSZCZOL, FIGUEIREDO, CREED, 2004; NUNES et al., 2022).
Sendo assim, um modelo biológico com potencial de avaliar a qualidade dos
ecossistemas recifais sem alto grau de interferência das variáveis aqui citadas
(CROOK et al., 2012).

Resiliência dos ambientes recifais e Áreas Marinhas Protegidas e

O termo resiliência pode ser definido como a capacidade de organismos
ou ambientes resistirem a impactos negativos e posteriormente retornarem a
um estado considerado como ideal, persistindo com suas habilidades de
sobrevivência para absorver mudanças e distúrbios, mantendo suas relações
com o ambiente (HOLLING, 1973). A manutenção da resiliência se dá pela
combinação de fatores ecológicos como a diversidade funcional e de espécies,
conectividade entre os ambientes e disponibilidade de superfície para o
assentamento, que pode aumentar ou diminuir a resiliência (WEST e SALM,
2003). Portanto, a resiliência de recifes de coral pode ser compreendia como a
junção de fatores que controlam a capacidade de resistência e/ou recuperação,
mantendo as funções ecossistêmicas em ambientes que estejam passando ou
passaram por perturbações (LEVIN e LUBCHENCO 2008; ELLIFE e KIKUCHI,
2015).
Dependendo de suas condições prévias, os organismos e o próprio
ecossistema recifal podem ser resistentes aos impactos, suportando as

alterações e recuperando-se após um evento de perturbação, voltando ao seu
estado pré-perturbação, apresentando uma das condições mais importantes
que elevam a taxa de recuperação das área recifais perturbadas que é a
resiliência (PINHEIRO, 2016; HOLBROOK et al., 2018). Desta forma quantificar
fatores que favorecem a resiliência dos ambientes recifais pode ser muito útil
em termos de estratégias de conservação (VERCELLONI et al., 2019).
Na tentativa de minimizar os estresses causados pelas atividades
humanas locais, as unidades de conservação, como as Áreas Marinhas
Protegidas (AMPs), são uma medida utilizada para favorecer a manutenção da
biodiversidade marinha (SCHIAVETTI et al., 2013). Estas AMPs são
importantes nos países, como o Brasil, que apresenta grande parte das áreas
recifais formadas por corais endêmicos com características estruturais e
ecológicas que os diferem de outras áreas recifais (LEÃO et al., 2010,
ZILBERBERG et al., 2016).
Na Convenção sobre a Diversidade Biológica da Aichi, alvo 11, (2017),
que aconteceu em 2010, foi sugerido que até o ano de 2020 cerca de 10% das
zonas que são exclusivas para o uso econômico deveriam ser protegidas e
gerenciadas, com uma boa representação ecológica e conectadas as AMPs
(LAFFOLEY et al., 2017). Em 2014, no Congresso Mundial de Parques, foi
solicitado que 30% dessas áreas sejam de zonas de exclusão (no-takes).
Buscando atingir estas metas, a área e o número de AMPs aumentou
rapidamente, dos anos 2000 até 2018. Por outro lado, apenas 5,9% dos recifes
de coral no mundo estão inseridos em AMPs e só 2,2% dessas áreas são notakes (ESPINOSA-ANDRADE et al., 2020).
Um exemplo de área marinha protegida no Brasil, que abriga grandes
áreas de recifes é a Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais (APACC),
com a criação e aprovação de seu plano de manejo por Decreto Federal em 23
de outubro de 1997, e revisão e alteração em 2021 (ICMBio, 2021)) é a maior
Unidade de Conservação Costeira Marinha Federal do Brasil (STEINER et al.,
2015). Dentro da APACC encontram-se áreas recifais zoneadas espacialmente
em função de diferentes usos, tais como zonas exclusivas para visitação
turística, zonas onde é permitida a pesca e zonas onde nenhuma atividade
humana, além da pesquisa científica é permitida.

A criação dessas áreas tem o objetivo de preservar a biodiversidade e o
potencial das comunidades recifais através da exclusão de atividades turísticas
e pesqueiras (ADVANI et al., 2015; ZILBERBERG et al., 2016), preservando o
papel dessas áreas como refúgio e berçário para diferentes espécies,
permitindo que as comunidades se renovem, aumentando a biomassa do
entorno (SALA e GIAKOUMI, 2017). Sendo assim, as zonas de exclusão
fornecem informações empíricas sobre a eficácia biológica. (GILCHRIST et al.,
2020).
Diante disso, o presente trabalho tem como objetivo avaliar a resiliência
de recifes de exclusão e visitação para avaliar a eficiência do manejo espacial
nesta UC, como também investigar a influência da concentração de nutrientes
inorgânicos em Siderastrea sp. em recifes de exclusão por meio de
biomarcadores da homeostase redox.

REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ADVANI, S.; RIX, L. N.; AHERNE, D. M.; ALWANY. M. A.; BAILEY, DM.
DISTANCE FROM A FISHING COMMUNITY EXPLAINS FISH ABUNDANCE IN A NOTAKE ZONE WITH WEAK COMPLIANCE. PLOS ONE, 1-17. 2015
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0126098.
ARRIGO, A. P. GENE EXPRESSION. AND THIOL REDOX STATE. FREE RADIC BIOL
MED. 27:936-44, 1999. https://doi.org/10.1016/S0891-5849(99)00175-6.
BAINBRIDGE, Z., LEWIS, S., BARTLEY, R., FABRICIUS, K., COLLIER, C.,
WATERHOUSE, J., GARZON-GARCIA, A., ROBSON, B., BURTON, J.,
WENGER, A., BRODIE, J. FINE SEDIMENT AND PARTICULATE ORGANIC
MATTER: A REVIEW AND CASE STUDY ON RIDGE-TO-REEF TRANSPORT,
TRANSFORMATIONS, FATES, AND IMPACTS ON MARINE ECOSYSTEMS. MARINE
POLLUTION
BULLETIN,
V.
135,
P.
1205-1220,
2018.
https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2018.08.002
BANHA, T. N. S., CAPEL, K. C. C., KITAHARA, M. V., FRANCINI-FILHO, R. B.,
FRANCINI, C. L. B., SUMIDA, P. Y. G., & MIES, M. LOW CORAL MORTALITY
DURING THE MOST INTENSE BLEACHING EVENT EVER RECORDED IN
SUBTROPICAL SOUTHWESTERN ATLANTIC REEFS. CORAL REEFS, P. 1-7, 2020.

https://doi.org/10.1007/s00338-019-01856-y.
SIES, HELMUT; BERNDT, CARSTEN; JONES, DEAN P. OXIDATIVE STRESS. ANNUAL
REVIEW
OF
BIOCHEMISTRY,
V.
86,
P.
715-748,
2017.
https://doi.org/10.1146/annurev-biochem-061516-045037.
BELIAEFF, B. &AMP; BURGEOT, T. INTEGRATED BIOMARKER RESPONSE: A USEFUL
TOOL FOR ECOLOGICAL RISK ASSESSMENT. ENVIRONMENTAL TOXICOLOGY AND
CHEMISTRY, V. 21(6), P. 1316-1322, 2002. PMID: 12069320.
https://doi.org/10.1002/etc.5620210629.
BELLWOOD, D.R., PRATCHETT, M.S., MORRISON, T.H., GURNEY, G.G., HUGHES,
T.P., ÁLVAREZ-ROMERO, J.G., DAY, J.C., GRANTHAM, R., GRECH, A., HOEY,
A.S., JONES, G.P., PANDOLFI, J.M., TEBBETT, S.B., TECHERA, E., WEEKS, R.,
CUMMING, G.S. CORAL REEF CONSERVATION IN THE ANTHROPOCENE:
CONFRONTING SPATIAL MISMATCHES AND PRIORITIZING FUNCTIONS. BIOL.
CONSERV.
236,
604–615.
2019.
https://doi.org/10.1016/j.biocon.2019.05.056.
BINDOFF, NATHANIEL L. ET AL. CHANGING OCEAN, MARINE ECOSYSTEMS, AND
DEPENDENT COMMUNITIES. IPCC SPECIAL REPORT ON THE OCEAN AND
CRYOSPHERE
IN
A
CHANGING
CLIMATE,
P.
477-587, 2019.
https://doi.org/10.1017/9781009157964.007.
BRANDL, S.J., RASHER, D.B., CÔTÉ, I.M., CASEY, J.M., DARLING, E.S.,
LEFCHECK, J.S., DUFFY, J.E. CORAL REEF ECOSYSTEM FUNCTIONING:
EIGHT CORE PROCESSES AND THE ROLE OF BIODIVERSITY. FRONT. ECOL.
ENVIRON. 17, 445–454. 2019. https://doi.org/10.1002/fee.2088.
BRANDLEY, B. P. FINDING BIOMARKERS IS GETTING EASIER. ECOTOXICOL. 21:631636. 2012. https://doi.org/10.1007/s10646-011-0848-1.

BUEGE, JOHN A.; AUST, STEVEN D. [30] MICROSOMAL LIPID PEROXIDATION. IN:
METHODS IN ENZYMOLOGY. ACADEMIC PRESS, 1978. P. 302-310. 1978.
BURKE, L., REYTAR, K., SPALDING, M., PERRY, A. REEFS AT RISK. WORLD
RESOURCES
INSTITUTE,
WASHINGTON,
DC,
USA.
2011.
https://doi.org/10.1016/S0076-6879(78)52032-6.
CECCARELLI, D. M et al. Rehabilitation of coral reefs through removal of
macroalgae: state of knowledge and considerations for management and
implementation. Restoration ecology, v. 26, n. 5, p. 827-838, 2018.
CHANGE, INTERGOVERNMENTAL PANEL ON CLIMATE. IPCC. CLIMATE CHANGE,
2014.
CROOK, E. D. ET AL. CALCIFYING CORAL ABUNDANCE NEAR LOW-PH SPRINGS:
IMPLICATIONS FOR FUTURE OCEAN ACIDIFICATION. CORAL REEFS, V. 31, P. 239245, 2012. https://doi.org/10.1007/s00338-011-0839-y
CRUZ, I. C. S.; KIKUCHI, R. K. P.; LEÃO, Z. M. A. N. CARACTERIZAÇÃO DOS
RECIFES DE CORAIS DA ÁREA DE PRESERVAÇÃO AMBIENTAL DA BAÍA DE TODOS
OS SANTOS PARA FINS DE MANEJO, BAHIA, BRASIL, 2009.
CUMMING, GRAEME S.; PRATCHETT, MORGAN S.; GURNEY, GEORGINA G. NEW
AND EMERGING DIRECTIONS IN CORAL REEF CONSERVATION. 2020.
https://doi.org/10.1016/j.biocon.2019.108372.
CZIESIELSKI, MAHA J.; SCHMIDT‐ROACH, SEBASTIAN; ARANDA, MANUEL.
THE PAST, PRESENT, AND FUTURE OF CORAL HEAT STRESS STUDIES. ECOLOGY
AND
EVOLUTION,
V.
9,
N.
17,
P.
10055-10066,
2019.
https://doi.org/10.1002/ece3.5576.
DA CONCEIÇÃO SABADINI, S. SUSCETIBILIDADE DOS RECIFES DE ABROLHOS AOS
EVENTOS DE BRANQUEAMENTO DE CORAIS. 2017. TESE (MESTRADO) –
UNIVERCIDADE FEDERAL DE MINAS GERAIS, INSTITUTO DE GEOCIÊNCIA, 2017.
DE OLIVEIRA SOARES, M., TEIXEIRA, C. E. P., FERREIRA, S. M. C.,
GURGEL, A. L. A. R., PAIVA, B. P., MENEZES, M. O. B., ... & TAVARES, T.
C. L. (2019). THERMAL STRESS AND TROPICAL REEFS: MASS CORAL BLEACHING
IN A STABLE TEMPERATURE ENVIRONMENT?. MARINE BIODIVERSITY, 49(6),
2921-2929. https://doi.org/10.1007/s12526-019-00994-4.
DELLAGIUSTINA, ANTÔNIO ET AL. DETERMINAÇÃO DAS CONCENTRAÇÕES DE
NITROGÊNIO E FÓSFORO DISSOLVIDOS EM DIFERENTES LOCAIS DO RIO ITAJAÍAÇU. 2000. TESE (MESTRADO) – UNIVERSIDADE FEDERAL DE SANTA
CATARINA, DEPARTAMENTO DE QUÍMICA, 2000.
DEVIN, S.; BURGEOT, T.; GIAMBÉRINI, L.; MINGUEZ, L. &AMP; PAIN-DEVIN, S. THE
INTEGRATED BIOMARKER RESPONSE REVISITED: OPTIMIZATION TO AVOID
MISUSE. ENVIRONMENTAL SCIENCE AND POLLUTION RESEARCH, V. 21, P.
2448–2454, 2014. https://doi.org/10.1007/s11356-013-2169-9.
DIAS, MARTA ET AL. OXIDATIVE STRESS ON SCLERACTINIAN CORAL FRAGMENTS
FOLLOWING EXPOSURE TO HIGH TEMPERATURE AND LOW SALINITY.
ECOLOGICAL
INDICATORS,
V.
107,
P.
105586,
2019.
https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2019.105586.
DIETERICH, S., BIELIGK, U., BEULICH, K., HASENFUSS, G., PRESTLE, J. GENE
EXPRESSION OF ANTIOXIDATIVE ENZYMES IN THE HUMAN HEART: INCREASED
29

EXPRESSION

CATALASE

THE

END-STAGE.

2000.

https://doi.org/10.1161/01.CIR.101.1.33.
DONELSON, J. M. ET AL. RAPID TRANSGENERATIONAL ACCLIMATION OF A TROPICAL
REEF FISH TO CLIMATE CHANGE. NATURE CLIMATE CHANGE, V. 2, N. 1, P. 3032, 2012. https://doi.org/10.1038/nclimate1323.
DONIDA, B. INVESTIGAÇÃO DOS BIOMARCADORES DE ESTRESSE OXIDATIVO E
INFLAMAÇÃO EM PACIENTES PORTADORES DE MUCOPOLISSACARIDOSE TIPO IVA
SUBMETIDOS À TERAPIA DE REPOSIÇÃO ENZIMÁTICA. 2015. TESE (MESTRADO)
– UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO SUL, PROGRAMA DE PÓSGRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS FARMACÊUTICAS, PORTO ALEGRE, 2015.
DONOVAN, M.K., ADAM, T.C., SHANTZ, A.A., SPEARE, K.E., MUNSTERMAN,
K.S., RICE, M.M., ET AL. NITROGEN POLLUTION INTERACTS WITH HEAT STRESS
TO INCREASE CORAL BLEACHING ACROSS THE SEASCAPE. PROC NATL ACAD
SCI
U
S
A
117,
5351–5357.
2020.
https://doi.org/10.1073/pnas.191539511.
DOWNS, C. CELLULAR DIAGNOSTIC AND ITS APPLICATION TO AQUATIC AND MARINE
TOXICOLOGY. IN: OSTRANDER GK (ED.), TECHNIQUES IN AQUATIC AND
TOXICOLOGY. CRC PRESS, LONDON, PP. 181-208, 2005.
ESPINOSA-ANDRADE, N ET AL. THE NO-TAKE ZONE NETWORK OF THE MEXICAN
CARIBBEAN: ASSESSING DESIGN AND MANAGEMENT FOR THE PROTECTION OF
CORAL REEF FISH COMMUNITIES. BIODIVERSITY & CONSERVATION, V. 29, N. 6,
2020. https://doi.org/10.1007/s10531-020-01966-y.
ELLIFF, C.I. & KIKUCHI, R.K.P. THE ECOSYSTEM SERVICE APPROACH AND ITS
APPLICATION AS A TOOL FOR INTEGRATED COASTAL MANAGEMENT. NATUREZA &
CONSERVAÇÃO,
13:105-111,
2015.
https://doi.org/10.1016/j.ncon.2015.10.001.
FERREIRA, B. P.; MAIDA, M. MONITORAMENTO DOS RECIFES DE CORAL DO BRASIL.
BRASÍLIA, DF: MMA, SECRETARIA DE BIODIVERSIDADE E FLORESTAS, 2006
FREITAS, L. M., DE OLIVEIRA, M. M., & KIKUCHI, R. K. P. OS MECANISMOS DE
SOBREVIVÊNCIA DOS CORAIS DIANTE DO IMPACTO DAS MUDANÇAS CLIMÁTICAS
SOBRE O ECOSSISTEMA DE RECIFES. CADERNOS DE GEOCIÊNCIAS, 13. 2016.

GASSARA, FATMA ET AL. GREEN ALTERNATIVES TO NITRATES AND NITRITES IN MEATBASED PRODUCTS–A REVIEW. CRITICAL REVIEWS IN FOOD SCIENCE AND
NUTRITION,
V.
56,
N.
13,
P.
2133-2148,
2016.
https://doi.org/10.1080/10408398.2013.812610.
GILCHRIST, H ET AL. REEF FISH BIOMASS RECOVERY WITHIN COMMUNITY-MANAGED
NO TAKE ZONES. OCEAN & COASTAL MANAGEMENT, V. 192, P. 105210, 2020.
https://doi.org/10.1016/j.ocecoaman.2020.105210.
GILL, J.A., WATKINSON, A.R., MCWILLIAMS, J.P., COTE, I.M. OPPOSING
FORCES OF AEROSSOL COOLING AND EL NINO DRIVE CORAL BLEACHING ON
CARIBBEAN REEFS. PROC NATL ACAD SCI USA 103, 18870–18873. 2006.
https://doi.org/10.1073/pnas.060847010.
GLYNN, P.W., MATÉ, J.L., BAKER, A.C. & CALDERON, M.O. CORAL REEF
BLEACHING AND MORTALITY IN PANAMA AND ECUADOR DURING THE 19971998 EL NIÑO-SOUTHERN OSCILLATION EVENT: SPATIAL/ TEMPORAL PATTERNS

AND COMPARISON WITH THE 1982-1983 EVENT. BULL. MAR. SCI., 69(1): 79-

109, 2001.
GUO, J ET AL. POTENTIAL IMPACTS OF ANTHROPOGENIC NUTRIENT ENRICHMENT ON
CORAL REEFS IN THE SOUTH CHINA SEA: EVIDENCE FROM NUTRIENT AND
CHLOROPHYLL A LEVELS IN SEAWATER. ENVIRONMENTAL SCIENCE:
PROCESSES & IMPACTS, V. 21, N. 10, P. 1745-1753, 2019.
https://doi.org/10.1039/C9EM00331B.
HABIG, WILLIAM H.; PABST, MICHAEL J.; JAKOBY, WILLIAM B. GLUTATHIONE STRANSFERASES: THE FIRST ENZYMATIC STEP IN MERCAPTURIC ACID FORMATION.
JOURNAL OF BIOLOGICAL CHEMISTRY, V. 249, N. 22, P. 7130-7139, 1974.
https://doi.org/10.1016/S0021-9258(19)42083-8.
HADWAN, MAHMOUD HUSSEIN; ABED, HUSSEIN NAJM. DATA SUPPORTING THE
SPECTROPHOTOMETRIC METHOD FOR THE ESTIMATION OF CATALASE ACTIVITY.
DATA IN BRIEF, V. 6, P. 194-199, 2016. https://doi.org/10.1016/S00219258(19)42083-8.
HALLIWELL, B. HOW TO CHARACTERIZE A BIOLOGICAL ANTIOXIDANT. FREE RAD.
RES.
COMMUN.
V
.9,
P.1-32,
1990.
https://doi.org/10.3109/10715769009148569.
HOEGH-GULDBERG, O.; MUMBY, P. J.; HOOTEN, A. J.; STENECK, R. S.;
GREENFIELD, P.; GOMEZ, E.; ET AL. CORAL REEFS UNDER RAPID CLIMATE
CHANGE AND OCEAN ACIDIFICATION. SCIENCE 318 (5857), 1737–1742.
2007. https://doi.org/10.1126/science.1152509.
HOEGH-GULDBERG, O ET AL. IMPACTS OF 1.5 C GLOBAL WARMING ON NATURAL
AND HUMAN SYSTEMS. GLOBAL WARMING OF 1.5 C. AN IPCC SPECIAL
REPORT, 2018.
HOLBROOK S J, ADAM T C, EDMUNDS P J, SCHMITT R J, CARPENTER R C,
BROOKS A J, LENIHAN H S, BRIGGS C J. RECRUITMENT DRIVES SPATIAL
VARIATION IN RECOVERY RATES OF RESILIENT CORAL REEFS. SCIENTIFIC
REPORTS,
VOLUME
8,
ARTICLE
NUMBER:
7338.
2018.
https://doi.org/10.1038/s41598-018-25414-8.
HOLLING, C. S. RESILIENCE AND STABILITY OF ECOLOGY SYSTEMS. ANNUAL REVIEW
OF ECOLOGY AND SYSTEMATICS 4:1-23, 1973.
HUGHES, T.P., BARNES, M.L., BELLWOOD, D.R., CINNER, J.E., CUMMING,
G.S., JACKSON, J.B.C., KLEYPAS, J., LEEMPUT, I.A. VAN DE, LOUGH,
J.M., MORRISON, T.H., PALUMBI, S.R., NES, E.H. VAN, SCHEFFER, M.
CORAL REEFS IN THE ANTHROPOCENE. NATURE 546, 82–90. 2017.
https://doi.org/10.1038/nature22901.
ICMBIO (INSTITUTO CHICO MENDES DE CONSERVAÇÃO DA BIODIVERSIDADE). PLANO DE
MANEJO DA ÁREA DE PROTEÇÃO AMBIENTAL COSTA DOS CORAIS.
TAMANDARÉ/PE, 2021.
JACONDINO, CAMILA BITTENCOURT ET AL. ASSOCIATION OF SMOKING WITH REDOX
BIOMARKERS AND CARDIOMETABOLIC RISK FACTORS IN ELDER INDIVIDUALS .
CADERNOS
SAÚDE
COLETIVA,
V.
27,
P.
45-52,
2019.
https://doi.org/10.1590/1414-462X201900010279.

JOHANSEN, J. L. ET AL. INCREASING OCEAN TEMPERATURES REDUCE ACTIVITY
PATTERNS OF A LARGE COMMERCIALLY IMPORTANT CORAL REEF FISH. GLOBAL
CHANGE
BIOLOGY,
V.
20,
N.
4,
P.
1067-1074,
2014.
https://doi.org/10.1111/gcb.12452.
KELMO, F. CARACTERIZAÇÃO DO BRANQUEAMENTO DE CORAIS NO RECIFE COSTEIRO
DA PRAIA DE GUARAJUBA, LITORAL NORTE DO ESTADO DA BAHIA. 1998.
KIKUCHI, R. K. P.; LEÃO, Z. M. A. N.; OLIVEIRA, M. D. M. CONSERVATION
STATUS AND SPATIAL PATTERNS OF AGRRA VITALITY INDICES IN
SOUTHWESTERN ATLANTIC REEFS. REVISTA DE BIOLOGIA TROPICAL, V. 58,
SUPL. 1, P. 1 – 31, 2010. ISSN 0034-7744
LAFFOLEY, D ET AL. AN INTRODUCTION TO ‘OTHER EFFECTIVE AREA‐BASED
CONSERVATION MEASURES’ UNDER AICHI TARGET 11 OF THE CONVENTION ON
BIOLOGICAL DIVERSITY: ORIGIN, INTERPRETATION AND EMERGING OCEAN
ISSUES. AQUATIC CONSERVATION: MARINE AND FRESHWATER ECOSYSTEMS,
V. 27, P. 130-137, 2017. https://doi.org/10.1002/aqc.2783.
LAU, J. D. ET AL. DISAGGREGATING ECOSYSTEM SERVICE VALUES AND PRIORITIES BY
WEALTH, AGE, AND EDUCATION. ECOSYSTEM SERVICES, V. 29, P. 91-98, 2018.
https://doi.org/10.1016/j.ecoser.2017.12.005.
LEÃO, Z. M. A. N. THE CORAL REEFS OF BAHIA: MORPHOLOGY, DISTRIBUTION AND
THE MAJOR EVIRONMENTAL IMPACTS. ANIAS DA ACADEMIA BRASILEIRA DE
CIÊNCIAS, V. 68, N. 3, P. 339-452, 1996.
LEÃO, Z. M. A. N.; KIKUCHI, R. K. P.; OLIVEIRA, M. D. M.; VASCONCELLOS,
V. STATUS OF EASTERN BRAZILIAN CORAL REEFS IN TIME OF CLIMATE
CHANGES. PAN-AMERICAN JOURNAL OF AQUATIC SCIENCE, V. 5, N. 2, P. 224
– 235, 2010.
LEÃO, Z. M. A. N.; KIKUCHI, R. K. P. E TESTA, V. CORALS AND CORAL REEFS OF
BRAZIL. EM CORTÊS J (ED.) LATIN AMERICA CORAL REEFS. ELSEVIER.
AMSTERDÃ, HOLANDA. PP. 9-52, 2003. https://doi.org/10.1016/B978044451388-5/50003-5.
LEÃO, Z. M. ET AL. BRAZILIAN CORAL REEFS IN A PERIOD OF GLOBAL CHANGE: A
SYNTHESIS. BRAZILIAN JOURNAL OF OCEANOGRAPHY, V. 64, P. 97-116, 2016.
http://dx.doi.org/10.1590/S1679-875920160916064sp2.
LESSER, M. P. CORAL BLEACHING: CAUSES AND MECHANISMS. IN: CORAL REEFS: NA
ECOSYSTEM IN TRANSITION. SPRINGER, DORDRECHT, PP. 405–419. 2011.
https://doi.org/10.1007/978-94-007-0114-4_23.
LEVIN, S.A.; LUBCHENCO, J. RESILIENCE, ROBUSTNESS, AND MARINE ECOSYSTEMBASED
MANAGEMENT.
BIOSCIENCE,
58(1):27-32,
2008.
https://doi.org/10.1641/B580107.
MAGEL, J. M. T.; BURNS, J. H. R.; GATES, R.; BAUM, J. K. EFFECTS OF
BLEACHING-ASSOCIATED MASS CORAL MORTALITY ON REEF STRUCTURAL
COMPLEXITY ACROSS A GRADIENT OF LOCAL DISTURBANCE. SCIENTIFIC REPOR.
9:2512, 2019. https://doi.org/10.1038/s41598-018-37713-1.
MAGEL, J. M. T; DIMOFF, S. A.; BAUM, J. K. DIRECT AND INDIRECT EFFECTS OF
CLIMATE CHANGE‐AMPLIFIED PULSE HEAT STRESS EVENTS ON CORAL REEF FISH

COMMUNITIES.

ECOLOGICAL
APPLICATIONS,
https://doi.org/10.1002/eap.2124.

E02124,

2020.

MAGRIS, R. A., BAN, N.C. A META-ANALYSIS REVEALS GLOBAL PATTERNS OF
SEDIMENT EFFECTS ON MARINE BIODIVERSITY. GLOB. ECOL. BIOGEOGR. 28,
1879–1898. 2019. https://doi.org/10.1111/geb.12990.
MANAHAN, STANLEY E. ENVIRONMENTAL CHEMISTRY. 6 TH ED. USA; LEWIS
PUBLISHERS, 811 P. 1994. https://doi.org/10.1201/9781315160474.
MARANGONI, L. F. B.; MARQUES, J. A.; BIANCHINI, A. FISIOLOGIA DE CORAIS-A
SIMBIOSE CORAL-ZOOXANTELA, O FENÔMENO DE BRANQUEAMENTO E O
PROCESSO DE CALCIFICAÇÃO. ZILBERBERG, C. ET AL. CONHECENDO OS RECIFES
BRASILEIROS REDE DE PESQUISAS CORAL VIVO. RIO DE JANEIRO: MUSEU
NACIONAL, 2016.
MCMANUS, L. C.; WATSON, J. R.; VASCONCELOS, V. V.; LEVIN, S. A.
STABILITY AND RECOVERY OF CORAL-ALGAE SYSTEMS: THE IMPORTANCE OF
RECRUITMENT SEASONALITY AND GRAZING INFLUENCE. THEORETICAL
ECOLOGY, 2019.
MIES, M., FRANCINI-FILHO, R. B., ZILBERBERG, C., GARRIDO, A. G.,
LONGO, G. O., LAURENTINO, E., GÜTH, A Z.; SUMIDA, P. Y. G.;
BANHA, T. N. SOUTH ATLANTIC CORAL REEFS ARE MAJOR GLOBAL WARMING
REFUGIA AND LESS SUSCEPTIBLE TO BLEACHING. FRONTIERS IN MARINE
SCIENCE, V. 7, P. 514, 2020. https://doi.org/10.3389/fmars.2020.00514.
MIRANDA, RICARDO J. ET AL. IMPACT OF INVASIVE CORALS TUBASTREA SPP. ON
NATIVE CORAL RECRUITMENT. MARINE ECOLOGY PROGRESS SERIES, V. 605,
P. 125-133, 2018. https://doi.org/10.3354/meps12731.
MORAIS,

R.A.,

BELLWOOD,

D.R.

PELAGIC SUBSIDIES UNDERPIN FISH
PRODUCTIVITY IN A DEGRADED CORAL REEF. CURR. BIOL. 29 (9), 1521–1527.
2019. https://doi.org/10.1016/j.cub.2019.03.044.

MUNDAY, PHILIP L.; DONELSON, JENNIFER M.; DOMINGOS, JOSE A.
POTENTIAL FOR ADAPTATION TO CLIMATE CHANGE IN A CORAL REEF FISH.
GLOBAL CHANGE BIOLOGY, V. 23, N. 1, P. 307-317, 2017.
https://doi.org/10.1111/gcb.13419.
NUNES, V. F. C., FERREIRA, M. T. O., JUNIOR, F. F., AMORIM, M. B. B.,
SAMPAIO, C. L., & PINTO, T. K. DO MARINE PROTECTED AREAS PROTECT
SHALLOW CORAL REEF SYSTEMS? A RESILIENCE-BASED MANAGEMENT
APPROACH IN TROPICAL SOUTHWESTERN ATLANTIC REEFS. JOURNAL OF
COASTAL
CONSERVATION,
V.
26,
N.
6,
P.
79,
2022.
https://doi.org/10.1007/s11852-022-00930-y
OIGMAN-PSZCZOL, S. S. E CREED, J. C. SIZE STRUCTURE AND SPATIAL
DISTRIBUTION OF THE CORALS MUSSISMILIA HISPIDA AND SIDERASTREA
STELLATA (SCLERACTINIA) AT ARMAÇÃO DOS BÚZIOS, BRAZIL. BULLETIN OF
MARINE SCIENCE, 74(2), 433- 448, 2004.
OLESON, K. LL ET AL. UPSTREAM SOLUTIONS TO CORAL REEF CONSERVATION: THE
PAYOFFS OF SMART AND COOPERATIVE DECISION-MAKING. JOURNAL OF
ENVIRONMENTAL
MANAGEMENT,
V.
191,
P.
8-18,
2017.
https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2016.12.067.

PALMER, CAROLINE V.; MODI, CHINTAN K.; MYDLARZ, LAURA D. CORAL
FLUORESCENT PROTEINS AS ANTIOXIDANTS. PLOS ONE, V. 4, N. 10, P. E7298,
2009. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0007298.
PANKHURST, N.W.; MUNDAY, P. L. EFFECTS OF CLIMATE CHANGE ON ﬁSH
REPRODUCTION ANDEARLY LIFE HISTORY STAGES. MARINE AND FRESHWATER
RESEARCH, 62, 1015–1026. 2011. https://doi.org/10.1071/MF10269.
PENUELAS, J., JANSSENS, I.A., CIAIS, P., OBERSTEINER,M., SARDANS, J.
ANTHROPOGENIC GLOBALSHIFTS IN BIOSPHERIC N AND P CONCENTRATIONS
AND RATIOS AND THEIR IMPACTS ON BIODIVERSITY, ECOSYSTEM PRODUCTIVITY,
FOOD SECURITY, AND HUMAN HEALTH. GLOB CHANGE BIOL 26, 1962–1985.
2020. https://doi.org/10.1111/gcb.14981.
PINHEIRO A C M. RECRUTAMENTO E SOBREVIVÊNCIA DO CORAL PÉTREO SIDERASTREA
STELLATA (VERRILL, 1868) EM UM RECIFE ARENÍTICO DO ATLÂNTICO SUL.
UFRN, 2016. 76 P. TESE (MESTRADO), UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO
GRANDE DO NORTE, NATAL.
PINTO, T. K.; BENEVIDES, L. J.; SAMPAIO, C. L. S. CYPHOMA MACUMBA PETUCH
1979 (GASTROPODA: OVULIDAE): A VERSATILE PREDATOR OF THE BRAZILIAN
OCTOCORALLIA. MARINE BIODIVERSITY, V 47, P. 165-166, 2017.
PINTO, K. M. C. PERFIS DE BIOMARCADORES INFLAMATÓRIOS SOLÚVEIS E DO
ESTRESSE OXIDATIVO EM MULHERES JOVENS SUBMETIDAS A TREINAMENTO
PARA HIPERTROFIA MUSCULAR UTILIZANDO DIFERENTES DURAÇÕES DE AÇÕES
MUSCULARES, 2016. TESE (DOUTORADO) – UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO
PRETO. INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS. NÚCLEO DE PESQUISA
EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, MINAS GERAIS, 2016.

PRICE, S. A. ET AL. CORAL REEFS PROMOTE THE EVOLUTION OF MORPHOLOGICAL
DIVERSITY AND ECOLOGICAL NOVELTY IN LABRID FISHES. ECOLOGY LETTERS, V.
14, N. 5, P. 462-469, 2011. https://doi.org/10.1111/j.14610248.2011.01607.x.
RICHMOND, R.H., TISTHAMMER, K.H., SPIES, N.P.,THE EFFECTS OF ANTHROPOGENIC
STRESSORS ON REPRODUCTION AND RECRUITMENT OF CORALS AND REEF
ORGANISMS.
FRONT.
MAR.
SCI.
2018.

https://doi.org/10.3389/fmars.2018.00226.
SALA, E.; GIAKOUMI, S. NO-TAKE MARINE RESERVES ARE THE MOST EFFECTIVE
PROTECTED AREAS IN THE OCEAN. – ICES JOURNAL OF MARINE SCIENCE,
2017.
SANCHEZ, W.; BURGEOT, T. &AMP; PORCHER, J. M. A NOVEL “INTEGRATED
BIOMARKER RESPONSE” CALCULATION BASED ON REFERENCE DEVIATION
CONCEPT. ENVIRONMENTAL SCIENCE AND POLLUTION RESEARCH, V. 20, P.
2721–2725, 2013. https://doi.org/10.1007/s11356-012-1359-1.
SCAVIA, DONALD ET AL. CLIMATE CHANGE IMPACTS ON US COASTAL AND MARINE
ECOSYSTEMS.
ESTUARIES, V. 25, N. 2, P. 149-164, 2002.
https://doi.org/10.1007/bf02691304.
SCHIAVETTI, A.; MANZ, J.; SANTOS, C. Z. DOS.; MAGRO, T. C.; PAGANI, M. I.
MARINE PROTECTED AREAS IN BRAZIL: AN ECOLOGICAL APPROACH REGARDING

THE LARGE MARINE ECOSYSTEMS. OCEAN & COASTAL MANAGEMENT. 2013.

https://doi.org/10.1016/j.ocecoaman.2013.02.003.
SIES, H. ET AL. DEFINING ROLES OF SPECIFIC REACTIVE OXYGEN SPECIES (ROS) IN
CELL BIOLOGY AND PHYSIOLOGY. NATURE REVIEWS MOLECULAR CELL
BIOLOGY, V. 23, N. 7, P. 499-515, 2022. https://doi.org/10.1038/s41580022-00456-z.
SIES, H. HYDROGEN PEROXIDE AS A CENTRAL REDOX SIGNALING MOLECULE IN
PHYSIOLOGICAL OXIDATIVE STRESS: OXIDATIVE EUSTRESS. REDOX BIOLOGY, V.
11, P. 613–619, 5 JAN. 2017. https://doi.org/10.1016/j.redox.2016.12.035.
SIES, H. OXIDATIVE EUSTRESS: ON CONSTANT ALERT FOR REDOX HOMEOSTASIS.
REDOX
BIOLOGY,
V.
41,
P.
101867,
2021.
https://doi.org/10.1016/j.redox.2021.101867.
SILBIGER, N. J. ET AL. NUTRIENT POLLUTION DISRUPTS KEY ECOSYSTEM FUNCTIONS
ON CORAL REEFS. PROCEEDINGS OF THE ROYAL SOCIETY B, V. 285, N. 1880,
P. 20172718, 2018. https://doi.org/10.1098/rspb.2017.2718.
SILVA, I. B. ALGAS MARINHAS BENTÔNICAS DOS RECIFES E AMBIENTES ADJACENTES
DE MARACAJAÚ, APA DOS RECIFES DE CORAIS, RN, BRASIL. SÃO PAULO,
2010.
SPALDING, M. D., BROWN, B.E. WARM-WATER CORAL REEFS AND CLIMATE
CHANGE.
SCIENCE
350,
769–771.
2015.
https://doi.org/10.1126/science.aad0349.
STEFFEN, W., GRINEVALD, J., CRUTZEN, P., MCNEILL, J. THE
ANTHROPOCENE: CONCEPTUAL AND HISTORICAL PERSPECTIVES. PHILOS
TRANS
A
MATH
PHYS
ENG
SCI
369,
842–867.
2011.
https://doi.org/10.1098/rsta.2010.0327.
STEINER A Q, AMARAL F M D, AMARAL J R DE B C DO, SASSI R,
BARRADAS J I. ZONAÇÃO DE RECIFES EMERSOS DA ÁREA DE PROTEÇÃO
AMBIENTAL COSTA DOS CORAIS, NORDESTE DO BRASIL. IHERINGIA, SÉRIE
ZOOLOGIA, PORTO ALEGRE, 105(2):184-192, 30 DE JUNHO. 2015.
https://doi.org/10.1590/1678-476620151052184192.
STROKAL, M.,MA, L., BAI, Z.H., LUAN, S.J., KROEZE, C., OENEMA, O. ET AL.
ALARMING NUTRIENTE POLLUTION OF CHINESE RIVERS AS A RESULT OF
AGRICULTURAL TRANSITIONS. ENVIRON RES LETT 11, 024014. 2016.
https://doi.org/10.1088/1748-9326/11/2/024014.
TEBBETT, S. B.; BELLWOOD, D. R. SEDIMENTS RATCHET-DOWN CORAL REEF
ALGAL TURF PRODUCTIVITY. SCIENCE OF THE TOTAL ENVIRONMENT, V. 713, P.
136709, 2020. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2020.136709.
THOMPSON, A.; MARTIN, K.; LOGAN, M. DEVELOPMENT OF THE CORAL INDEX, A
SUMMARY OF CORAL REEF RESILIENCE AS A GUIDE FOR MANAGEMENT.
JOURNAL OF ENVIRONMENTAL MANAGEMENT, V. 271, P. 111038, 2020.
https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2020.111038.
VALAVANIDIS, A.; VLAHOGIANNI, T.; DASSENAKIS, M. & SCOULLOS, M.
MOLECULAR BIOMARKERS OF OXIDATIVE STRESS IN AQUATIC ORGANISMS IN
RELATION TO TOXIC ENVIRONMENTAL POLLUTANTS. ECOTOXICOLOGY AND

ENVIRONMENTAL
SAFETY.
VOL.
https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2005.03.013.

64:178-189,

2006.

VERCELLONI, JULIE ET AL. EXPOSURE, VULNERABILITY, AND RESILIENCY OF FRENCH
POLYNESIAN CORAL REEFS TO ENVIRONMENTAL DISTURBANCES. SCIENTIFIC
REPORTS, V. 9, N. 1, P. 1-11, 2019. https://doi.org/10.1038/s41598-01838228-5.
WADSWORTH, AUGUSTUS B. STANDARD METHODS. THE WILLIAMS AND WILKINS
CO., BALTIMORE, P. 226, 1947.
WEST, J. M.; SALM, R. V. RESISTANCE AND RESILIENCE TO CORAL BLEACHING:
IMPLICATIONS FOR CORAL REEF CONSERVATION AND MANAGEMENT . CONS.
BIOL. 17: 956- 967, 2003.
WILLIAMS, G.J., GRAHAM, N.A.J., JOUFFRAY, J.-B., NORSTRÖM, A.V.,
GOVE, J.M., HEENAN, A., WEDDING, L.M. CORAL REEF ECOLOGY IN THE
ANTHROPOCENE. FUNCT. ECOL. 2019. https://doi.org/10.1111/13652435.13290.
WOOLDRIDGE, S.A. BREAKDOWN OF THE CORAL-ALGAE SYMBIOSIS: TOWARDS
FORMALISING A LINKAGE BETWEEN WARM-WATER BLEACHING THRESHOLDS AND
THE GROWTH RATE OF THE INTRACELULAR ZOOXANTHELLAE. BIOGEOSCIENCES
10, 1647–1658. 2013. https://doi.org/10.5194/bg-10-1647-2013.
ZHAO, H. ET AL. IMPACTS OF NITROGEN POLLUTION ON CORALS IN THE CONTEXT OF
GLOBAL CLIMATE CHANGE AND POTENTIAL STRATEGIES TO CONSERVE CORAL
REEFS. SCIENCE OF THE TOTAL ENVIRONMENT, P. 145017, 2021.

https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.145017.
ZILBERBERG, C.; ABRANTES, D. P.; MARQUES, J. A.; MACHADO, L. F.;
MARANGONI L. F. DE B. CONHECENDO OS RECIFES BRASILEIROS: REDE DE
PESQUISAS CORAL VIVO / RIO DE JANEIRO: MUSEU NACIONAL, UFRJ, 2016.

CAPÍTULO I
DO MARINE PROTECTED AREAS PROTECT SHALLOW CORAL REEF
SYSTEMS? A RESILIENCE‐BASED MANAGEMENT APPROACH IN TROPICAL
SOUTHWESTERN ATLANTIC REEFS

DO MARINE PROTECTED AREAS PROTECT SHALLOW CORAL REEF
SYSTEMS? A RESILIENCE ‐BASED MANAGEMENT APPROACH IN TROPICAL
SOUTHWESTERN ATLANTIC REEFS
Journal of Coastal Conservation (2022) 26:79
https://doi.org/10.1007/s11852-022-00930-y
Abstract
Adequate methods to evaluate the extension of global and local damage on
coral reefs, and to minimize it, are urgent. The Tropical Southwestern Atlantic
reefs are partially protected by Marine Protected Areas (MPA) that apply spatial
zoning as a management strategy. A resilience-based management approach
was used to evaluate the effectiveness of no-take áreas in improving reef
resilience, inside the largest coastal MPA of Brazil. Ecological indicators were
used to calculate resilience scores, to test the hypothesis that no-take reefs
present higher resilience than tourism reefs. Score values indicated medium–
high resilience for both. Despite the similar values, the contribution of the
indicators to the score varied between reefs. Herbivorous fish biomass was the
main indicator influencing higher scores. Management through spatial zoning
and the compliance of this regulation raised the resilience of coral reefs. The
main management actions recommended are the creation of no-take areas in
coastal habitats such as mangroves and seagrass beds.
KEYWORDS: CLIMATE CHANGE ; LOCAL STRESSORS; NO-TAKE EFFICIENCY ;
HERBIVOROUS FISH BIOMASS; SEA- URCHIN.

INTRODUCTION
The greatest current threat to coral reefs is the thermal anomalies related
to global climate change (Russ et al. 2021). These anomalies are the main
causes of bleaching (Miranda et al. 2013; Dias and Gondim 2016; Soares et al.
2019), coral death (Soares et al. 2021) and phase shifts, which cause
noncalcifying organisms to become highly dominant (Cruz et al. 2018). In recent
years, temperature peaks have been more frequent and intense, leading to
coral assemblages declining and to losses in biodiversity, compromising
nature's contribution to people’s needs through coral reef systems around the
world (Sully et al. 2019).
In addition, local human stressors can negatively contribute to damage in
coral reefs (Williams et al. 2019). Tropical Southwestern Atlantic (TSA) reefs

are subjected to many local impacts (Soares et al. 2021), such as fishing,
mainly targeting herbivore fish (Roos et al. 2020a; Pinheiro et al. 2021), and
tourism (Paula et al. 2018; Benevides et al. 2019). These activities are
considered the main local stressors threatening these systems (Elliff and
Kikuchi 2017). Tourist activities can cause severe impact through trampling,
anchoring, and supplying artificial food for fish (Giglio et al. 2017a; Paula et al.
2018; Silva et al. 2020). High fishing pressure on herbivore fish allows
macroalgae to spread, hampering hard coral growth and recruitment (Lefcheck
et al. 2019), and promoting phase shifts (Cruz et al. 2018).
Marine protected areas (MPAs) with use management schemes through
spatial zoning have been applied in the last decades as the principal strategy
for management and conservation of reef environments (Russ et al. 2021; Roos
et al. 2020). Some investigations have revealed the efficiency of no-takes in the
maintenance or recovery of coral reef health (Strain et al. 2018; Topor et al.
2019). The TSA no-take zones placed inside MPAs have presented positive
results, such as increased fish biomass inside these no-takes and in the
surrounding areas through spillover (Francini- Filho and Moura 2008), as well
as higher values of hard coral cover (Kikuchi et al. 2010). However, these notake zones are scarce (Guabiroba et al. 2022) and more investigation is needed
(Nunes et al. 2016; Benevides et al. 2019; Mills et al. 2020; Miranda et al.
2020). On the other hand, in many cases, as in the Caribbean reefs for
instance, it was not possible to note any considerable changes in the ecological
indicators inside no-takes, compared to unprotected reefs (Graham et al. 2020).
Recent studies suggest that benthic communities can be more important
drivers of herbivore fish assemblages than fishing pressure, and consequently,
of processes that regulate reefs and associated ecological services (Russ et al.
2015, 2021; Bruno et al. 2019). This indicates a predominance of regulation
based on food availability or bottom-up control (Russ et al. 2021),
demonstrating the low efficiency of closing fishing areas for coral reef
protection. However, it is possible for marine protected areas and their no-takes
to indirectly increase reef resilience by diminishing local stressor effects, and
hence minimize impacts related to global climate change (Bruno et al. 2019).
Regarding severe global impacts on coral reefs, the effectiveness of excluding
tourist and fishing activities through the creation of no-takes inside marine
39

protected areas, as a conservation and management strategy, needs to be
better understood (Graham et al 2020 2013; Pinheiro et al. 2021).
Different approaches have been used to address coral reef health and
conservation, such as traditional reef monitoring of single species or resources
(McLeod et al. 2019; Tebbett et al. 2022), ecosystem-based management
(Harvey et al. 2018; Tedesco et al. 2017) and resilience-based management
(Obura and Grimsditch 2009). Resilience-based management is a relatively
recent approach that has been Applied by several different countries
(McClanahan et al. 2012; Graham and Nash 2013; Maynard et al. 2015; 2017;
Minsaris et al. 2019; McLeod et al. 2021). It gathers knowledge about drivers of
different changes in ecosystem functions, to support decisions about
management actions focused on the sustainability of ecological and social
systems (McLeod et al. 2019). Resilience is the ability of an ecosystem to cope
with disturbances, maintaining its structure and functions, or adapting to
changes (McClanahan et al. 2012; McLeod et al. 2019). Resilience can be
measured by examining resistance to disturbances and recovery from previous
disturbance conditions (McClanahan et al. 2012). This approach enables us to
understand

occurring

ecological

processes,

propose

appropriate

management actions based on the higher or lower resilience of different areas,
and to have an importante impact on general human well-being (Lima et al.
2018; McLeod et al. 2021; Bang et al. 2021).
Evaluating the role of MPAs and their use management is not an easy
task in TSA reef zones, due to two main issues: the existence of few MPAs that
encompass coral reef no-take areas, and the compliance difficulties regarding
management rules by users (Glaser et al. 2018; Miranda et al. 2020; Roos et al.
2020b). The quest to minimize damage and conserve coral reefs is an urgent
necessity, and bolder strategies are needed to build a better future (McLeod et
al. 2019). Understanding the role of MPAs and their zonation is fundamental
for the conservation of our reefs and their adequate sustainable management
(Rocha and Sampaio 2022).
In this study, a set of ecological indicators were applied to evaluate the
resilience of reefs subjected to use management, to test the hypothesis that notake areas present higher resilience than tourism areas.

Methods

Study area

This study was conducted in the Tropical Southwestern Atlantic, in the
largest federal coastal MPA of Brazil, the Environmental Protected Area Costa
dos Corais (APACC— Portuguese abbreviation), (Fig. 1). This 400,000 ha area
includes coral reefs, seagrass beds, mangroves, estuaries and about 120 km of
beaches (Miranda et al. 2020). The main motivation for its creation was coral
reef protection and conservation (Gatto et al. 2020). Manyendemic, vulnerable
and endangered species are found at these reefs, which are considered priority
areas of the “National Action Plan for Conservation”, a government policy to
mitigate impacts and assure biodiversity conservation and sustainable use of
natural resources (Brasil 2016). The main local threats to these reefs are
tourism, illegal fishing, urbanization, agricultural effluents, and, more recently,
thermal stress due to global climate change (Benevides et al. 2019; Miranda et
al. 2020; Pereira et al. 2021a; Sampaio et al. 2022; Soares et al. 2021).
The APACC reef use management includes spatial zoning for tourism,
fishing, sustainable use, and no-take reef areas. This research study was
carried out specifically in reefs intended only for tourism and no-takes (Fig. 1).
These reefs are about 4 km from the shoreline with a mean depth of 3 m at high
tide. At low tide the mean depth is 1 m, with some regions of the reef emerging.
The tourism reef has been organized for visitation since 1997 and the no-take
área was closed to all types of human activities in 2013.

Fig. 01: Study Area evidencing The Environmental Protected Area Costa dos
Corais (APACC), AL, and the no-take and tourism reefs studied.

The tourism reefs inside the APACC can receive visitors during the whole
year, every day of the week, the tidal range being the only limitation since
visitors are allowed only at low tide under 0.6 m. The number of visitors started
to be monitored at the tourism reef studied here in 2016 and in general, it is
higher in January and March, having reached 29,309 visitors in January 2019
(Fig. 2).

Fig. 02: Monthly number of visitors from 2016 to 2019 at the tourism reef of the
Environmental Protected Area Costa dos Corais (APACC), AL.

Sampling

Data sampling was carried out in March/18 and February/ 19 at two reef
areas: 1 no-take and 1 tourism. In each period, 5 sites per area were randomly
sampled. At each site benthic cover was registered at six 10 m long transects,
randomly placed parallel to the shoreline at the reefs’ crest. At each transect 5
equidistant photo-quadrats (25 × 25 cm) were taken through diving (Leão et al.
2015). The percent of benthic coverage was quantified through the random
points method using 30 points in the Photoquad v1.4 software. The percent
coverage of algae functional groups (fleshy macroalgae, crustose coralline
algae, and turf), invertebrates (hard coral, branching coral, soft corals, and
urchins), and mineral components such as sediments and rock (bottom without
any coverage, representing substrate availability) were calculated.
Hard coral species were identified and richness calculated using the
Shannon Index. Hard coral size was registered through the maximum diameter
of colonies in transects. The density (colonies/m2) of hard coral colonies
smaller than 2 cm, considered recruits, were registered at photo-quadrats (Leão
et al. 2015). The Bleaching Susceptibility Index (BSI) for the coral community
(Dalton et al. 2020) was calculated based on the sum of the colonies’ conditions
ratio: healthy (H), displaying normal coloration; weak bleaching (WB), with pale
tissue; strong bleaching (SB), heavily bleached; recent mortality (RM), with
tissue loss; and old mortality (OM), tissue loss and presence of epibiont
coverage, registered in two 10 m × 2 m band transects in each site. The BSI
was calculated according to the following equation:
BSI = (0∗H+1∗WB + 2∗SB + 3∗RM + 4∗OM)∕4

Underwater visual surveys (UVS) were used to count herbivorous fish in
20 m × 2 m (length × width) strip transects made during diurnal free diving.
During a UVS the diver unwound a tape while identifying, counting and
estimating the total length (TL, cm) of non-cryptic fishes > 10 cm. They were
classified as scrapers, parrotfishes feeding on turf algae and removing
components from reef substratum; grazers, feeding intensively on turf algae but
43

without excavating reef substratum; browsers, feeding mostly on macroalgae;
and detritivores, surgeonfish with high protein ingestion from
detritus, associated microbiota and benthic invertebrates (Dromard et al. 2015;
Morais et al. 2017).
The richness of tropic groups was calculated using Simpson’s diversity
index. Reef fish biomass was estimated using the length–weight conversion
equation from FishBase (Froese and Pauly 2022): W = a × TLb, where a and b
are constants of the allometric growth equation, TL is the total length in cm, and
W is the weight in grams. Allometric growth constants were selected from the
closest locations to the APACC among the ones proposed in FishBase (Froese
and Pauly 2022).
Rugosity was registered through the chain method (Luckhurst and
Luckhurst 1978).

Resilience

The relative resilience at sites was calculated based on 16 indicators,
from the collected data, known to be strongly related to reef resilience. These
indicators were considered as resistance or recovery factors contributing
positively or negatively to these components of resilience (Table 1) (Obura and
Grimsditch 2009; McClanahan et al. 2012; Maynard et al. 2017). Anthropogenic
stressors (sewage, pollution, etc.) may also be considered when calculating
relative resilience, however, due to the proximity of the reef areas studied here,
they are subjected to basically the same human stressors, except for touristic
activities

tourism

sites.

Because

this,

anthropogenic

stressor

measurements were not used in calculations. Values of each indicator were
normalized to 0–1 values, dividing them by the maximum value registered for
the indicator. Indicators considered to negatively affect resilience had their
values subtracted from 1 to generate a unidirectional scale of resilience, where
high scores indicated higher resilience. The average (avg) and standard
deviation (sd) values of indicators at each site of each reef were calculated and
normalized to 0–1 values, providing the relative resilience score. From these
score values, the sites’ resilience was classified as low (< avg-1sd), medium–

low (> avg-1sd and < avg), medium–high (> avg and < avg + 1sd) or high (> avg
+ 1sd) (Maynard et al. 2017).
A one-way analysis of variance (ANOVA) was applied to scores of
resilience values at sites to verify significant differences in scores between
reefs. A canonical analysis of principal coordinates (CAP) was run to evaluate
which of the measured indicators contributed most to resulting score values.
The CAP was applied to score and indicator value matrices using Bray–Curtis
as similarity distance. These analyses were run in the R environment. The
capscale function from vegan package was used for the CAP (Oksanen et al.
2020).

Table 1: Selected resilience indicators and their relevance to the Marine
Protected Area Costa dos Corais. Effect (+) represents indicators that
contribute positively, while (-) are indicators that contribute negatively to
resilience.
Component

Recovery

Resistance

Indicator
Fleshy macroalgae
cover

Relevance
primary fast growing coral competitor. Indicator
of nutrient enrichment
sedimentation negatively affects hard corals by
Sediment cover
increase of turbidity
Substrate availability
indicator of suitable substrate available for
(rock cover)
recruitment
indicator of physical impact, very relevant
Branching coral cover
regarding tourism
indicator of coral population recovery and
Recruit abundance
genetic variability increase
herbivore fish role is critical to algal growth
Herbivorous richness
control, minimizing competition with hard corals
fish size can function as an indicative of fishing
Herbivorous biomass pressure and the intensity of the role of herbivore
fish
abundant bioeroders, other than fish, can inhibit
Urchin abundance
coral growth and recovery
the presence of different species with different
Coral richness
sensitivity or tolerance responses to disturbances
is fundamental to reef health
the main reef building group and the primary
Hard coral cover
indicator of reef health
they are benefited by disturbance situations such
Soft coral cover
as nutrient input. Hard coral competitor

Effect
+
+
+
+
+
+
+
-

Turf cover
Coralline Crustose
Algae cover
Bleaching
Susceptibility Index
(BSI)
Rugosity
Coral size

fast growing coral competitor. Indicator of
nutrient enrichment
indicator of suitable substrate available for
recruitment
Allows the evaluation of the extent of
past/current disturbance events and of how the
coral community can resist to these events
higher rugosity provide space for higher trophic
level organisms such as fish
dominance of large size class interval indicates
the maturity and ecological state of the
community

+
+
+

Results

Ecological indicators

The benthic cover was dominated by fleshy algae (37% ± 28) and turf
(34% ± 33) at no-take sites, and by turf (45% ± 25) at tourism sites. Fleshy
algae, sediments and substrate available (rock) were also relevant at tourism
sites with percent coverage of 13% (± 9), 12% (± 12) and 9% (± 9), respectively
(Fig. 3).
At no-take sites, hard coral assemblages were more diverse (Fig. 4a)
and composed of larger sized colonies (Fig. 4b), which were more susceptible
to bleaching (Fig. 4c). Recruit density was higher at tourism sites, reaching 14.8
colonies/m2 (Fig. 4d).
Both herbivorous fish diversity and biomass were higher at no-take sites
with mean values of 0.58 (± 0.07) and 1,532 g/40m2 (± 1,603) (Fig. 5a, b).
The rugosity index values were similar at both reef áreas with mean
values of 1.35 (± 0.15) and 1.46 (± 0.38), at notake and tourism sites
respectively (Fig. 6).

Fig. 03: Benthic cover (%) of functional groups at no-take and tourism reefs of
the Environmental Protected Area Costa dos Corais (APACC), AL (red dots =
means, boxes = 2nd and 3rd quartiles, whiskers = minimum and maximum
values, and black dash = medians).

Fig. 04: Simpson’s diversity (a), maximum diameter (b), Bleaching Susceptibility
Index (BSI) (c) and recruit density (colonies/m2) (d) of hard coral at no-take and
tourism reefs of the Environmental Protected Area Costa dos Corais (APACC),
AL (red dots = means, boxes = 2nd and 3rd quartiles, whiskers = minimum and
maximum values, and black dash = medians).

Fig. 05: Simpson’s diversity (a) and biomass (g/m2) (b) of herbivore fish at notake and tourism reefs of the Environmental Protected Area Costa dos Corais
(APACC), AL (red dots = means, boxes = 2nd and 3rd quartiles, whiskers =
minimum and maximum values, and black dash = medians).

Fig. 06: Rugosity Index at no-take and tourism reefs of the Environmental
Protected Area Costa dos Corais (APACC), AL (red dots = means, boxes = 2nd

and 3rd quartiles, whiskers = minimum and maximum values, and black dash =
medians).

Scores of resilience

The scores of resilience ranged from 0.69 to 1 at no-take sites and from
0.64 to 0.92 at tourism sites, evidencing low to high resilience conditions for
both reef areas. On average both reef areas were classified as medium–high
resilience with mean values of 0.8 ± 0.09 and 0.79 ± 0.08 for no-take and
tourism sites, respectively (Figs. 7 and 8), presenting no significant differences
in score values (F = 0.147 p = 0.706). After restructuring these resilience scores
into indicators of recovery and resistance, we observed that 56% of the mean
scores at no-take sites were related to resistance. At tourism sites the portion of
resistance is slightly lower reaching 55% of the total value of the resilience
score. The indicators’ individual mean scores varied between no-take and
tourism sites.
Coral size, recruit density, rugosity, substrate availability, soft coral cover,
fleshy algae cover, and BSI presented higher scores at tourism sites, while
coral diversity, hard and branching coral cover, crustose coralline algae cover,
herbivorous fish biomass and richness, sediments, turf cover and urchin’s
abundance were higher at no-take sites (Fig. 8).

Fig. 07: Normalized values for the resilience score and indicators for no-take and
tourism reefs. (Indicators inside green/red squares were considered to have
positive/negative effects on resilience).

Fig. 08: Results of relative resilience of sites at no-take and tourism reefs of the
Environmental Protected Area Costa dos Corais, AL (red=low, orange=mediumlow, yellow=medium-high, green=high).

The results of the canonical analysis of the principal componentes (Fig.
9) pointed to 99.67% variation in score values, explained by ecological
indicators with higher correlation with axis 1, represented by a squared value of
0. 989. The results also indicated that lower resilience scores are related to
higher values of BSI, fleshy algae cover, sediment cover and substrate
availability. Herbivorous fish biomass, coral cover (hard, branching, and soft),
recruit density, and CCA cover are the main drivers of higher resilience scores

Fig. 09: Canonical Analysis of Principal Components revealing the relative
contribution of indicators to the overall resilience scores in no-take (NT) and
tourism (T) reefs. (BC=branching coral cover, BSI=bleaching susceptibility
index, CCA=crustose coralline algae cover, CR=coral richness, CS=coral size,
FA=fleshy macroalgae cover, HB=herbivorous biomass, HC=hard coral cover,

HR=herbivorous richness, R=recruits’ density, RUG=rugosity, S=sediment,
SA=substrate availability, SC=soft coral cover, T=turf, U=urchin abundance).

Discussion

This study is the first attempt to apply a resilience-based management
approach to monitoring coral reefs and to evaluate the efficiency of no-take
sites located in the TSA. The resilience was calculated at tourism and no-take
reefs inside the largest coastal MPA of Brazil, the Environmental Protected Area
Costa dos Corais, based on different biological, ecological, and physical drivers.
The region has been intensively overfished for a long time, and the functional
role of herbivorous fish appears to have been severely reduced in shallow reefs
(Pereira et al. 2021b). The expectation was that a maximum protection status,
such as that provided by a no-take reserve, would lead to an increase in reef
resilience even in a relatively short-term period of < 10 years, resulting in higher
resilience than at tourism reefs. This expectation was based on several
assumptions: i) in a climate change scenario, global stressors can be mitigated
by local management (Magris et al. 2018); ii) tourism activities are one of the
main local human activities damaging reef systems around the world (Tedesco
et al. 2017); iii) fish and benthic assemblages can be more diverse and
abundant inside notake sites (Thiaw et al. 2021); and iv) to better understand
why some reefs are more resistant and recover faster than others it is
fundamental to develop more management and conservation actions (Hughes
et al. 2010).
The resilience scores calculated for no-take and tourism reefs, based on
16 ecological indicators and the physical characteristics of these reefs, resulted
in medium–high resilience average values for both, and a high similarity
between these types of reefs was revealed by the canonical analysis of
principal coordinates. These findings contradict our proposed hypothesis that
reef areas where human activities were excluded have higher reef resilience.
The relatively high mean value of resilience scores of both reefs indicates they
are equal management priority areas and reinforces the need to further discuss
specific actions to increase the resilience of these areas, to maintain nature's
contribution to people and society (Rocha and Sampaio 2022).
53

Despite the similar values of resilience scores found, the indicators that
contribute to these values were distinct, which means that different processes
are taking place in each reef. When observing the main indicators related to
high resilience scores at the no-take sites, it seems that the exclusion of tourism
and fishing activities leads to higher coral diversity, higher percent coverage of
branching, hard coral and CCA, and higher herbivorous fish biomass.
Herbivorous biomass and hard coral cover are considered the main
characteristics of more resilient and healthy reefs (McClanahan et al. 2012;
Ladd and Collado-Vides 2013; Guabiroba et al. 2022). The role of herbivorous
organisms is very relevant because they remove the macroalgae cover allowing
coral growth, reproduction, settlement and recruitment, promoting stability and
resilience of reef systems (Burkepile and Hay 2008; Chow et al. 2021). CCA are
also benefited by herbivorous diversity and biomass, and these algae enhance
reef integrity facilitating coral recruitment (Burkepile and Hay 2008; Ilosvay et al.
2021). Sites with higher scores in no-take areas also showed lower contribution
of turf cover abundances and sediments.
This framework is likely the result of the exclusion of human activities,
mainly fisheries. However, despite having higher herbivorous fish biomass,
fleshy algae and turf dominated the benthic cover at no-take sites. At tourism
reef sites, where fisheries are also prohibited, both the biomass and the
diversity of herbivorous fish were lower and fleshy algae cover was of minor
importance. Tourism reef sites scores were characterized by higher sized hard
coral colonies, higher availability of substrate and rugosity, higher recruit density
and low fleshy algal cover.
These findings may indicate that tourism activities in shallow water reefs
also influence the herbivorous fish feeding strategy (Benevides et al. 2019).
Even though the tourism reef has been closed for fisheries for a longer period
than the no-take reef, diversity and biomass of herbivorous fish are still lower in
the tourism reef. Reef fish in general, and mainly herbivorous fish, modify their
behavior because They perceive the presence of tourists and boats as a threat,
which leads to a trophic cascade through negative effects in abundance (Gil et
al. 2015) or disruption in foraging behavior, even if there is no decrease in
numbers (Benevides et al. 2018).

Although many research studies use trophic guilds to investigate the role
of herbivorous reef fish (Ferreira et al. 2004; Floeter et al. 2006; Morais et al.
2017), as in this study, recent investigations have suggested a relevant speciesspecific role with distinct functions and effects for species classified at the same
guild (Longo et al. 2019; Sura et al. 2021). Some browsers for instance, prey
upon epibionts, cyanobacteria, detritus and microbes present on algae instead
of ingesting the algae itself (Mendes et al. 2018; Dell et al. 2020). The use of
trophic guilds results in the loss of information and misunderstanding about the
role of herbivorous fish, thus a more refined approach is needed to investigate
functional diversity and its contribution in controlling macroalgae (Sura et al.
2021).
A more detailed investigation should also be considered for algae
assemblages since several features are known to influence fish foraging
patterns: rates of primary productivity, biomass, palatability, chemical defenses,
and nutritional value (Longo et al. 2014).
Size and age of fish are also relevant factors to understand the role of
herbivorous fish on reef resilience. Surgeonfish (Acanthuridae) and parrotfish
(Labridae, Scarini), which feed on turf avoiding fleshy algae (Bonaldo et al.
2006), and were the main herbivorous fish found here, are known for higher
foraging rates by juveniles and some foraging preferences (Dias et al. 2001;
Feitosa and Ferreira 2014; Duran et al. 2019). Herbivorous fish biomass was
the main indicator related to high scores of resilience at the TSA reef sites
studied, however, it is difficult to make considerations and management
suggestions since a finer taxonomic resolution was not used here. More
detailed investigations focusing on herbivorous fish are necessary to better
evaluate this question (Feitosa and Ferreira 2014).
Another plausible explanation to our findings on the tourism reef involves
sea-urchins, which were more abundant at the sites of this reef. The literature
about the resiliencebased management method indicates that sea-urchins have
negative effects on resilience through bioerosion and excavation activity (Obura
and Grimsditch 2009). However, at the sites of the present study, sea-urchins
seem to have positive effects and should be considered as such in measuring
resilience scores for the TSA reefs. The higher substrate availability and density
of coral recruits can be a response to sea-urchin feeding activity on fleshy
55

algae. Recent studies have suggested sea-urchins as the main predictor of
juvenile coral density and an important refuge for juveniles or small reef fish
species, influencing their distribution and acting as ecosystem engineers
(Nunes et al. 2019). Thus, their inclusion in management strategies is
recommended (Dang et al. 2020).
Even though there was expectation that fishing restrictions at both
studied reefs would result in similar effect on biomass, differences in abundance
and diversity of fish were not observed. However, the fact that restrictions at the
tourism reef were implemented 16 years before the creation of the no-take reef
is extremely relevant in other ways, and must be taken into consideration when
comparing these reef sites. The larger hard coral colonies may be related to
this longer time of use management, and it is considered a positive aspect for
reef resilience. Older and larger colonies present higher reproductive capacity,
showing higher fecundity rates and the production of a higher volume of
reproductive cells and coral larvae (Kapela and Lasker 1999; Tsounis et al.
2006; Nozawa and Lin 2014). This, in turn, favors recruitment and the survival
of corals, which may be determined by the higher contribution of recruit density
in resilience scores at the tourism reef sites.
Conversely, branching corals are minor contributors to tourism reef
resilience because this activity is likely to damage these corals. Branching coral
and crustose coralline algae cover were also important as positive factors
affecting resilience and are associated with low disturbance by human activities
(Maynard et al. 2015). Branching corals such as Millepora alcicornis and
Millepora brasiliensis, the Only ones at the TSA (Souza et al. 2017), play a
relevant role in increasing reef structural complexity (Coni et al. 2012; Leal et al.
2013), however, they are fragile and very vulnerable to physical impacts (Beneli
et al. 2020), mainly related to tourist behavior (Giglio et al. 2017b).
Bleaching events are a main global stressor hampering coral reef health,
but even reefs which have low susceptibility to bleaching can have their
resilience affected by diferente sorts of stressors, both natural and anthropic (Le
Nohaïc et al. 2017; Duarte et al. 2020). However, these multiple stressors,
present also to some degree at the tourism reef studied, do not seem to affect
other important resilience indicators such as BSI and recruit abundance, which,
in turn, raised relative resilience scores. Conversely, BSI was a higher
56

contributor to low scores of resilience at no-take sites, evidencing lower
efficiency in preventing coral bleaching and death at these sites.
The primary role of Marine Protected Areas (MPAs) with their different
levels of protection and zoning, if properly designed and well managed, is the
protection of habitats, species, ecological processes, and socioeconomic and
cultural values (White et al. 2014). Some investigations point to the need of notakes inside MPAs to improve this protective role (White et al. 2014). However,
no-takes effectiveness in the maintenance of coral reef ecosystems depends on
specific results and is dependent upon several factors (Gillespie and Vincent
2019). Factors that influence no-takes effectiveness are: goals of their
establishment, whether the área is inside a network of protected areas, location,
size, type of habitat, characteristics of species, time of protection and conditions
prior to protection (Lester et al. 2009; Edgar et al. 2014). In this present study,
some of these factors may have influenced the lower-than-expected
effectiveness results of the no-take reef, and the unexpected high values at the
tourism reef.
The no-take reef is located close to the shoreline in shallow water
favoring people’s access and making 24-h surveillance difficult. The small size
area of the no-take may also be a negative factor (Edgar et al. 2014). Another
relevant fator is the time prior to its establishment as a no-take, since this reef
had been a traditional fishing ground; although there is no previous research
data, it is likely that the site had already been impacted, making it difficult to
recover in such a short period of time. Still, a medium–high resilience for this
reef can be considered a very good result, seemingly demonstrating that the
establishment of this no-take is fulfilling its role by increasing resilience. In
addition to a much longer period of fishing restriction, management strategies
have been applied to the tourism reef that are likely to increase resilience, such
as: a limited daily number of visitors, small sand areas destined to appropriate
anchoring and mooring, visitation allowed only at specific tidal ranges, expertise
of boat conductors and tourists environmental awareness.
Resilience-based management is a complex task (McLeod et al. 2019),
especially at MPAs located in socially vulnerable regions, such as the area
studied here. In these areas, on jobs and incomes provided by these coastal
ecosystems, increasing conflicts of use (Diegues 2008; Batista et al. 2014;
57

Araújo and Bernard 2016). Added to that, the TSA coral reefs have some
peculiar ecological features, such as low diversity, low functional redundancy
and high endemismo (Araújo et al. 2020; Soares et al. 2021), which can lead to
higher susceptibility to impacts and low resilience. In this context, the resiliencebased management approach is useful because it allows managers to focus on
specific local characteristics, to apply the appropriate management strategies
(Maynard et al. 2015; McLeod et al. 2021) that support potential coral recovery
and maintenance of their optimal conditions (Gouezo et al. 2021). This,
consequently helps the stakeholders to engage in these management actions
and in some cases to cope with irreversible changes (McLeod et al. 2019).
Some management actions can be suggested for these tropical shallow
reefs, based on the resilience results found in the present study. The main
recommendation to increase resilience of coral reefs is the creation of MPAs
and spatial zoning (McLeod et al. 2019), which is already stablished in the
APACC, although no-takes are restricted to reefs. A more integrated approach
considering the diverse mosaic of habitats and the connectivity among them is
needed (Silva et al. 2022a). Several reef fish can inhabit multiple coastal
habitats, (i.g. seagrass beds and mangroves) for feeding or shelter and as
nursery grounds (Honda et al. 2013; Pereira et al. 2021a). Mangroves can be
used as intermediate nursery grounds influencing coral reef fish assemblages
and increasing survivorship of juveniles (Mumby et al. 2004). Degradation of
this habitat can jeopardize these assemblages, like the local extinction of large
herbivorous fish registered in the Caribbean and the TSA reefs (Mumby et al.
2004; Ferreira et al. 2005). Within the APACC, the creation of no-take areas in
mangroves and seagrass beds is mandatory.
The reduction of land-based sources of pollution is also a priority
management action. High reef algae cover may be related to high nutrient input
from continental run off, mainly untreated effluents discharged from urbanized
coastal areas (Silva et al. 2022b). Local managers must focus efforts on the
preservation/restoration of river riparian vegetation, improvement of storm
drainage systems and implementation or enhancement of urban sewage
treatment and discharge.
The engagement of the stakeholders is essential to succeed with these
actions, mainly regarding the creation of new no-take areas. Punitive and
58

restrictive actions are generally noneffective, on the contrary, they stimulate
infractions and economic and environmental damage (Karper and Lopes 2014).
Conversely, well managed MPAs provide subsidies to multi-partnerships, strong
local associations, co-management, economic subsidies, strong leadership,
public policy and polycentric governance, resulting in marked improvements in
local well-being and biodiversity protection (Campos-Siva et al. 2021). The
APACC

presents

management

strategy

which

integrates

different

stakeholders such as government agencies, researchers, and users (Miranda et
al. 2020). This integration is fundamental to reach local conservation goals
(Pereira et al. 2021a).
The results of this present study suggest that use management through
spatial zoning and the compliance of this regulation by all stakeholders, can
contribute to the resilience of coral reefs and the maintenance and efficiency of
their ecological, socioeconomic and cultural services at the APACC (Araújo and
Bernard 2016). Despite the recent establishment of the no-take reef area (2013)
and the absence of previous data for comparisons, the findings in the present
study suggest that the creation of this no-take reef was an assertive decision
and should be maintained and enlarged to surrounding areas.
References
Araújo, J. L., Bernard, E., 2016. Management effectiveness of a large marine
protected area in Northeastern Brazil. Ocean Coast. Manag. 130, 43-49.
https://10.1016/j.ocecoaman.2016.05.009
Araújo, M.E., Mattos, F.M.G., Melo, F.P.L., Chaves, L. C.T., Feitosa, C.V., Lippi,
D.L., Hackradt, F.C., Hackradt, C.W., Nunes, J.L.S., Leão, Z.M.A.N., Kikuchi,
R.K.P., Ferreira- Junior, A.V., Pereira, P.H.C., Macedo, C.H.R., Sampaio,
C.L.S., Feitosa, J.L.L., 2020. Diversity patterns of reef fish along the Brazilian
tropical coast. Mar. Environ. Res. 160, 105038.
https://10.1016/j.marenvres.2020.105038
Bang, A. H. Y., Kuo, C. Y., Wen, C. K. C., Cherh, K. L., Ho, M. J., Cheng, N. Y.,
Chen, Y.C., Chen, C.A., 2021. Quantifying Coral Reef Resilience to Climate
Change and Human Development: An Evaluation of Multiple Empirical
Frameworks. Front. Mar. Sci. 7, 1–12.
https://doi.org/10.3389/fmars.2020.610306
Batista, V. S., Fabré, N. N., Malhado, A. C. M., Ladle, R. J., 2014. Tropical
artisanal coastal fisheries: Challenges and future directions. Rev. Fish. Sci.
Aquac. 22(1), 1–15. https://doi.org/10.1080/10641262.2013.822463

Beneli, T. M., Pereira, P. H. C., Nunes, J. A. C. C., Barros, F., 2020. Ghost
fishing impacts on hydrocorals and associated reef fish assemblages. Mar.
Environ. Res. 161, 105129. https://doi.org/10.1016/j.marenvres.2020.105129
Benevides, L J., Pinto, T K., Nunes, J. A. C. C.., Sampaio, C. L. S., 2018. Fish
escape behavior as a monitoring tool in the largest brazilian multiple-use marine
protected area. Ocean Coast. Manag. 152, 154-162.
https://doi.org/10.1016/j.ocecoaman.2017.11.029
Benevides, L. J., Cardozo-Ferreira, G. C., Ferreira, C. E. L., Pereira, P. H. C.,
Pinto, T.K., Sampaio, C. L. S., 2019. Fear-induced behaviour modifications in
damselfishes can be diver-triggered. J. Exp. Mar. Biol. Ecol. 514–515, 34–40.
https://doi.org/10.1016/j.jembe.2019.03.009
Bonaldo, R. M., Krajewski J. P., Sazima C, Sazima I., 2006. Foraging activity
and resource use by three parrotfish species at Fernando de Noronha
Archipelago, tropical West Atlantic. Mar. Biol. 149 (3), 423–33.
https://10.1007/s00227-005-0233-9
BRASIL. Portaria MMA nº 42, de 31 de janeiro de 2014. Disponível em:
http://cncflora.jbrj.gov.br/portal/static/pdf/portaria_MMA_43.2014.pdf. 2016
Bruno, J. F., Côté, I. M., Toth, L. T., 2019. Climate change, coral loss, and the
curious case of the parrotfish paradigm: Why don’t marine protected areas
improve reef resilience? Annu. Rev. Mar. Sci. 11, 307–334.
https://doi.org/10.1146/annurev-marine-010318-095300
Burkepile, D. E., Hay, M. E., 2008. Herbivore species richness and feeding
complementarity affect community structure and function on a coral reef. Proc.
Natl. Acad. Sci. U.S.A. 105(42), 16201-16206.
www.pnas.org/cgi/doi/10.1073/pnas.0801946105
Campos-Silva, J. V, Peres, C. A., Hawes, J. E., Haugaasen, T., Freitas, C. T.,
Ladle, R.J., Lopes, P.F.M., 2021. Sustainable-use protected areas catalyze
enhanced livelihoods in rural Amazonia. Proc. Natl. Acad. Sci. U.S.A. 118(40),
e2105480118. https://doi.org/10.1073/pnas.2105480118
Chow, C. F., Wassénius, E., Dornelas, M., Hoey, A. S., 2021. Species
differences drive spatial scaling of foraging patterns in herbivorous reef fishes.
Oikos, 130(12), 2217-2230. https://doi.org/10.1111/oik.08713
Coni, E.O.C., Ferreira, C.M., Moura, R.L., Meirelles, P.M., Kaufman, L.,
Francini-Filho, R.B., 2012. An evaluation of the use of branching fire-corals
(Millepora spp.)as refuge by reef fish in the Abrolhos Bank, eastern Brazil.
Environ. Biol. Fish. 96, 45–55. https://doi.org/10.1007/s10641-012-0021-6
Cruz, I. C. S., Waters, L. G., Kikuchi, R. K. P., Leão, Z. M. A. N., Turra, A.,
2018. Marginal coral reefs show high susceptibility to phase shift. Mar. Pollut.
Bull. 135, 551–561. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2018.07.043

Dang V. D., Cheung P-Y., Fong C-L., Mulla A. J., Shiu J-H, Lin C-H, Nozawa Y.,
2020. Sea urchins play an increasingly important role for coral resilience across
reefs in Taiwan. Front. Mar. Sci.7(581945), 1-8.
https://doi.org/10.3389/fmars.2020.581945
Dell, C. L. A., Longo, G. O., Burkepile, D. E., Manfrino, C., 2020. Few Herbivore
Species Consume Dominant Macroalgae on a Caribbean Coral Reef. Front.
Mar. Sci., 7. https://doi.org/10.3389/fmars.2020.00676
Dias, T. L. P., Gondim, A. I., 2016. Bleaching in scleractinians, hydrocorals, and
octocorals during thermal stress in a northeastern Brazilian reef. Mar. Biodiver.
46(1), 303–307. https://doi.org/10.1007/s12526-015-0342-8
Dias, T.L.; Rosa, I.L., Feitoza, B.M., 2001. Food resource and habitat sharing
by the three Western South Atlantic surgeonfishes (Teleostei: Acanthuridae:
Acanthurus) off Paraíba Coast, North-Eastern Brazil. Aqua 5(1), 1-10.
Diegues, A. C., 2008. Marine Protected Areas and Antisanal Fisheries in Brazil
Areas. In Samudra monographs. www.icsf.net[MBL1
Dromard, C. R., Bouchon-Navaro, Y., Harmelin-Vivien, M., Bouchon, C., 2015.
Diversity of trophic niches among herbivorous fishes on a Caribbean reef
(Guadeloupe, 371 Lesser Antilles), evidenced by stable isotope and gut content
analyses. J. Sea Res. 95, 124-131. https://doi.org/10.1016/j.seares.2014.07.014
Duarte, G. A. S., Villela, H. D. M., Deocleciano, M., Silva, D., Barno, A.,
Cardoso, P. M., Vilela, C.L.S., Rosado, P., Messias, C.S.M.A., Chacon, M.A.,
Santoro, E. P., Olmedo, D. B., Spilzman, M., Rocha, L.A., Sweet, M., Peixoto,
R. S. 2020. Heat Waves Are a Major Threat to Turbid Coral Reefs in Brazil.
Front. Mar. Sci. 7, 1–8. https://doi.org/10.3389/fmars.2020.00179
Duran, A., Adam, TC, Palma, L., Moreno, S., Collado-Vides, L., Burkepile, D. E.
2019. Feeding behavior in Caribbean surgeonfishes varies across fish size,
algal abundance, and habitat characteristics. Mar. Ecol. 40 (4), e12561.
https://doi.org/10.1111/maec.12561
Edgar, G.J., Stuart-Smith, R. D., Willis, T.J., Kininmonth, S., Baker, S. C.,
Banks, S., Barret, N.S., Becerro, M.A., Bernard, A.T.F., Berkhout, J., Buxton
C.D., Campbell, S.J., Cooper, A. T., Davey, M., Edgar, S.C., Forsterra, G.,
Galván, D.E., Irigoyen, A. J., Kushner, D.J., Moura, R. Parnell, P.E., Shears,
N.T., Soler, G. Strain, E.M.A., Thomson, R.J. 2014. Global conservation
outcomes depend on marine protected areas with five key features. Nature 506,
216–220. https://doi.org/10.1038/nature13022
Elliff, C. I., Kikuchi, R. K. P. 2017. Ecosystem services provided by coral reefs in
a Southwestern Atlantic Archipelago. Ocean Coast. Manag. 136, 49–55.
https://doi.org/10.1016/j.ocecoaman.2016.11.021
Feitosa, J.L.L., Ferreira, B.P. 2014. Distribution and feeding

patterns of juvenile parrotfish on algal-dominated coral reefs.
Mar. Ecol. 36(3), 462-474. https://doi.org/10.1111/maec.12154
Ferreira, C. E. L., Gasparini, J. L., Carvalho-Filho, A., Floeter, S. R. 2005. A
recently extinct parrotfish species from Brazil. Coral Reefs, 24(1), 128-128.
https://doi.org/10.1007/s00338-004-0459-x
Ferreira, C. E. L., Floeter, S. R., Gasparini, J. L., Ferreira, B. P., Joyeux, J. C.
2004. Trophic structure patterns of Brazilian reef fishes: a latitudinal
comparison. J. Biogeogr. 31, 1093–1106.
https://doi.org/10.1111/j.1365-2699.2004.01044.x
Floeter, S. R., Halpern, B. S., Ferreira, C. E. L. 2006. Effects of fishing and
protection on Brazilian reef fishes. Biol. Conserv. 128(3), 391–402.
https://doi:10.1016/j.biocon.2005.10.005
Francini-Filho, R. B., Moura, R. L. 2008. Dynamics of fish assemblages on coral
reefs subjected to different management regimes in the Abrolhos Bank, eastern
Brazil. Aquat. Conserv. 18(7), 1166–1179. https://doi.org/10.1002/aqc.966
Francini-Filho, R. B., Moura, R. L., Ferreira, C. M., Coni, E. O. C. 2008. Live
coral predation by parrotfishes (Perciformes: Scaridae) in the Abrolhos Bank,
eastern Brazil, with comments on the classification of species into functional
groups. Neotrop. Ichthyol. 6(2), 191–200.
https://doi.org/10.1590/s1679-62252008000200006
Gatto, D. B., Vinha, V. G., Lustosa, M. C. J. 2020. Instituições e governança
ambiental: uma discussão preliminar da Área de Proteção Ambiental Costa dos
Corais. Bahia Análise & Dados 29(2): 261-282
Giglio, V. J., Luiz, O. J., Chadwick, N. E., Ferreira, C. E. L. 2017a. Using an
educational video-briefing to mitigate the ecological impacts of scuba diving. J.
Sustain. Tour. 26(5),782–797.
Giglio, V. J., Ternes, M. L. F., Mendes, T. C., Cordeiro, C. A. M. M., Ferreira, C.
E.L. 2017b. Anchoring damages to benthic organisms in a subtropical scuba
dive hotspot. J. Coast. Conserv. 21(2), 311–316.
https://doi.org/10.1007/s11852-017-0507-7
Gil, M. A., Renfro, B., Figueroa-Zavala, B., Penié, I., Dunton, K. H. 2015. Rapid
tourism growth and declining coral reefs in Akumal, Mexico. Mar. Biol. 162(11),
2225–2233. https://doi.org/10.1007/s00227-015-2748-z
Gillespie, K. M., Vincent, A. C. 2019. Tropical invertebrate response to marine
reserves varies with protection duration, habitat type, and exploitation history.
Aquat. Conserv. 29 (3), 511-520. https://doi.org/10.1002/aqc.3019
Glaser, M., Gorris, P., Ferreira, B. P., Breckwoldt, A. 2018. Analysing
ecosystem user perceptions of the governance interactions surrounding a

Brazilian near shore coral. Sustainability, 10, 1464.
https://doi.org/10.3390/su10051464
Gouezo, M., Fabricius, K., Harrison, P., Golbuu, Y., Doropoulos, C. 2021.
Optimizing coral reef recovery with context-specific management actions at
prioritized reefs. J. Environ. Manage. 295, 113209.
https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2021.113209
Graham, N.A.J., Nash, K.L. 2013. The importance of structural complexity in
coral reef ecosystems. Coral Reefs 32:315–326.
https://doi.org/10.1007/s00338-012-0984-y
Graham, N. A., Robinson, J. P., Smith, S. E., Govinden, R., Gendron, G.,
Wilson, S. K. 2020. Changing role of coral reef marine reserves in a warming
climate. Nat. Commu. 11(1), 1-8. https://doi.org/10.1038/s41467-020-15863-z
Harvey, B. J., Nash, K. L., Blanchard, J. L., Edwards, D. P. 2018.
Ecosystem‐based management of coral reefs under climate change. Ecol. Evol.
8(12), 6354-6368. https://doi.org/10.1002/ece3.4146
Honda, K., Nakamura, Y., Nakaoka, M., Uy, W. H., Fortes, M. D. 2013. Habitat
use by fishes in coral reefs, seagrass beds and mangrove habitats in the
Philippines. PloS One 8(8), e65735.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0065735
Hughes, T. P., Graham, N. A. J., Jackson, J. B. C., Mumby, P. J., Steneck, R.
S. 2010. Rising to the challenge of sustaining coral reef resilience. Trends Ecol.
Evol. 25(11), 633–642. https://doi.org/10.1016/j.tree.2010.07.011
Ilosvay, X. E. E., Segovia, J., Ferse, S., Elias, W. E., Wild, C. 2021. Rapid
relative increase of crustose coralline algae following herbivore exclusion in a
reef of El Salvador. PeerJ, 9, e10696. https://doi.org/10.7717/peerj.10696
Kapela, W., Lasker, H. R. 1999. Size-dependent reproduction in the Caribbean
gorgonian Pseudoplexaura porosa. Mar. Biol. 135(1), 107–114.
https://doi.org/10.1007/S002270050607

Karper, M. A. M., Lopes, P. F. M. 2014. Punishment and compliance: Exploring
scenarios to improve the legitimacy of small-scale fisheries management rules
on the Brazilian coast. Mar. Policy, 44, 457–464.
https://doi.org/10.1016/j.marpol.2013.10.012
Kikuchi, R. K. P., Leão, Z. M. D. A. N., Oliveira, M. D. M. 2010. Conservation
status and spatial patterns of AGRRA vitality indices. Rev.Biol. Trop. 58(1), 1–
31
Ladd, M.C., Collado-Vides, L. 2013. Practical applications of monitoring results
to improve managing for coral reef resilience: A case study in the Mexican

Caribbean. Biodivers. Conserv. 22(8), 1591–1608.
https://doi.org/10.1007/s10531-013-0493-5
Le Nohaïc, M., Ross, C. L., Cornwall, C. E., Comeau, S., Lowe, R., McCulloch,
M. T., Schoepf, V. 2017. Marine heatwave causes unprecedented regional
mass bleaching of thermally resistant corals in northwestern Australia. Sci. Rep.
7(1), 1–11. https://doi.org/10.1038/s41598-017-14794-y
Leal, I.C.S., Pereira, P.H.C., Araújo, M. E. 2013. Coral reef fish association and
behaviour on the fire coral Millepora spp. in north-east Brazil. J. Mar. Biol.
Assoc. UK. 1703–1711. https://doi.org/10.1017/S0025315413000234
Leão, Z. M. A. N., et al. Monitoramento dos recifes e ecossistemas coralinos.
In: Turra, A., and Denadai, MR., orgs. Protocolos para o monitoramento de
habitats bentônicos costeiros – Rede de Monitoramento de Habitat Bentônicos
Costeiros – ReBentos [online]. São Paulo: Instituto Oceanográfico da
Universidade de São Paulo, 2015.
Lefcheck, J. S., Brandl, S. J., Innes-Gold, A. A., Steneck, R. S., Torres, R. E.,
Rasher,D. B. 2019. Response: Commentary: Tropical fish diversity enhances
coral reef functioning across multiple scales. Front. Ecol. Evol. 7, eaav6420.
https://doi.org/10.3389/fevo.2019.00303
Lester, S. E., Halpern, B. S., Grorud-Colvert, K., Lubchenco, J., Ruttenberg, BI,
Gaines,SD, et al., (2009). Biological Effects Within No-Take Marine Reserves: A
Global Synthesis. Mar. Ecol. Prog. Ser. 384, 33-46.
https://doi.org/10.3354/meps08029
Lima, J.S., Zappes, C.A., Di Beneditto, A.P.M., Zalmon, I.R. 2018. Artisanal
fisheries and artificial reefs on the southeast coast of Brazil: Contributions to
research and management. Ocean Coast. Manag. 163, 372–382.
https://doi.org/10.1016/j.ocecoaman.2018.07.018
Longo, G. O., Ferreira, C. E. L., Floeter, S. R. 2014. Herbivory drives largescale spatial variation in reef fish trophic interactions. Ecol. Evol. 4(23), 4553–
4566. https://doi.org10.1002/ece3.1310
Longo, G. O., Hay, M. E., Ferreira, C. E., Floeter, S. R. 2019. Trophic
interactions across 61 degrees of latitude in the Western Atlantic. Glob. Ecol.
aBiogeogr. 28(2), 107-117. https://doi.org/10.1111/geb.12806
Luckhurst, B. E., Luckhurst, K. 1978. Analysis of the influence of substrate
variables on coral reef fish communities. Mar. Biol. 49(4), 317-323.
Magris, R. A., Grech, A., Pressey, R. L. 2018. Cumulative Human Impacts on
Coral Reefs: Assessing Risk and Management Implications for Brazilian Coral
Reefs. Diversity 10(2), 26 https://doi.org/10.3390/d10020026
Maynard, J. A., McKagan, S., Raymundo, L., Johnson, S., Ahmadia, G. N.,
Johnston, L., Houk, P., Williams, G.J., Kendall, M., Heron, S.F., van Hooidonk,

R., McLeod, E., Tracey, D., Planes, S. 2015. Assessing relative resilience
potential of coral reefs to inform management. Biol. Conserv. 192, 109–119.
https://doi.org/10.1016/j.biocon.2015.09.001
Maynard, J.A., Marshall, P.A., Parker, B., Mcleod, E., Ahmadia, G., van
Hooidonk, R., Planes, S., Williams, G.J., Raymundo, L., Beeden, R.,
Tamelander, J. 2017. A Guide to Assessing Coral Reef Resilience for Decision
Support. Nairobi, Kenya: UN Environment. ISBN No: 978-92-807-3650-2
McClanahan, T. R., Donner, S. D., Maynard, J. A., MacNeil, M. A., Graham, N.
A. J., Maina, J., Baker, A.C., Alemu, J.B., Beger, M. Campbell, S.J., Darling, E.
S., Eakin, C.M., Heron, S.F., Jupiter, S.D., Lundquist, C.J., McLeod, E., Mumby,
P.J., Paddack, M.J., Selig, E.R., van Woesik, R. 2012. Prioritizing Key
Resilience Indicators to Support Coral Reef Management in a Changing
Climate. PLoS One 7(8), e42884. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0042884
Mcleod, E., Anthony, K. R. N., Mumby, P. J., Maynard, J., Beeden, R., Graham,
N. A. J., Heron, S.F., Hoegh-Guldberg, O., Jupiter, S., MacGowan, P.,
Mangubhai, S., Marshall, N., Marshall, P.A., McClanahan, T.R., McLeod, K.,
Nystrom, M.m Obura, D., Parker, B., Passingham, H.P., Salm, R.V.,
Tamelander, J. 2019. The future of resilience-based management in coral reef
ecosystems. J. Environ Manage. 233, 291–301.
https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2018.11.034
McLeod, E., Shaver, E. C., Beger, M., Koss, J., Grimsditch, G. 2021. Using
resilience assessments to inform the management and conservation of coral
reef ecosystems. J. Environ Manage. 277, 111384.
https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2020.111384
Mendes, T.C., Ferreira, C.E.L., Clements, K.D. 2018. Discordance between
diet analysis and dietary macronutrient content in four nominally herbivorous
fishes from the Southwestern Atlantic. Mar. Biol. 165:180.
https://doi.org/10.1007/s00227-018-3438-4
Mills, M., Magris, R. A., Fuentes, M. M. P. B., Bonaldo, R., Herbst, D. F., Lima,
M. C.S., Kerber, I.K.G., Gerhardinger, L.C., Moura, R.L., Domit, C., Teixeira,
J.B., Pinheiro, H.T., Vianna, G., Freitas, R.R. 2020. Opportunities to close the
gap between science and practice for Marine Protected Areas in Brazil.
Perspec. Ecol. Conserv. 18(3), 161–168.
https://doi.org/10.1016/j.pecon.2020.05.002
Minsaris, L. O. A., Damar, A., Imran, Z. Madduppa, H. 2019. The potential
relative resilience of coral reefs in Wakatobi as a sustainable management
foundation. J. Coast. Conserv. 23(6), 995–1004.
https://doi.org/10.1007/s11852-019-00706-x
Miranda, R.J., Cruz, I.C.S., Leão, Z.M.A.N. 2013. Blanqueamiento de corales
en el arrecife de Caramuanas (Bahía de Todos los Santos, Brasil) durante el
evento El Niño 2010. Lat. Am. J. Aquat. Res. 41(2), 351–360.
https://doi.org/10.3856/vol41-issue2-fulltext-14

Miranda, R.J., Malhado, A.C.M., Fabré, N., Batista, V., Santos, R., CamposSilva, Correia, R., Santos, A.P., Cardoso, A., Pinheiro, B., Pereira, B., Sampaio,
C., Moura, F., Normande, I., Ramires, L., Araújo, L., Efe, M., Belluci, M.,
Landell, M., Cavalcante, R., Pinto, T., Mott, T., Lale, R., Carvalho, N.A. 2020.
Integrating long term ecological research (LTER) and marine protected area
management: Challenges and solutions. Oecol. Aust. 24(2): 279-300.
https://doi.org/10.4257/oeco.2020.2402.05
Morais, R. A., Ferreira, C. E. L., Floeter, S. R. 2017. Spatial patterns of fish
standing biomass cross Brazilian reefs. J. Fish Biol. 91, 1642–1667.
https://doi.org/10.1111/jfb.13482
Mumby, P.J., Edwards, A.J., Arias-Gonzalez, J.E. Lindeman, K.C., Blackwelll,
P., Gall, A., Gorczynska, M.I., Harborne, A.R., Pescod, C.L., Renken, H.,
Wabnitz, C.C.C., Llewellyn, G. 2004.Mangroves enhance the biomass of coral
reef fish communities in the Caribbean. Nature, 427 (6974). pp. 533-536. ISSN
0028-0836. https://doi.org/10.1038/nature02286
Nozawa, Y., Lin, C.-H. 2014. Effects of colony size and polyp position on polyp
fecundity in the scleractinian coral genus Acropora. Coral Reefs, 33(4), 1057–
1066. https://doi.org/10.1007/s00338-014-1185-7
Nunes, J.A.C.C., Loiola, M., Miranda, R. J., Sampaio, C. L. S., Barros, F. 2016.
Are Abrolhos no-take area sites of naïve fish? An evaluation using flight
initiation distance of labrids. Neotrop. Ichthyol. 14(4), 1–8.
https://doi.org/10.1590/1982-0224-20160133
Obura, D., Grimsditch, G. 2009. Resilience assessment of coral reefs:
assessment protocol for coral reefs, focusing on coral bleaching and thermal
stress. Gland, Switzerland: IUCN, 2009.
Oksanen, J., Blanchet, F. J., Friendly, M., Kindt, R., Legendre, P., McGlinn, D.,
Minchin, P.R., O'Hara, R.B., Simpson, G.L., Solymos, P., Stevens, M.H.H.,
Szoecs, E., Wagner, H. 2020. vegan: Community Ecology Package. R package
version 2.5-7. https://CRAN.R-project.org/package=vegan
Paula, Y. C., Schiavetti, A., Sampaio, C. L. S., Calderon, E. 2018. The effects of
fish feeding by visitors on reef fish in a Marine Protected Area open to tourism.
Biota Neotrop. 18(3), 20170339. https://doi.org/10.1590/1676-0611-bn-20170339
Pauly, D., Froese, R. 2021. MSY needs no epitaph—but it was abused. ICES J.
Mar. Sci. 78(6), 2204-2210. https://doi.org/10.1093/icesjms/fsaa224
Pereira P.H.C., Côrtes L.G.F., Lima G.V., Gomes E., Pontes A.V.F., Mattos F.,
Araújo M.E., Ferreira-Junior F., Sampaio C.L.S. (2021a) Reef fishes biodiversity
and conservation at the largest Brazilian coastal Marine Protected Area (MPA
Costa dos Corais). Neotrop Ichthyol. 2021; 19(4):e210071.
https://doi.org/10.1590/1982-0224-2021-0071

Pereira P.H.C., Ternes M.L.F., Nunes J.A.C.C., Giglio V.J. (2021b)
Overexploitation and behavioral changes of the largest South Atlantic parrotfish
(Scarus trispinosus): evidence from Fishers’ knowledge. Biol. Conserv. 2021;
254:108940. https://doi.org/10.1016/j.biocon.2020.108940
Pinheiro H. T., Nunes J. A. C. C., Coni E. O. C., Almeida E. C. G., Sampaio C.
L. S., Ferreira C. E. L., Meirelles, P.M., Hostim-Silva, M., Pereira, P.H.C., Giglio,
V.J., Gasparini, J.L., Rocha, L.A., Ferreira, C.M. 2021. An inverted
management strategy for the fishery of endangered marine species. Front. Mar.
Sci. 8:604108. https://doi.org/10.3389/fmars.2021.604108
Roos, N.C., Longo, G.O., Pennino, M.G., Francini-Filho, R.B., Carvalho, A
R.2020. Protecting nursery areas without fisheries management is not enough
to conserve the most endangered parrotfish of the Atlantic Ocean. Sci. Rep.
10(1), 1–10. https://doi.org/10.1038/s41598-020-76207-x
Russ, G. R., Questel, S. L. A., Rizzari, J. R., Alcala, A. C. 2015. The parrotfish–
coral relationship: refuting the ubiquity of a prevailing paradigm. Mar. Biol.
162(10), 2029–2045. https://doi.org/10.1007/s00227-015-2728-3
Russ, G. R., Rizzari, J.R., Abesamis, R. A., Alcala, A. C. 2021. Coral cover a
stronger driver of reef fish trophic biomass than fishing. Ecol. Appl.
31(1),e02224. https://doi.org/10.1002/eap.2224
Silva, F.C., Ferreira Júnior, A. L., Artoni, R. F., Bessa, E. 2020. Impact of
feeding fish as a tourist attraction on a coral reef invertivorous fish’s diet and
growth. Aquat. Conserv. 30(12), 2327–2335. https://doi.org/10.1002/aqc.3398
Silva, V. E. L., de Assis, I. O., Campos-Silva, J. V., Paulino, G. V. B., Fabré, N.
N. 2022a. Relative importance of habitat mosaics for fish guilds in the
northeastern coast of Brazil. Reg. Stud. Mar. Sci. 102145.
https://doi.org/10.1016/j.rsma.2021.102145
Silva, B. J., Ibánhez, J. S. P., Pinheiro, B. R., Ladle, R. J., Malhado, A. C.,
Pinto, T. K., Flores-Montes, M. J. 2022b. Seasonal influence of surface and
underground continental runoff over a reef system in a tropical marine protected
area. J. Mar. Syst. 226, 103660. https://doi.org/10.1016/j.jmarsys.2021.103660

Soares, M. O., Rossi, S., Gurgel, A. R., Lucas, C. C., Tavares, T. C. L., Diniz,
B., Feitosa, C. V., Rabelo, E. F., Pereira, P. H. C., Kikuchi, R. K. P., Leão, Z. M.
A. N., Cruz, I. C. S., Carneiro., P. B. M., Alvarez-Filip, L. 2021. Impacts of a
changing environment on marginal coral reefs in the Tropical Southwestern
Atlantic. Ocean Coast. Manage. 210, 105692.
https://dor.org/10.1016/j.ocecoaman.2021.1056
Soares, M. O., Teixeira, C. E. P., Ferreira, S. M. C., Gurgel, A. L. A. R., Paiva,
B. P., Menezes, M. O. B., Davis, M., Tavares, T.C.L. 2019. Thermal stress and

tropical reefs: mass coral bleaching in a stable temperature environment? Mar.
Biodivers. 49 (6), 2921–2929. https://doi.org/10.1007/s12526-019-00994-4
Souza, J. N., Nunes, F. L. D., Zilberberg, C., Sanchez, J. A., Migotto, A. E.,
Hoeksema, B. W., Serrano, X.M., Baker, A.C., Lindner, A. 2017. Contrasting
patterns of connectivity among endemic and widespread fire coral species
(Millepora spp.) in the tropical southwestern Atlantic. Coral Reefs 36, 701 716.
https://doi.org/10.1007/s00338-017-1562-0
Strain, E. M., Olabarria, C., Mayer‐Pinto, M., Cumbo, V., Morris, R. L., Bugnot,
A. B., Bishop, M. J. 2018. Eco‐engineering urban infrastructure for marine and
coastal biodiversity: Which interventions have the greatest ecological benefit?.
J. Appl. Ecol. 55(1), 426-441. https://doi.org/10.1111/1365-2664.12961
Sully, S., Burkepile, D. E., Donovan, M. K., Hodgson, G., Van Woesik, R. 2019.
A globalanalysis of coral bleaching over the past two decades. Nat. Commu.
10(1), 1–5. https://doi.org/10.1038/s41467-019-09238-2
Sura, S. A., Molina, N. E., Blumstein, D. T., Fong, P. 2021. Selective
consumption of macroalgal species by herbivorous fishes suggests reduced
functional complementarity on a fringing reef in Moorea, French Polynesia. J.
Exp. Mar. Biol. Ecol. 536, 151508. https://doi.org/10.1016/j.jembe.2020.151508
Tebbett, S. B., Morais, J., Bellwood, D. R. 2022. Spatial patchiness in change,
recruitment, and recovery on coral reefs at Lizard Island following consecutive
bleaching events. Mar. Environ. Res., 173, 105537.
https://doi.org/10.1016/j.marenvres.2021.105537
Tedesco, E. C., Segal, B., Calderon, E. N., Schiavetti, A. 2017. Conservation of
Brazilian coral reefs in the Southwest Atlantic Ocean: a change of approach.
Lat. Am. J. Aquat. Res. 45 (2), 228-245. http://dx.doi.org/10.3856/vol45-issue2fulltext-1
Thiaw, M., Gascuel, D., Sadio, O., Ndour, I., Diadhiou, H. D., Kantoussan, J.,
Faye, S., Thiam, M., Meissa, B.,Brehmer, P. 2021. Efficiency of two contrasted
marine protected areas (MPA) in West Africa over a decade of fishing closure.
Ocean Coast. Manage. 210, 105655.
https://doi.org/10.1016/j.ocecoaman.2021.105655
Topor, Z. M., Rasher, D. B., Duffy, J. E., Brandl, S. J. 2019. Marine protected
areas enhance coral reef functioning by promoting fish biodiversity. Conserv.
Lett. 12(4), e12638. https://doi.org/10.1111/conl.12638
Tsounis, G., Rossi, S., Aranguren, M., Gili, J.-M., Arntz, W. 2006. Effects of
spatial variability and colony size on the reproductive output and gonadal
development cycle of the Mediterranean red coral (Corallium rubrum L.). Mar.
Biol. 148(3), 513–527. https://doi.org/10.1007/s00227-005-0100-8
White, A. T., Aliño, P. M., Cros, A., Fatan, N. A., Green, A. L., Teoh, S. J.,
Laroya, L., Peterson, N., Tan, S., Tighe, S., Venegas-Li, R. Walton, A., Wen,W.

2014. Marine protected areas in the Coral Triangle: progress, issues, and
options. Coast. Manage. 42(2), 87-106.
https://doi.org/10.1080/08920753.2014.878177
Williams, G. J., Graham, N. A. J., Jouffray, J. B., Norström, A.V., Nyström, M.,
Gove, J.M., Heenan, A., Wedding, L.M. 2019. Coral reef ecology in the
Anthropocene. Funct. Ecol. 33(6), 581014–1022. https://doi.org/10.1111/13652435.13290

CAPÍTULO II
Estresse oxidativo e ocorrência de branqueamento no coral
Siderastrea sp. em recifes rasos: relações com a entrada de
nutrientes inorgânicos da descarga de rios

Estresse oxidativo e ocorrência de branqueamento no coral
Siderastrea sp. em recifes rasos: relações com a entrada de
nutrientes inorgânicos da descarga de rios
Resumo
Fatores em escala global como a acidificação e aquecimento das águas
marinhas têm ameaçado cada vez mais os ecossistemas recifais por ocasionar
grandes eventos de branqueamento de coral. Estressores locais podem
aumentar a vulnerabilidade dos corais ao branqueamento. São recentes os
estudos dos nutrientes de origem continental como poluentes em ambientes
recifais e pouco se conhece sobre os efeitos que podem causar na comunidade
coralínea. Neste estudo, foi avaliado o impacto da entrada de nutrientes
inorgânicos nos recifes de coral, através da descarga dos rios em colônias do
coral pétreo Siderastrea sp. em zonas no-take. Para isso, foram coletadas
amostras de água superficial para análise de parâmetros físico-químicos e da
concentração de nutrientes inorgânicos em quatro pontos de um transecto
perpendicular à praia, desde a desembocadura dos rios aos recifes. Imagens
de satélite foram utilizada para calcular a área superficial e o alcance das
plumas dos rios próximos aos recifes estudados, nos períodos de coleta.
Foram coletadas amostras de tecido mole de colônias da espécie de coral
pétreo Siderastrea sp. saudáveis, fracamente branqueadas e branqueadas, em
duas zonas no-takes, nos recifes de coral, de Maragogi (A) e Japaratinga (B)
da Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais, AL Brasil, em períodos de
chuva e estiagem. O tecido foi extraído para quantificação da atividade das
enzimas antioxidantes Catalase (CAT), Superóxido dismutase (SOD),
Glutationa S-transferase (GST) e dos níveis de peroxidação lipídica (MDA). Na
área B, o rio teve maior alcance da pluma e os maiores valores de amônia e
nitrito sobre o recife no período chuvoso. Foi registrada maior atividade de
SOD, CAT e GST em B no mesmo período para as colônias saudáveis,
fracamente branqueadas e branqueadas. A peroxidação lipídica estava
aumentada no período chuvoso, e indicou a existência de estresse oxidativo
nas colônias em B. A concentração de amônia foi o parâmetro que melhor
explicou a variação nos valores do índice de resposta integrada dos
biomarcadores (IBR) calculado, confirmando a ocorrência de estresse e
branqueamento nos corais, devido a entrada de nutrientes inorgânicos
relacionada a descarga dos rios. Sugere-se que o IBR é uma ferramenta eficaz
no monitoramento da saúde dos corais.
Palavras-chave: recife de coral; monitoramento; poluição; IBR; contribuição
continental; amônia; enzimas antioxidantes.

1. INTRODUÇÃO

Recentemente as mudanças climáticas têm impactado os recifes de
coral em níveis alarmantes, sendo consideradas um dos principais fatores, em
escala global, que afetam seu equilíbrio (JAMES et al., 2023). A acidificação e
o estresse térmico das águas marinhas têm ameaçado cada vez mais esses
ecossistemas por ocasionar grandes eventos de branqueamento, gerando
mortalidade em massa na comunidade coralínea que é intensificada por
estressores locais, como a qualidade das águas, o turismo e a pesca
desordenada (MAGEL et al., 2019; MAGEL et al., 2020).
Estes múltiplos estressores estão causando a chamada crise dos
recifes de coral, onde alterações na estrutura da cobertura bentônica, tais como
morte e perda de espécies, mudanças de fase e baixas taxas de recrutamento
de

corais,

acarretam

alterações

nas

funções

ecológicas

serviços

ecossistêmicos providos por este ecossistema (BELLWOOD et al., 2019;
THOMPSON et al., 2020).
Dentre os impactos locais, estudos sobre a qualidade recifal em áreas
costeiras apontam o aumento da eutrofização por descargas excessivas de
nutrientes nos últimos anos como causa direta do branqueamento de corais
devido ao desequilíbrio na fotossíntese das zooxantelas e, consequentemente,
na simbiose com os corais (SILBIGER et al., 2018), aumentando a
vulnerabilidade dos corais aos efeitos do branqueamento (MARANGONI et al.,
2016; ZHAO et al., 2021). São recentes os estudos dos nutrientes de origem
continental como poluentes de ambientes recifais e pouco se conhece sobre os
efeitos que podem causar na comunidade coralínea, sendo esses primeiros
estudos voltados ao aumento da biomassa das zooxantelas como causa de
estresse nos corais (GUO et al., 2019; MARQUES et al., 2019; ZHAO et al.,
2021).
Para entender os efeitos de estressores ambientais sobre a saúde dos
corais diversas abordagens têm sido empregadas, em nível ecológico de
comunidades, como por exemplo os limites da relação de simbiose com as

zooxantelas, estudando o aumento da produção fotossintética e biomassa
quando expostas a elevados níveis de nutrientes (ZHAO et al., 2021). Uma
abordagem muito importante também, é avaliar ao nível celular, através da
utilização de biomarcadores da homeostase redox. Homeostase redox
acontece pela produção de moléculas oxidantes ou espécies reativas em
concentrações que permitam aos organismos apresentarem respostas
fisiológicas adaptativas, auxiliando também na regulação metabólica da célula
(SIES, 2017). Os biomarcadores enzimáticos estão sendo cada vez mais
utilizados para detectar respostas específicas dos corais a alterações
ambientais, em especial ao estresse térmico (CZIESIELSKI et al., 2019).
Altas temperaturas ambientais e poluentes, por exemplo, causam
estresse oxidativo em diversos organismos, por isso a avaliação dahomeostase
redox tem sido utilizada como biomarcador de efeito em estudos de qualidade
ambiental (JOCONDINO ET AL., 2019). Estresse oxidativo é o desequilíbrio
entre espécies reativas e antioxidantes e é representado pela elevada
produção

espécies

consequentemente

reativas

alteração

oxigênio

atividade

das

e/ou
enzimas

nitrogênio

antioxidantes

(JOCONDINO ET AL., 2019). Tais estudos apontam que biomarcadores do
estresse oxidativo como um estímulo ao branqueamento de coral, se
mostrando uma boa estratégia para investigar o estado da relação simbiótica
entre o coral e as zooxantelas (LESSER, 2011).
Tendo em vista a intensificação das mudanças climáticas globais, da
eutrofização, e seus impactos nos ecossistemas marinhos (SCAVIA et al.,
2020), é imprescindível elucidar a influência da entrada de nutrientes sobre os
recifes rasos para que seja possível avaliar a qualidade da água, e assim,
viabilizar informações para fomentar estratégias de manejo mais eficazes para
minimizar os impactos humanos nas áreas recifais.
O presente estudo teve o objetivo de testar as hipóteses: 1) as
alterações sazonais da concentração de nutrientes inorgânicos provenientes da
descarga dos rios causam estresse oxidativo no coral Siderastrea sp.; 2)
colônias do coral Siderastrea sp. saudáveis (sem sinal de branqueamento) e/ou
fracamente branqueadas podem apresentar sinais de homeostase redox pelo
aumento na concentração de nutrientes inorgânicos em decorrência da

variação sazonal; e 3) a atividade das enzimas antioxidantes diferem em corais
saudáveis, fracamente branqueados e branqueados.

2. MATERIAL E MÉDOTOS

2.1 Área de estudo

A Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais (APACC) estende-se
desde o município de Tamandaré, na região sul de Pernambuco até Paripueira,
setor central em Alagoas (Fig. 01a). Com a criação e aprovação seu plano de
manejo em 23 de outubro de 1997, e revisão e alteração em 2021 (ICMBio,
2021), é a maior unidade de conservação marinha da costa brasileira
(STEINER et al., 2015). As áreas recifais da APACC são zoneadas para
diferentes tipos de usos, como áreas recifais classificadas como Zona de
Preservação (ZPRE) ou Zonas de Exclusão, também chamadas de zonas notake, onde são proibidas quaisquer atividades antrópicas (STEINER et al.,
2015).
O presente trabalho foi realizado em 2 áreas recifais no-take da APACC
(A=Maragogi e B=Japaratinga). Cada uma destas áreas tem aproximadamente
1 km2 e profundidade variando entre 1 e 4m. São recifes rasos, onde partes
ficam expostas durante as marés baixas, e distam entre 3 e 4 km da linha de
praia. Essas áreas foram escolhidas devido seu zoneamento que elimina
atividades humanas minimizando esses fatores que possam influenciar os
resultados.

b
Figura 01: Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais (APACC) evidenciando a
área de estudo (retângulo preto), sendo (A) e (B) a localização das no-takes, nos
municípios de Maragogi e Japaratinga, respectivamente (a). Desenho esquemático

das coletas (Círculos azuis grandes e pequenos=pontos de coleta e réplicas de
água superficial, respectivamente. Círculos verdes=colônias saudáveis,
círculos amarelos=colônias fracamente branqueadas, círculos
vermelhor=colônias branqueadas) Fonte: (a) APACC-AL/ICMBio, 2021.

2.2 Coleta de dados

Foram realizadas duas coletas, uma em período chuvoso (julho de 2021)
e outra em período de estiagem (março de 2022).

2.2.1 Água superficial

Foram ainda coletadas amostras de água superficial para cálculo da
concentração de nutrientes inorgânicos (Amônia, Nitrito, Nitrato e Fosfato) em 1
transecto perpendicular a linha de praia, desde a desembocadura do rio mais
próximo, em direção ao recife em cada no-take, sendo 4 pontos por transecto
75

(1 ponto a cada 1 km) e coletadas 3 réplicas por ponto (GUO et al., 2019) (Fig.
1). Valores in situ de temperatura, salinidade, oxigênio dissolvido e pH foram
obtidos através de uma sonda multiparâmetros em todos os pontos do
transecto.

2.2.2 Plumas dos rios

Foram utilizadas imagens de satélite obtidas através do satélite
PlanetScope Scene e editadas pelo Adobe Photoshop Lightroom, um software
destinado a edição de fotos. Foram selecionadas imagens com referência nos
meses de coleta, em momentos de maré de sizígia e maré de quadratura. A
partir do geoprocessamento e sensoriamento remoto as imagens foram
processadas e analisadas, utilizando filtros, o que possibilitou o cálculo da área
superficial e alcance da pluma de ambos os rios.

2.2.3 Colônias do coral Siderastrea sp

O coral Siderastrea sp. além de ser dominante nos recifes brasileiros,
apresenta uma elevada resistência à exposição diária (LEÃO et al.,2003).
Sendo um modelo biológico com potencial de avaliar a qualidade dos
ecossistemas recifais sem alto grau de interferência dos inúmeros estressores
a que os recifes rasos estão sujeitos (CROOK et al., 2012).
Em cada no-take foram coletadas colônias inteiras de Siderastrea sp. de
cerca de 4 cm de diâmetro máximo utilizando método de busca ativa por
mergulho livre, durante baixa-mar de sizígia.
Foram coletadas em cada no-take, em cada período de coleta, colônias
em três estados de vitalidade distintos: 12 sem sinais de branqueamento,
classificadas como saudáveis, 12 pálidas, classificadas como fracamente
branqueadas e 12 branqueadas, (Fig. 01b). As colônias foram acondicionadas
em água do mar e resfriadas no gelo ainda em campo, imediatamente após a
coleta. O tecido mole de cada colônia foi retirado utilizando um compressor de
76

ar junto a uma solução tampão de Fosfato de Potássio (0,2 mol/L) mais ácido
etilenodiaminotetracético (EDTA) 1 mmol/L em pH 7,4. Após extração, o tecido
foi armazenado em criotubos e congelado em nitrogênio líquido para
transporte. Posteriormente armazenamento em ultrafreezer (-80°C) até o
momento do processamento para a quantificação da atividade das enzimas
antioxidantes e dos produtos da peroxidação lipídica.

2.3 Processamento das amostras

2.3.1 Nutrientes inorgânicos

Para o cálculo da concentração de nutrientes inorgânicos (Amônia, Nitrito,
Nitrato e Fosfato), as amostras de água superficial foram processadas em
Fotômetro de Bancada Multiparâmetro e COD (HI 83203) da HANNA
Instruments, com curvas preprogramadas, seguindo o Standard methods para
mensurar as concentrações de cada nutriente (WADSWORTH, 1947).

2.3.2 Tecido de Siderastrea sp.

As amostras dos tecidos foram pesadas e homogeneizadas em 1 ml de
tampão fosfato de potássio 0,1 mol/L com EDTA em pH 7,4, em banho de gelo
usando um homogeneizador mecânico. Em seguida, esses homogenatos foram
centrifugados a 10.000 xg, durante 10 min a 4ºC e os sobrenadantes foram
utilizados para quantificar a atividade das enzimas antioxidantes Superóxido
Dismutase (SOD), Catalase (CAT), Glutationa S-Transferase (GST), e os níveis
do produto da peroxidação Lipídica, o malondialdeído (MDA) em

leitor de

microplaca Tecan Infinite M Plex

2.4 Atividade enzimática

2.4.1 Superóxido dismutase

A atividade da superóxido dismutase (SOD) foi mensurada em leitor de
microplacas conforme descrito por MALDESH e BALASUBRAMANIAN 1988,
baseado na capacidade desta enzima em catalisar a reação do superóxido
(*O2-) em peróxido de hidrogênio (H2O2) e, assim, diminuir a razão de autooxidação do pirogalol. O meio reacional continha uma alíquota de amostra,
solução tampão fosfato de potássio (2 mol/L) em pH 8,0, e

[3-(4,5-155

dimetiltiazol-2yl)-2,5 difenilbrometo de tetrazolina] (MTT) (1,25 mmol/L) mais
pirogalol (5 mmol/L).

A mistura foi colocada em estufa com temperatura a

37°C por cinco minutos. Posteriormente, foiadicionado Dimetilsulfóxido
(DMSO). A leitura da foi realizada em microplaca à λ = 570 nm. Resultados
foram expressos em U SOD/mg de tecido.

2.4.2 Catalase

A atividade da catalase (CAT) foi mensurada segundo (HADWAN;
ABED, 2016), com pequenas modificações, utilizando H2O2 como substrato e
molibdato de amônio produzindo uma cor amarelada (λ = 374nm). O meio
reacional continha amostra em peróxido de hidrogênio (20 mmol / L), tampão
fosfato de sódio e potássio (50 mM, pH 7,4) e amostra. Após 5 min foi
adicionado 150𝜇L de molibdato de amônio (32,4 mmole / L). Para excluir a
interferência de outros aminoácidos, foi realizado um teste de controle para
cada amostra. Este continha amostra, tampão fosfato de sódio e potássio (pH
7,0) e molibdato de amônio. A atividade específica de CAT foi determinada pela
curva padrão a partir de concentrações conhecidas de peróxido de hidrogênio e
os resultados foram expressos como kU / mg de tecido.

2.4.3 Glutationa S-transferase

A atividade da enzima glutationa S-transferase (GST) foi mensurada de
acordo com Habig et al., (1974), através da formação do conjugado glutationa2,4-dinitrobenzeno (CDNB). A atividade da enzima foi estimada em uma
mistura contendo CDNB 1 mM em etanol, Glutationa Redutase (GSH) 1 mM, e
tampão fosfato de potássio (pH 7.0) 2 mol/L e uma alíquota do homogenato. O
aumento da absorbância (λ = 340 nm) foi observado por a cada 30s até 90 s.
O coeficiente de extinção molar do CDNB e340 = 9,6 mM-1 cm-1 foi utilizado
para os cálculos e os resultados foram expressos em µmol/ min/g.

2.5.4 Peroxidação lipídica.

Os sobrenadantes das amostras foram homogeneizados em solução
TBARS contendo ácido tricloroacético (15%), ácido tiobarbitúrico (0,375%) e
ácido clorídrico (6%) para quantificação dos níveis de malondialdeído (MDA)
(BUEGE e AUST, 1978). Em seguida, foram mantidas em banho-maria (90ºC)
por 40 minutos. Posteriormente, as amostras foram resfriadas, foi adicionado
álcool butílico e agitadas fortemente por aproximadamente dois minutos. Após
agitadas as amostras foram centrifugadas por 10 minutos e o sobrenadante
superior foi lido a λ =535 nm. Para realizar os cálculos dos níveis de MDA em
cada amostra foi utilizado uma curva padrão a partir de concentrações
conhecidas de

1,1,3,3-tetramethoxypropane

(TMPO).

Resultados foram

expressos em μmole de produto/mL.

2.6 Integrated Biomarker Response (IBR)

O índice Integrated Biomarker Response (IBR) integra os valores de
todos os biomarcadores utilizados (enzimas e nível de peroxidação lipídica).
Essa ferramenta que fornecer respostas de avaliação in situ para compreender
as relações entre os biomarcadores e níveis de contaminação dos locais. Nós
mensuramos conforme descrito por Beliaeff e Burgeot, (2002) e atualizado por

Sanchez et al. (2013) e Devin et al. (2014), por meio da interface CALIBRI
(https://liec-univ-lorraine.shinyapps.io/calibri).
Esse índice foi calculado de acordo com o seguinte procedimento:
I- Cálculo da média (X) da atividade de cada biomarcador das duas
áreas recifais, períodos e das três diferentes condições, do valor médio total
(m) e desvio padrão (s) em todas as concentrações para cada biomarcador.
II- Padronização dos dados: Y=(Xm)/s, onde Y é o valor padronizado do
biomarcador em relação ao estresse avaliado.
III- Cálculo do coeficiente Z, onde Z=Y ou -Y, em função da atividade
esperada para cada biomarcador, em termos de ativação ou inibição em
relação ao impacto estudado, repectivamente. No presente trabalho foi
considerado Z=Y.
IV- Cálculo do valor de S a partir do valor mínimo obtido de cada
biomarcador em todas as áreas recifais, períodos e condições, sendo
S=Z+|Min|. Um gráfico de radar é gerado utilizando os valores padronizados
dos biomarcadores.
V- Cálculo do índice IBR: IBR = ΣAi, que é a soma de todas as áreas
triangulares adjacentes do gráfico de radar, sendo
𝜋

Ai=Si∗Si+ 1 ∗sin(2 /k)/2.
Para minimizar os efeitos do posicionamento de cada biomarcador no
gráfico de radar, sobre os valores de Ai, o valor final do IBR é calculado a partir
de permutação de todas as possibilidades de ordem dos biomarcadores no
gráfico, sendo (K-1)!/2, onde K=número de biomarcadores utilizado. Neste
estudo, K = 4.

2.7 Análises estatísticas

Para comparar a atividade enzimática dos corais nas duas zonas
recifais, foi testada a normalidade dos dados e a homogeneidade das
variâncias. Atendendo a estes pressupostos, foram utilizadas Análises de

Variância Multifatoriais (ANOVAs), tendo como fatores preditivos períodos de
coleta,

áreas

recifais

condição

das

colônias.

Havendo

resultados

significativos, foi aplicado o teste de Tukey para comparação de médias.
Para identificar a influência dos nutrientes inorgânicos e dos parâmetros
ambientais sobre as atividades das enzimas antioxidantes e a peroxidação
lipídica, foram aplicadas análises de correlação a estes dados. Para isso foi
utilizado o coeficiente de correlação de Pearson (ZAR, 1999).
Estas análises foram aplicadas através do ambiente R (R CORE TEAM
2017). Utilizando o pacote, corrplot para a correlação de Pearson (WEI e
SIMKO, 2021). Em todas as análises foi considerado o nível de significância de
5%.
A

análise

Modelo

Linear

Baseado

Distância

(DistLM)

(LEGENDRE e ANDERSON, 1999, MCARDLE e ANDERSON, 2001) foi
aplicada aos valores do IBR para verificar o quanto da variação nestes valores
é explicada pelos parâmetros da água e identificar o conjunto de preditores
ambientais que possui um efeito significativo sobre o IBR. Foram utilizados
como preditores os nutrientes inorgânicos (amônia, fosfato, nitrito e nitrato), o
pH e a temperatura.
Para a escolha do melhor modelo ajustado foi utilizado o critério de
informação de Akaike (AIC), que leva em consideração variáveis contínuas. Os
modelos foram ajustados usando a matriz de distância Euclidianas para dados
não transformados dos valores do IBR e matriz de distância Euclidiana de
dados ambientais. Uma Análise de Redundância Baseada em Distâncias
(dbRDA) foi utilizada para examinar graficamente a influência das variáveis
preditoras na variabilidade dos valores do IBR (ANDERSON et al., 2008). Estas
análises foram aplicadas através do pacote vegan (OKSANEN et al., 2020) do
ambiente R.

3. RESULTADOS

3.1 Caracterização das plumas dos rios e parâmetros ambientais

As plumas dos dois rios que deságuam próximos aos recifes estudados
apresentaram as maiores áreas superficiais no período chuvoso e nas marés
de sizígia, 2,52 e 3,24 km2 para os rios Maragogi, próximo a área B, e Salgado,
próximo a área A, respectivamente. Apesar disto, apenas na área B no período
de estiagem durante a maré de quadratura, a pluma do rio alcançou o recife
(APÊNDICE I). Em nenhum outro momento as plumas dos rios alcançaram os
recifes estudados.
Os valores médios de pH e temperatura nos dois períodos e áreas de
estudo variaram entre 7,78 e 8,12 e 28,8 e 30°C, respectivamente, ao longo
dos transectos (APÊNDICE II).
As maiores concentrações de amônia foram registrados na área B (0,98
± 0,87 mg/L) no período chuvoso (fig. 5, a). Já para a concentração de fósforo,
no período de estiagem, os valores para fósforo foram maiores nos pontos
mais distantes do recife, resultando em um gradiente decrescente desde a
desembocadura (0,44 ± 0,35 mg/l) até a área recifal (0,06 ± 0,04 mg/L) (fig. 05,
b). As maiores concentrações de nitrito foram registradas na área A no período
de estiagem (45 ± 6,24 mg/L) e na área B no período chuvoso (64,33 ± 9,01
mg/L) (fig. 05, c). Em ambos os recifes, as concentrações de nitrato foram
maiores no período de estiagem (fig.5, d).

Figura 03: desenho esquemático dos gradientes de nutrientes inorgânicos os
transectos dos rios Maragogi e Salgado até as áreas recifais de Maragogi e
Japaratinga nos períodos de chuva e estiagem, sendo: amônia (a), fosfato (b), nitrato
(c) e nitrito (d). Fonte: Google Eath.

3.2 Atividade das enzimas antioxidantes e peroxidação lipídica

Os níveis de SOD apresentaram os maiores valores no período chuvoso
em B, para colônias saudáveis, 8.89 ± 1.37 U/ mg de tecido, fracamente
branqueadas e branqueadas 8.31 ± 0.82 U/ mg de tecido. Em A os valores
variaram pouco entre períodos e condições, indo de 7.81 ± 0.17 U/ mg de
tecido a 8.07± 0.63 U/ mg de tecido para colônias fracamente braqueadas e de
8.77 ± 0.97 U/ mg de tecido a 7.94 ± 0.73 U/ mg de tecido para colônias
branqueadas (fig. 6, a).
Os maiores valores para os níveis de atividade de CAT das colônias
saudáveis foram registrados no período chuvoso, tanto em B (193,22 ± 35,29
U/KU mg de tecido) quanto em A (182,60 ± 58,23 U/KU mg de tecido). No
período de estiagem os maiores valores para CAT foram encontrados para as
colônias fracamente branqueadas em B (180,21 ± 19,62 U/KU mg de tecido)
(fig. 6, b).
As colônias branqueadas apresentaram os maiores valores dos níveis
de atividade de GST, sendo 1,36 ± 0,92 μmol/min/mL em B no período chuvoso
e 1,08 ± 0,53 μmol/min/mL em A no período de estiagem. Os menores valores
foram registrados para as colônias saudáveis (fig. 6, c).
Já os níveis de peroxidadação lipídica foram superiores na estiagem em
B para as colônias nas três condições de vitalidade, apresentando os maiores
valores para as branqueadas (154,81 ± 80,10 µmol/mg de tecido) (fig. 6, d).
Diferente de A, onde níveis de peroxidação lipídica das colônias foram menores
para todos os períodos e condições, exceto para colônias saudáveis no período
de estiagem (132,35 ± 124,97 µmol/mg de tecido) (fig. 6, d).

Figura 04: Valores médios (± desvio padrão) da atividade das enzimas antioxidantes:
(a) Superóxido dismutase (U/mg de tecido); (b) Catalase (U/kU/mg de tecido); (c)
Glutationa-S-Transferase (µmole/min/mg de tecido); (d) de Peroxidação Lipídica
(µmole/mg de tecido) da espécie Siderastrea sp. nos período chuvoso e de estiagem
nas duas zonas de exclusão da APA Costa dos Corais, AL.

Para os valores de SOD, foram encontradas diferenças significativas
entre períodos em B (F= 26,82 e p= 0,00) (APÊNDICEIII), para as colônias
fracamente branqueadas, (t= 0,01) e também para branqueadas entre os
períodos (t= 0,00).
Através das análises de variância foi possível verifica diferenças
significativas nos valores da atividade de CAT entre as áreas (F= 15,24 e p=
0,00) e entre colônias com diferentes condições (F= 7,84 e p=0,00)
(APÊNDICE III). O teste tukey para comparação de médias indicou diferenças
significativas entre colônias saudáveis com fracamente braqueadas (t= 0,00) e
branqueadas (t= 0,00) na área A no período chuvoso. A atividade de CAT
também diferiu significativamente para colônias saudáveis nos diferentes
períodos (t= 0,02).

A atividade de enzima GST diferiram significativamente apenas entre
períodos (F= 5,40 e p= 0,02) (APÊNDICE III), para as colônias branqueadas (t=
0,00).
Os níveis da peroxidação lipídica, apresentaram diferenças significativas
para a interação dos 3 fatores, períodos, áreas recifais e condições (F= 5,08
ep= 0,01) (APÊNDICE III). O teste a posteriori indicou que estas diferenças
estão entre colônias fracamente branqueadas (t= 0,00) e branqueadas (t= 0,00)
da área B entre os períodos Na área A, os valores da peroxidação lipídica das
colônias saudáveis diferiram significativamente dos valores registrados para as
fracamente branqueadas na estiagem (t= 0,01) e os valores registrados para
colônias saudáveis diferiram significativamente entre os dois períodos (t= 0,01).
Além disso, na estiagem houve diferenças significativas nestes valores para
colônias fracamente branqueadas (t= 0,00) e branqueadas (t= 0,00).
Os maiores valores para o IBR foram encontrados para colônias da área
B no período chuvoso, independente da condição (8,73 ± 0,39 para colônias
saudáveis, 8,94 ± 1,59 para as fracamente branqueadas e 7,84 ± 0,9 para as
branqueadas) (fig. 7). Esses valores foram resultado da contribuição dos
valores de atividade das três enzimas, destacando-se CAT em colônias
saudáveis, SOD e GST para as fracamente branqueadas e branqueadas (fig. 8,
a, e, i). Além disso, foram observados valores mais elevados para o IBR no
período de estiagem em colônias fracamente branqueadas da área B e
saudáveis da área A (7,3 ± 0.36 e 7,17 ± 0.03, respectivamente) (fig. 7), tendo
esses valores a contribuição dos quatro biomarcadores (fig. 8, f, d).

Figura 05: valores do IBR (Integrated Biomarker Response) calculados para
Siderastrea sp. de colônias Saudáveis, fracamente branqueadas (Frac-Bran) e
Branqueadas nos períodos chuvoso e de estiagem nas áreas A e B.

Figura 06: Gráfico de radar com os biomarcadores (CAT=Catalase,SOD= Superóxido
dismutase, GST=glutationa S-transferase e MDA= malondialdeido) do coral
Siderastrea sp. nas áreas recifais de Japaratinga (A) e Maragogi (B) de colônias
saudáveis, fracamente branqueadas e branqueadas nos períodos chuvoso e de
estiagem.

As análises de correlação entre o nutrientes inorgânicos e parâmetros
ambientais, atividades enzimáticas antioxidantes e peroxidação lipídica indicam
que houve correlações positivas significativas da SOD com as concentrações
de amônia (=0,61, p= 0,003), nitrato ((=0,52, p= 0,007) e com o pH (=0,82,
p= 0,000), e correlação negativa significativa com a temperatura ((=-0,74, p=
0,000).
A GST apresentou resultado semelhante, tendo correlações positivas
com as concentrações de amônia (=0,72, p= 0,000), de nitrato (=0,38, p=

0,013) e o pH (=0,68, p= 0,000) e correlação negativa com a temperatura (=0,68, p= 0,000).
Os valores da atividade da CAT apresentaram correlação positiva com
as concentrações de amônia (=0,50, p= 0,021) e correlação negativa com as
concentrações de fósforo (=-0,56, p= 0,000). A peroxidação lipídica, por outro
lado, apresentou correlações negativas com as concentrações de amônia (=0,55, p= 0,006), nitrato (=-0,55, p= 0,004) e o pH (=-0,82, p= 0,000) e
correlação positiva com a temperatura (=0,71, p= 0,000) (fig. 9, a).

Coeficiente de correlação

Figura 07: Análise de correlação de pearson das atividades enzimáticas antioxidantes:
catalase (CAT), superóxido dismutase (SOD), glutationa-S-transferase (GST) e
peroxidação lipídica (MDA) com os nutrientes inorgânicos amônia (AMO), fosfato
(FOF), nitrito (NITRI) e nitrato (NITRA) e fatores físicos-químicos da água, temperatura
(TEMP) e pH (considerando aqui, períodos, recifes e condições como réplicas).

O melhor modelo proposto pela análise de DistLM resultou em um
percentual de explicação de variação dos valores do IBR pelos parâmetros
ambientais medidos nos diferentes períodos, áreas recifais e condições, de
55,2% para o eixo 1 e de apenas 0.04% para o eixo 2. Resultado significativo
nos testes marginais foram encontrados apenas para as concentrações de

amônia (Pseudo-F=10,56; p=0,006). Um padrão de agrupamento dos maiores
valores do IBR para as colônias da área B no período chuvoso em todas as
condições e no período de estiagem para colônias fracamente branqueadas e
na área A no período de estiagem pra colônias saudáveis, em relação a
maiores concentrações de amônia é evidente (Fig. 8).

Figura 8: Análise de Redundância Baseada em Distâncias (dbRDA) para os valores
do IBR a partir dos resultados do Modelo Linear Baseado em Distancias (DistLM)
utilizando as concentrações de amônia (AMO), fosfato(FOF), nitrito (NITRI) e nitrato e
os valores de pH e temperatura medidos na água superficial como variáveis
explicativas, nas diferentes áreas recifais (M=A e J=B), períodos (C=chuvoso e
E=estiagem) e condições das colônias (S=saudável, F=fracamente branqueada e
B=branqueada).

DISCUSSÃO

Os resultados encontrados no presente trabalho indicam influência
continental sobre os recifes de corais rasos em termos de nutrientes
inorgânicos em especial amônia, causando estresse oxidativo e degradação
celular em colônias de Siderastrea sp. na área recifal mais próxima da costa
(B) em período chuvoso, momento em que a pluma do rio atinge os recifes. De
maneira geral, foi possível detectar impacto sobre essa área, mesmo sendo

uma área no-take, através da atividade enzimática, em colônias saudáveis e
fracamente branqueadas, e maior atividade de GST em colônias fracamente
branqueadas e branqueadas e maiores níveis de peroxidação lipídica em
colônias branqueadas, confirmando as 3 hipóteses propostas no presente
trabalho.
Os recifes de coral estão sofrendo degradação principalmente próximo
das grandes cidades das regiões costeiras tropicais, sendo apontada como o
principal fator dessa degradação, a poluição pelo aumento do esgoto
doméstico causando a eutrofização desses ecossistemas (BINDOFF et al.,
2019; DONOVAN et al., 2020). Esses estressores provocam alterações dos
valores de temperatura, períodos de chuvas e grandes variações de muitos
parâmetros hidrológicos, sendo detectadas essas alterações em áreas recifais
da costa brasileira (DONELSON et al., 2012; OLESO et al., 2017), como por
exemplo no litoral Nordeste do Brasil em áreas recifais inseridas na APACC
(FONSECA et al., 2002) incluindo os recifes do presente estudo (ICMBio,
2021).
Esses recifes, mesmo apresentando bons níveis de resiliência e eficácia
de manejo, como a no-take de Maragogi (A) (NUNES et al, 2022) ainda sofrem
de forma indireta por fatores locais como a poluição. Em trabalhos realizados
nas áreas recifais de Barreiras (PE), Paripueira (AL) (STEINER et al., 2015;
AUED et al., 2018) e a área A do presente estudo (NUNES et al, 2022), foi
encontrado uma cobertura recifal dominada por algas. Essa dominância de
algas nos recifes é associada ao crescimento acelerado desses organismos,
(PEREIRA et al. 2013; LEÃO et al., 2015), principalmente pela poluição
orgânica onde há excesso de nutrientes se dá pela descarga dos rios
(PEREIRA et al. 2013).
Quase todos os rios ao longo da costa do nordeste estão sujeitos a
precipitação média anual entre 1000 mm e 1500 mm, conforme o clima da
região, em que esses rios experimentam uma variação sazonal de enchentes
durante a estação chuvosa alterando assim os parâmetros físico-químicos da
água (KNOPPERS ET AL., 2002). Dessa forma, as chuvas nessas regiões
são fenômenos sazonais que influenciam os parâmetros oceanográficos pela
descarga e potencial alcance das plumas desses rios (JALES et al., 2021).

Diferentes estudos sugerem que a entrada do rio consequentemente
causa variações nos parâmetros da água como pH, temperatura podem
influenciar diretamente no crescimento e vitalidades dos corais e favorecer
outros organismos como as algas (GRAY et al., 2012; KLINE et al., 2015).
Além das mudanças nos parâmetros físico-químicos das águas, alterações nas
concentrações de nutrientes inorgânicos também foram observadas para os
recifes do presente estudo, ultrapassando os níveis permitidos para os
ambientes marinhos principalmente na área B.
No presente trabalho as concentrações dos nutrientes inorgânicos foram
cerca de duas vezes maiores para amônia (0,98 mg/L), 40 vezes maiores para
nitrato (16,43 mg/L) e mais de 900 vezes maiores para nitrito (64,33 mg/L) do
que as concentrações limites permitidas pelo CONAMA para ambientes
marinhos (APÊNDICE II).
Na área A, no período de estiagem a concentração de fósforo
apresentou valores mais elevados no ponto mais próximo da desembocadura
do rio, e foi decrescendo ao longo do gradiente de distâncias até a área recifal.
Esse aumento possivelmente tem origem em esgotos domésticos liberados
sem tratamento no rio e consequentemente no mar (SMOL et al., 2020). Além
disso, outro fator que pode contribuir para essa alta concentração de fósforo é
a baixa diluição desse nutriente em decorrência da redução da precipitação e
consequentemente redução do nível de água dos rios e córregos (LESACK et
al., 1984; PAERL et al., 1990; DE GRAAFF et al., 2011), e mesmo nos recifes
longe da costa houve concentrações elevadas desse nutriente.
Com a proximidade da costa, além dos recifes funcionarem como
barreira da ação mecânica para as ondas, deixando das águas da região entre
os recifes e praia mais calmas durante a baixa mar, os recifes funcionam
também como regiões de depósito (FRADE et al., 2020). Consequentemente
esses fatores ocasionam o acúmulo de sedimento, nutrientes inorgânicos e
matéria orgânica, e com o aumento da dinâmica e consequentemente o
revolvimento durante o ciclo de maré, voltam a entrar em contato com o recife
(COMEROS-RAYNAL et al., 2021; GARZON-GARCIA et al., 2021).
Como resultado, as concentrações elevadas de nutrientes, que são os
principais fatores limitantes que alteram a produtividade primária dos
ecossistemas aquáticos/marinhos, podem causar eutrofização, (FENG et al.,
91

2023). Esse processo afeta os ecossistemas recifais reduzindo a comunidade
coralínea induzido o branqueamento e, a longo prazo, a morte dos corais
(ROGER, 1990; BAKER et al., 2008).
Na área recifal B, não houve grande variação nos valores das
concentrações de nutrientes inorgânicos ao longo dos transectos entre os
períodos de chuva e estiagem, onde valores acima dos limites aceitáveis para
águas marinhas ocorreram em ambos os períodos. Essa exposição frequente a
esses nutrientes pode causar estresse crônico nos corais (MORRIS et al.,
2019; BAIRD et al., 2021).
Esse estresse pode induzir a formação de Espécies Reativas de
oxigênio e nitrogênio em excesso, o que leva a peroxidação lipídica.

tentativa de manter a homeostase redox os corais também contam com um
aporte antioxidante enzimático para controlar os níveis das espécies reativas
como mecanismo de defesa (JAMEEL et al., 2019; MUHAMMAD et al., 2021;
MOAZAMIAN et al., 2022).
Foi observado que durante o período chuvoso as colônias saudáveis
apresentaram maior atividade das enzimas SOD e CAT. Em uma situação de
estresse que leva ao aumento da formação de espécies reativas, a atividade
das enzimas antioxidantes na tentativa de estabelecer o equilíbrio redox. O
aumentam da atividade dessas enzimas, possivelmente é uma resposta celular
adaptativa objetivando reparar e manter a estabilidade da saúde dos corais
(LIMÓN-PACHECO e GONSEBATT, 2009; ZHANG et al., 2022).
As altas atividades enzimáticas de SOD e CAT coincidem com altos
valores de amônia, nitrato e o pH da água nas mesmas áreas recifais, período
e condição. Isso sugere que as colônias de Siderastrea sp., mesmo saudáveis
estão sob estresse, tentando equilibrar a produção de espécies reativas
provocadas pela alteração na concentração de nutrientes inorgânicos na água.
Por outro lado, observa-se que a atividade da CAT diminui em colônias
fracamente branqueadas e branqueadas, indicando redução da capacidade de
prevenção de danos oxidativos. Esse resultado pode ser um indicativo de
processo de exaustão enzimática que ocorre após um aumento excessivo das
atividades antioxidantes, devido a exposição ao estresse a longo prazo
(CUPERTINO et al., 2013; FREITAS et al., 2016; HU et al., 2018). Os
resultados significativamente maiores para a atividade desta enzima,
92

encontrados na comparação entre as colônias saudáveis com as demais
condições, comprovam essa diferença da redução de atividade enzimática,
maior nas saudáveis e menor nas fracamente branqueadas e branqueadas.
Estudos experimentais expondo corais escleractínicos a elevação da
temperatura e concentrações de salinidade, o coral Montipora capricornis
quando exposto a temperatura elevada, tiveram maiores valores de atividade
enzimática, SOD e CAT, principalmente a SOD, apresentando sinais de
branqueamento (DIAS et al., 2019). Este resultado pode se aproximar dos
resultados encontrados no presente trabalho onde a maiores atividades de
SOD em colônias fracamente branqueadas e no período chuvoso.
A enzima antioxidante GST também é considerando como um
biomarcador, e está envolvida na desintoxicação de xenobióticos (AMADOR et
al., 2020; RIBEIRO et al., 2020), com importante função nas reações de fase II,
exercendo papel de biotransformação de moléculas, para

facilitar a excreção

de moléculas antioxidantes, principalmente aldeídos (SILVA, SERRANO e DE
ALMEIDA, 2020; SILVA tet al., 2020). Observamos que a atividade da GST
aumentou nas colônias fracamente branqueadas e branqueadas no período
chuvoso na área de Japaratinga B. Esse aumento, possivelmente ocorreu para
controlar o aumento na formação de metabólitos da peroxidação lipídica.
A maior atividade da GST no período de estiagem nesta mesma área
recifal está relacionada com os maiores valores de temperatura da água
superficial, como pode ser evidenciado pela forte correlação encontrada entre
estes dois parâmetros. Diferença nas atividades para essa enzima também foi
apontada para as colônias branqueadas nessas mesmas áreas entre os
períodos. Também foi observada uma forte correlação entre o aumento da
atividade de GST e as maiores concentrações de amônia, nitrato e o pH da
água. A atividade da GST, tende a aumentar em casos de uma exposição
prolongada

diferentes

tipos

poluentes

(agentes

potencialmente

estressores) (DIAS et al., 2019), o que pode justificar também o aumento da
sua atividade entre as áreas. Dependendo da intensidade e duração do
estresse, bem como das variações nos parâmetros ambientais, pode ocorrer
prejuízo nas respostas dos corais, afetando também na sua recuperação (DIAS
et al., 2019; TRAVESSO et al., 2023)

Em estudo com o coral Echinopora lamelosa (Esper, 1791), Dias e
colaboradores (2019), encontraram em experimento de laboratório maior
atividade da GST em colônias expostas a altas temperaturas. O oposto foi
observado no presente trabalho, em que colônias em situações de baixas
temperaturas apresentaram maior atividade.
Podemos observar esse efeito no presente estudo na área recifal B, de
Japaratinga, no período chuvoso, onde as colônias apresentaram baixos níveis
de peroxidação lipídica. A situação inversa ocorreu no período de estiagem nos
mesmos recifes, onde a atividade da GST caiu, consequentemente tendo um
aumento expressivo na peroxidação lipídica que leva a degradação celular.
(RIO, STEWART E PELLEGRINI, 2005, ZHANG et al., 2022).
As

correlações

negativas

com

concentrações

dos

compostos

nitrogenados (amônia e nitrato), os valores de pH e correlação positiva com a
temperatura sobre os níveis de peroxidação lipídica, são indicativos da
existência de estresse oxidativo ocasionado pelos nutrientes inorgânicos e a
temperatura, contribuindo fortemente no aumento da peroxidação lipídica
(DIAS et al., 2019). Esse biomarcador de estresse oxidativo é uma peça
importante no processo de avaliação do equilíbrio redox dos tecidos saudáveis
e danificados (MARROCOS et al., 2017).
Como última estratégia de defesa à exposição prolongada ao estresse,
as colônias expulsam as zooxantelas de seus tecidos provocando o
branqueamento, deixando as colônias mais vulneráveis (JIMÉNEZ e CORTÉS,
2003; MIES et al., 2020; BANHA et al., 2020). No presente trabalho as colônias
branqueadas tiveram aumento das atividades enzimáticas antioxidantes
quando houve o registro dos maiores valores das concentrações dos nutrientes
inorgânicos e aumento expressivo na peroxidação lipídica, indicando que essas
colônias branqueadas, mesmo após dano celular, ainda estão sob estresse.
Para análise integrada dos biomarcadores enzimáticos, a abordagem do
IBR tem se mostrado uma ferramenta potencial que usa a resposta dos
biomarcadores para avaliar a sensibilidade dos corais aos efeitos tóxicos de
contaminantes e/ou poluentes. Valores mais altos de IBR indicam aumento na
resposta biológica e pior condição de saúde do organismo (HOU et al., 2016;
PAUL et al., 2020), assim como encontrado no presente estudo. Colônias das
três condições no período chuvoso em Japaratinga apresentaram os maiores
94

valores de IBR, indicando que as colônias de Siderastrea sp. estão com a
saúde prejudicada pelo estresse causado pela temperatura e poluentes,
principalmente as branqueadas.
A concentração de amônia foi a variável ambiental que melhor explicou
as variações de IBR pelo DistLM. Relações encontradas em colônias
saudáveis, fracamente branqueadas e branqueadas da área B no período
chuvoso e eventualmente fracamente branqueadas da mesma área. Já na área
A colônias saudáveis na estiagem são influenciadas pelo aumento deste
parâmetro na água.
A utilização do IBR como ferramenta na avaliação das respostas
biológicas das espécies ao estresse a partir de diferentes biomarcadores, foi
considerada uma ferramenta consistente na avaliação in situ dos impactos
locais relacionados ao excesso de nutrientes inorgânicos trazidos pela
descarga dos rios sobre os recifes costeiros rasos. Outros trabalhos, indicam
que a abordagem do IBR foi consistente para diferentes organismos como os
mexilhões (BROOKS et al., 2015), camarões (LI et al., 2018) e peixes
(SALGADO et al., 2019), enfatizando a eficácia do IBR na interpretação do
conjunto das atividades das enzimas antioxidantes em respostas aos
poluentes.
Com isso, estressores podem levar a uma disfunção nos corais
comprometendo seu metabolismo secundário, como as taxas de calcificação
por exemplo, uma vez, que após a expulsão das zooxantelas, as taxas de
carbono obtidas pela fotossíntese dos simbiontes são reduzidas e a simbiose é
cortada (COSTA et al., 2021; MILLER et al., 2021). Dessa forma, afetando
também a reserva de energia essencial para enfrentar o estresse, dependendo
agora da taxa de alimentação heterotrófica, necessitando o aumento da
atividade metabólica nos processos de desintoxicação em resposta ao estresse
(KRÄMER, IGLESIAS-PRIETO e ENRÍQUEZ, 2022), com isso os corais se
tornam mais sensíveis a outros estressores como o aumento da temperatura,
se tornando mais vulneráveis ao branqueamento.
Estudos experimentais em laboratório que investigaram o estresse
oxidativo em corais escleractíneos e hidrocorais em relação a temperatura,
mostram que os níveis de capacidade antioxidante em Millepora alcicornis
(Linnaeus, 1785) são aproximadamente 3 vezes menores em comparação com
95

Mussismilia harttii (Verril, 1868) (LUZ et al., 2018; MARANGONI et al., 2017),
podendo indicar que hidrocorais apresentam maior tolerância ao estresse.
Entretanto, outro trabalho de estresse oxidativo em duas espécies de
corais escleractíneos, M. hartti e Siderastrea sp., as colônias branqueadas de
Siderastrea sp. apresentaram valores duas vezes maiores de IBR do que
colônias saudáveis em uma zona aberta a atividades humanas, com valores
maiores da atividade de GST e peroxidação lipídica compondo o valor do IBR
apontando que o branqueamento em si é uma sinalização da existência do
estresse oxidativo e ocorrência de dano celular nos corais (CAMILO, 2022), de
maneira similar ao encontrado no presente estudo para a mesma espécie.
A condição de estresse pode causar ainda uma redução na capacidade
de resiliência dos corais, uma vez que esses eventos de poluição ocorrem
regularmente, sendo caracterizados como baixo nível de poluição crônica,
agindo de maneira sutil e influenciando na resiliência desses organismos e
aumentando sua suscetibilidade a outros estressores (MARAGONI et al.,
2017). Dessa forma, alterando as funções ecológicas que influenciam
diretamente nas características do ambiente recifal como um todo, podendo
diminuir a resiliência desse ecossistema (NUNES et al., 2022).
Os

corais

escleractíneos,

como

Siderastrea

sp.,

áreas

recifaispróximas à costa como a área B, são suscetíveis aos efeitos ambientais
que podem resultar no estresse oxidativo aos corais (DIAS et al., 2019;
MORRIS et al., 2019; BAIRD et al., 2021). No presente trabalho, o alcance da
pluma do rio ao recife, as fortes correlações entre as concentrações dos
nutrientes e os níveis de atividade das enzimas e os maiores valores de IBR,
indicam que no período chuvoso, os recifes mais próximos recebem maior
aporte de nutrientes inorgânicos o que leva ao desequilíbrio redox e
consequentemente o estresse oxidativo e, em alguns casos, dano celular e
branqueamento.
A amônia foi o nutriente inorgânico mais expressivo relacionado com as
atividades das enzimas antioxidantes e os valores de IBR, tendo maior
concentração deste nutriente no recife B. Também presentes nessa área
recifal, nitrito e nitrato em conjunto criam uma concentração relativamente alta
de compostos de nitrogênio reativos, produzindo estresse não só aos corais,
mas também às microalgas como as zooxantelas (CUET te al., 2011; DIAS et
96

al., 2019). Consequentemente, esse estresse nas microalgas gera uma reação
de aumento da produção da biomassa, agravando ainda mais o estresse nos
tecidos dos corais causando quebra da relação com o simbionte provocando ou
intensificando o branqueamento (ZHAO et al., 2021).
As respostas dos biomarcadores ao estresse oxidativo em relação aos
nutrientes inorgânicos mostram uma diminuição da capacidade antioxidante e
aumento de danos oxidativos nos corais, o que indica maior suscetibilidade ao
branqueamento quando expostos ao conjunto de estressores (nutriente
inorgânicos e temperatura). Assim a eutrofização do ecossistema recifal
decorrente do input de nutrientes inorgânicos de origem continental e o
contínuo contato com esses poluentes afeta a saúde dos corais, alterando a
composição e funções ecológicas do recife, reduzindo o potencial de resiliência
recifal. É válido ressaltar que mesmo sendo áreas de exclusão, onde não há o
impacto direto da presença humana, estas zonas estão sujeitas a impacto e os
corais estão sob estresse. Isso é um aspecto relevante quando discute-se a
eficiência dessas áreas na conservação dos ambientes recifais. O impacto
continental diminui essa eficiência do zoneamento e consequentemente a
resiliência do recife.
Desta forma, sugere-se que as atividades das enzimas antioxidantes no
coral pétreo Siderastrea sp. diferem pelo efeito sazonal, em função do aumento
na concentração de nutrientes, além do processo de runoff (PAULINO et al.,
2022) proveniente do aumento da descarga continental, e diferem também em
relação às condições de vitalidade das colônias saudáveis, fracamente
branqueadas e principalmente as branqueadas, com maior resposta a
exposição prolongada aos nutrientes inorgânicos, afetando assim a saúde dos
corais causando estresse oxidativo, aceitando as hipóteses aqui propostas.
Sugere-se ainda, a eficácia da ferramenta IBR no monitoramento da saúde dos
ecossistemas recifais e na investigação de suas possíveis causas, além de
auxiliar no manejo e tomadas de decisões sobre a conservação de recifes de
coral.
Para trabalhos futuros ressalta-se a necessidade da realização de
experimentos em laboratório, controlando diversos parâmetros, como os aqui
estudados, para que seja possível avaliar a relação de causa e efeito entre os

nutrientes inorgânicos e a atividade enzimática das enzimas antioxidantes dos
corais pétreos, e quais outros fatores também podem estar envolvidos no
branqueamento dos corais.

REFERÊNCIAS
ANDERSON, M. J.; GORLEY, R. N.; CLARKE, K. R. PERMANOVA+ FOR
PRIMER: GUIDE TO SOFTWARE AND STATISTICAL METHODS.
PLYMOUTH: PRIMER-E, PLYMOUTH, UK, 2008.
ALAGOAS, GOVERNO DO ESTADO DE ALAGOAS. IMA, INSTITUTO DO
MEIO AMBIENTE DO ESTADO DE ALAGOAS. COBERTURA VEGETAL
DO ESTADO DE ALAGOAS & MANGUES DE ALAGOAS. (COORD.
AFRÂNIO FARIAS DE MENEZES). MACEIÓ: INSTITUTO DO MEIO
AMBIENTE DO ESTADO DE ALAGOAS, 2010.
AMADOR, V. C. ET AL. POSSIBLE METSULFURON HERBICIDE
DETOXIFICATION BY A ORYZA SATIVA L. GLUTATHIONE STRANSFERASE ENZYME. BRAZILIAN ARCHIVES OF BIOLOGY AND
TECHNOLOGY, V. 63, 2020.
https://doi.org/10.1590/1678-43242020180571.
ARRIGO, A. P. GENE EXPRESSION. AND THIOL REDOX STATE. FREE
RADIC BIOL MED. 27:936-44, 1999. https://doi.org/10.1016/S08915849(99)00175-6.
AUED, A. W. ET AL. LARGE-SCALE PATTERNS OF BENTHIC MARINE
COMMUNITIES IN THE BRAZILIAN PROVINCE. PLOS ONE, V. 13, N. 6,
P. E0198452, 2018. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0198452.
BAIRD, M. E. ET AL. THE EFFECT OF NATURAL AND ANTHROPOGENIC
NUTRIENT AND SEDIMENT LOADS ON CORAL OXIDATIVE STRESS
ON RUNOFF-EXPOSED REEFS. MARINE POLLUTION BULLETIN, V.
168, P. 112409, 2021. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2021.112409.
BANHA, T. N. S. ET AL. LOW CORAL MORTALITY DURING THE MOST
INTENSE BLEACHING EVENT EVER RECORDED IN SUBTROPICAL
SOUTHWESTERN ATLANTIC REEFS. CORAL REEFS, P. 1-7, 2020.
https://doi.org/10.1007/s00338-019-01856-y.
BELIAEFF, B. ;BURGEOT, T. INTEGRATED BIOMARKER RESPONSE: A
USEFUL
TOOL
FOR
ECOLOGICAL
RISK
ASSESSMENT.
ENVIRONMENTAL TOXICOLOGY AND CHEMISTRY, V. 21(6), P. 13161322, PMID: 12069320. 2002. https://doi.org/10.1002/etc.5620210629.
BELLWOOD, D. R.; ET AL. CORAL REEF CONSERVATION IN THE
ANTHROPOCENE: CONFRONTING SPATIAL MISMATCHES AND
PRIORITIZING FUNCTIONS. BIOL. CONSERV. 236, 604–615. 2019.
https://doi.org/10.1016/j.biocon.2019.05.056.
BINDOFF, NATHANIEL L. ET AL. CHANGING OCEAN, MARINE
ECOSYSTEMS, AND DEPENDENT COMMUNITIES. IPCC SPECIAL

REPORT ON THE OCEAN AND CRYOSPHERE IN A CHANGING
CLIMATE,
P.
477-587,
2019.
https://doi.org/10.1017/9781009157964.007.
BRASIL, MARINHA. MARINHA DO BRASIL. FONTE: WWW. MARINHA. MIL.
BR/AMRJ/HISTORICO, 2017.
BROOKS, S. J. ET AL. INTEGRATED BIOMARKER ASSESSMENT OF THE
EFFECTS OF TAILING DISCHARGES FROM AN IRON ORE MINE
USING BLUE MUSSELS (MYTILUS SPP.). SCIENCE OF THE TOTAL
ENVIRONMENT,
V.
524,
P.
104-114,
2015.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2015.03.135.
BUEGE, J. A.; AUST, S. D. [30] MICROSOMAL LIPID PEROXIDATION. IN:
METHODS IN ENZYMOLOGY. ACADEMIC PRESS, 1978. P. 302-310.
1978. https://doi.org/10.1016/S0076-6879(78)52032-6.
CAMILO, J. P. G. UTILIZAÇÃO DE BIOMARCADORES ENZIMÁTICOS E INDICADORES
ECOLÓGICOS NA AVALIAÇÃO DE RECIFES DE CORAL EM ÁREA MARINHA
PROTEGIDA / 2022. DISSERTAÇÃO (MESTRADO EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS) –
UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS. INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E
DA SAÚDE. PROGRAMA DE PÓS-GRADUAÇÃO EM DIVERSIDADE BIOLÓGICA E
CONSERVAÇÃO NOS TRÓPICOS. MACEIÓ, 2021.

CHENG, C.M. ET AL. EFFECTS OF CILIATE INFECTION ON THE ACTIVITIES OF TWO
ANTIOXIDANT ENZYMES (SOD AND CAT) IN CAPTIVE CORAL (GONIOPORA
COLUMNA) AND EVALUATION OF DRUG THERAPY. BIOLOGY, V. 10, N. 11, P.
1216, 2021. https://doi.org/10.3390/biology10111216.
CONAMA - CONSELHO NACIONAL DO MEIO AMBIENTE, 2000.
RESOLUÇÃO Nº 357, 17 DE MARÇO DE 2005. MINISTÉRIO DO MEIO
AMBIENTE, 2005.
COMEROS-RAYNAL, M. T. ET AL. CATCHMENT TO SEA CONNECTION:
IMPACTS OF TERRESTRIAL RUN-OFF ON BENTHIC ECOSYSTEMS
IN AMERICAN SAMOA. MARINE POLLUTION BULLETIN, V. 169, P.
112530, 2021. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2021.112530.
COSTA, A. P. L. ET AL. SPECIES-SPECIFIC OXIDATIVE STRESS
RESPONSES AND CELLULAR ENERGY ALLOCATION AFTER CORAL
SHIPPING. AQUACULTURE REPORTS, V. 19, P. 100623, 2021.
https://doi.org/10.1016/j.aqrep.2021.100623.
CROOK, E. D. ET AL. CALCIFYING CORAL ABUNDANCE NEAR LOW-PH
SPRINGS: IMPLICATIONS FOR FUTURE OCEAN ACIDIFICATION.
CORAL REEFS, V. 31, P. 239-245, 2012. https://doi.org/10.1007/s00338011-0839-y
CUET, P. ET AL. CNP BUDGETS OF A CORAL-DOMINATED FRINGING REEF
AT LA RÉUNION, FRANCE: COUPLING OF OCEANIC PHOSPHATE
AND GROUNDWATER NITRATE. CORAL REEFS, V. 30, N. 1, P. 45-55,
2011. https://doi.org/10.1007/s00338-011-0744-4.
CUPERTINO, M. C. ET AL. LONG‐LASTING MORPHOFUNCTIONAL
REMODELLING OF LIVER PARENCHYMA AND STROMA AFTER A
SINGLE EXPOSURE TO LOW AND MODERATE DOSES OF CADMIUM

IN RATS. INTERNATIONAL JOURNAL OF EXPERIMENTAL
PATHOLOGY,
V.
94,
N.
5,
P.
343-351,
2013.
https://doi.org/10.1111/iep.12046.
CZIESIELSKI, M. J.; SCHMIDT‐ROACH, S.; ARANDA, M. THE PAST,
PRESENT, AND FUTURE OF CORAL HEAT STRESS STUDIES.
ECOLOGY AND EVOLUTION, V. 9, N. 17, P. 10055-10066, 2019.
https://doi.org/10.1002/ece3.5576.
DE GRAAFF, M. S. ET AL. ENERGY AND PHOSPHORUS RECOVERY FROM
BLACK WATER. WATER SCIENCE AND TECHNOLOGY, V. 63, N. 11,
P. 2759-2765, 2011. https://doi.org/10.2166/wst.2011.558.
DEVIN, S. ET AL. THE INTEGRATED BIOMARKER RESPONSE REVISITED:
OPTIMIZATION TO AVOID MISUSE. ENVIRONMENTAL SCIENCE AND
POLLUTION
RESEARCH,
V.
21,
P.
2448–2454,
2014.
https://doi.ogr/10.1007/s11356-013-2169-9.
DEL RIO, D.; STEWART, A. J.; PELLEGRINI, N. A. REVIEW OF RECENT
STUDIES ON MALONDIALDEHYDE AS TOXIC MOLECULE AND
BIOLOGICAL MARKER OF OXIDATIVE STRESS. 23 NUTRITION,
METABOLISM AND CARDIOVASCULAR DISEASES, V. 15, P. 316-328,
2005. https://doi.org/10.1016/j.numecd.2005.05.003.
DIAS, M. ET AL. OXIDATIVE STRESS ON SCLERACTINIAN CORAL
FRAGMENTS FOLLOWING EXPOSURE TO HIGH TEMPERATURE
AND LOW SALINITY. ECOLOGICAL INDICATORS, V. 107, P. 105586,
2019. https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2019.105586.
DONELSON, J. M. ET AL. RAPID TRANSGENERATIONAL ACCLIMATION OF
A TROPICAL REEF FISH TO CLIMATE CHANGE. NATURE CLIMATE
CHANGE,
V.
2,
N.
1,
P.
30-32,
2012.
https://doi.org/10.1038/nclimate1323.
DONIDA, B. INVESTIGAÇÃO DOS BIOMARCADORES DE ESTRESSE
OXIDATIVO E INFLAMAÇÃO EM PACIENTES PORTADORES DE
MUCOPOLISSACARIDOSE TIPO IVA SUBMETIDOS À TERAPIA DE
REPOSIÇÃO
ENZIMÁTICA.
2015.
TESE
(MESTRADO)
–
UNIVERSIDADE FEDERAL DO RIO GRANDE DO SUL, PROGRAMA DE
PÓS-GRADUAÇÃO EM CIÊNCIAS FARMACÊUTICAS, PORTO
ALEGRE, 2015.
DONOVAN, M. ET AL. NITROGEN POLLUTION INTERACTS WITH HEAT
STRESS TO INCREASE CORAL BLEACHING ACROSS THE
SEASCAPE. PROC NATL ACAD SCI U S A 117, 5351–5357. 2020.
https://doi.org/10.1073/pnas.1915395117.
FONSECA, R.S. ET AL. ECOSSISTEMA RECIFAL DA PRAIA DE PORTO DE
GALINHAS
(IPOJUCA,
PERNAMBUCO):
BIOMASSA
FITOPLANCTÔNICA E HIDROLOGIA. BOLETIM TÉCNICO-CIENTÍFICO
DO CEPENE, 10(1), 9-26. 2002.
FRADE, P. R. ET AL. SPATIAL PATTERNS OF MICROBIAL COMMUNITIES
ACROSS SURFACE WATERS OF THE GREAT BARRIER REEF.
COMMUNICATIONS BIOLOGY, V. 3, N. 1, P. 1-14, 2020.
https://doi.org/10.1038/s42003-020-01166-y.
100

FREITAS, R. B. ET AL. EUTERPE EDULIS EXTRACT BUT NOT OIL
ENHANCES ANTIOXIDANT DEFENSES AND PROTECTS AGAINST
NONALCOHOLIC FATTY LIVER DISEASE INDUCED BY A HIGH-FAT
DIET IN RATS. OXIDATIVE MEDICINE AND CELLULAR LONGEVITY, V.
2016, 2016. https://doi.org/10.1155/2016/8173876.
GARZON-GARCIA, A. ET AL. THE BIOAVAILABILITY OF NITROGEN
ASSOCIATED WITH SEDIMENT IN RIVERINE PLUMES OF THE
GREAT BARRIER REEF. MARINE POLLUTION BULLETIN, V. 173, P.
112910, 2021. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2021.112910.
GRAY, S. E. C. ET AL. SHORT‐TERM AND SEASONAL PH, PCO2AND
SATURATION STATE VARIABILITY IN A CORAL‐REEF ECOSYSTEM.
GLOBAL BIOGEOCHEMICAL CYCLES, V. 26, N. 3, 2012.
https://doi.org/10.1029/2011GB004114.
GUO, J ET AL. POTENTIAL IMPACTS OF ANTHROPOGENIC NUTRIENT
ENRICHMENT ON CORAL REEFS IN THE SOUTH CHINA SEA:
EVIDENCE FROM NUTRIENT AND CHLOROPHYLL A LEVELS IN
SEAWATER. ENVIRONMENTAL SCIENCE: PROCESSES & IMPACTS,
V. 21, N. 10, P. 1745-1753, 2019. https://doi.org/10.1039/C9EM00331B.
JAMES, R. K. ET AL. CLIMATE CHANGE MITIGATION BY CORAL REEFS AND
SEAGRASS BEDS AT RISK: HOW GLOBAL CHANGE COMPROMISES
COASTAL ECOSYSTEM SERVICES. SCIENCE OF THE TOTAL
ENVIRONMENT,
V.
857,
P.
159576,
2023.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.159576
HOU, J ET AL. ANTIOXIDANT ENZYME ACTIVITIES AS BIOMARKERS OF
FLUVIAL BIOFILM TO ZNO NPS ECOTOXICITY AND THE
INTEGRATED BIOMARKER RESPONSES (IBR) ASSESSMENT.
ECOTOXICOLOGY AND ENVIRONMENTAL SAFETY, V. 133, P. 10-17,
2016. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2016.06.014.
HU, R. W. et al. Curcumin in hepatobiliary disease: Pharmacotherapeutic
properties and emerging potential clinical applications. Annals of
hepatology,
v.
16,
n.
6,
p.
835-841,
2018.
https://doi.org/10.5604/01.3001.0010.5273.
ICMBIO (INSTITUTO CHICO MENDES DE CONSERVAÇÃO DA
BIODIVERSIDADE). PLANO DE MANEJO DA ÁREA DE PROTEÇÃO
AMBIENTAL COSTA DOS CORAIS. TAMANDARÉ/PE, 2021.
IGHODARO, O. M.; AKINLOYE, O. A. FIRST LINE DEFENCE ANTIOXIDANTSSUPEROXIDE DISMUTASE (SOD), CATALASE (CAT) AND
GLUTATHIONE PEROXIDASE (GPX): THEIR FUNDAMENTAL ROLE IN
THE ENTIRE ANTIOXIDANT DEFENCE GRID. ALEXANDRIA JOURNAL
OF
MEDICINE,
V.
54,
N.
4,
P.
287-293,
2018.
https://doi.org/10.1016/j.ajme.2017.09.001.
JACONDINO, C. B. ET AL. ASSOCIAÇÃO DO TABAGISMO COM
BIOMARCADORES
REDOX
E
FATORES
DE
RISCO
CARDIOMETABÓLICOS EM IDOSOS. CADERNOS SAÚDE COLETIVA,
V. 27, P. 45-52, 2019. https://doi.org/10.1590/1414-462X201900010279.

101

JAMEEL, M. ET AL. HAZARDOUS SUBCELLULAR EFFECTS OF FIPRONIL
DIRECTLY INFLUENCE THE ORGANISMAL PARAMETERS OF
SPODOPTERA LITURA. ECOTOX. ENVIRON. SAFE. 172, 216-224.
2019. https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2019.01.076.
JIMÉNEZ, C. E.; CORTÉS, J. CORAL COVER CHANGE ASSOCIATED TO EL
NINO, EASTERN PACIFIC, COSTA RICA, 1992–2001. MARINE
ECOLOGY, V. 24, N. 3, P. 179-192, 2003. https://doiorg.ez9.periodicos.capes.gov.br/10.1046/j.1439-0485.2003.03814.x.
KLINE, D. I. ET AL. SIX MONTH IN SITU HIGH-RESOLUTION CARBONATE
CHEMISTRY AND TEMPERATURE STUDY ON A CORAL REEF FLAT
REVEALS ASYNCHRONOUS PH AND TEMPERATURE ANOMALIES.
PLOS
ONE,
V.
10,
N.
6,
P.
E0127648,
2015.
https://doi.org/10.1371/journal.pone.0127648.
KRÄMER, W. E.; IGLESIAS-PRIETO, R.; ENRÍQUEZ, S.. EVALUATION OF
THE CURRENT UNDERSTANDING OF THE IMPACT OF CLIMATE
CHANGE ON CORAL PHYSIOLOGY AFTER THREE DECADES OF
EXPERIMENTAL RESEARCH. COMMUNICATIONS BIOLOGY, V. 5, N.
1, P. 1418, 2022. https://doi.org/10.1038/s42003-022-04353-1.
LEÃO, Z. M. A. N.; KIKUCHI, R. K. P. E TESTA, V. CORALS AND CORAL
REEFS OF BRAZIL. EM CORTÊS J (ED.) LATIN AMERICA CORAL
REEFS. ELSEVIER. AMSTERDÃ, HOLANDA. PP. 9-52, 2003.
https://doi.org/10.1016/B978-044451388-5/50003-5
LEGENDRE, .; ANDERSON, M. J. DISTANCE-BASED REDUNDANCY
ANALYSIS:
TESTING
MULTISPECIES
RESPONSES
IN
MULTIFACTORIAL ECOLOGICAL EXPERIMENTS. ECOLOGICAL
MONOGRAPHYS 69: 1–24. 1999.
https://doi.org/10.1890/00129615(1999)069[0001:DBRATM]2.0.CO;2.
LESACK, L. F. W.; HECKY, R. E.; MELACK, J. M. TRANSPORT OF CARBON,
NITROGEN, PHOSPHORUS, AND MAJOR SOLUTES IN THE GAMBIA
RIVER, WEST AFRICA 1. LIMNOLOGY AND OCEANOGRAPHY, V. 29,
N. 4, P. 816-830, 1984. https://doi.org/10.4319/lo.1984.29.4.0816.
LESSER, M. P. CORAL BLEACHING: CAUSES AND MECHANISMS. IN:
CORAL REEFS: NA ECOSYSTEM IN TRANSITION. SPRINGER,
DORDRECHT, PP. 405–419. 2011. https://doi.org/10.1007/978-94-0070114-4_23.
LI, J. Y. ET AL. ACUTE TOXICITY AND THE EFFECT ON ANTIOXIDANT
ENZYME ACTIVITY OF POLYCHAETE PERINEREIS AIBUHITENSIS
EXPOSED TO CRUDE OIL IN SEAWATER. RESEARCH OF
ENVIRONMENTAL
SCIENCES
31
(11),
1972–1978.
2018.
https://doi.org/10.13198/j.issn.1001-6929.2018.03.10.
LIMÓN-PACHECO, JORGE; GONSEBATT, MARÍA E. THE ROLE OF
ANTIOXIDANTS AND ANTIOXIDANT-RELATED ENZYMES IN
PROTECTIVE RESPONSES TO ENVIRONMENTALLY INDUCED
OXIDATIVE
STRESS.
MUTATION
RESEARCH/GENETIC
TOXICOLOGY AND ENVIRONMENTAL MUTAGENESIS, V. 674, N. 1-2,
P. 137-147, 2009. http://doi.org/10.1016/j.mrgentox.2008.09.015.

102

LUZ, D.C., ET AL,. OXIDATIVE STRESS IN THE HYDROCORAL MILLEPORA ALCICORNIS
EXPOSED TO CO2-DRIVEN SEAWATER ACIDIFICATION. CORAL REEFS. 37, 571–
579. 2018. https://doi.org/10.1007/s00338-018-1681-2.
MAGEL, J. M. T. ET AL. EFFECTS OF BLEACHING-ASSOCIATED MASS
CORAL MORTALITY ON REEF STRUCTURAL COMPLEXITY ACROSS
A GRADIENT OF LOCAL DISTURBANCE. SCIENTIFIC REPOR. 9:2512,
2019. https://doi.org/10.1038/s41598-018-37713-1.
MAGEL, J. M. T; DIMOFF, S. A.; BAUM, J. K. DIRECT AND INDIRECT
EFFECTS OF CLIMATE CHANGE‐AMPLIFIED PULSE HEAT STRESS
EVENTS ON CORAL REEF FISH COMMUNITIES. ECOLOGICAL
APPLICATIONS, P. E02124, 2020. https://doi.org/10.1002/eap.2124.
MARANGONI, L. F. B.; MARQUES, J. A.; BIANCHINI, A. FISIOLOGIA DE
CORAIS-A SIMBIOSE CORAL-ZOOXANTELA, O FENÔMENO DE
BRANQUEAMENTO E O PROCESSO DE CALCIFICAÇÃO.
ZILBERBERG, C. ET AL. CONHECENDO OS RECIFES BRASILEIROS
REDE DE PESQUISAS CORAL VIVO. RIO DE JANEIRO: MUSEU
NACIONAL, 2016.
MARANGONI, L. F. B., ET AL,. COPPER EFFECTS ON BIOMARKERS
ASSOCIATED WITH PHOTO- SYNTHESIS, OXIDATIVE STATUS AND
CALCIFICATION IN THE BRAZILIAN CORAL MUSSISMILIA HARTTII
(SCLERACTINIA, MUSSIDAE). MAR. ENVIRON. RES. 130, 248–257.
2017. http://dx.doi.org/10.1016/j.marenvres.2017.08.002.
MARQUES, J. A. ET AL. ENVIRONMENTAL HEALTH IN SOUTHWESTERN
ATLANTIC CORAL REEFS: GEOCHEMICAL, WATER QUALITY AND
ECOLOGICAL
INDICATORS.
SCIENCE
OF
THE
TOTAL
ENVIRONMENT,
V.
651,
P.
261-270,
2019.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2018.09.154.
MARROCCO, I.; ALTIERI, F.; PELUSO, I. MEDIÇÃO E SIGNIFICADO CLÍNICO
DE BIOMARCADORES DE ESTRESSE OXIDATIVO EM HUMANOS.
ÓXIDO.
MED.
CÉLULA.
LONGEV.
2017,1-32.
2017
https://doi.org/10.1155/2017/6501046.
MCARDLE, B. H.; ANDERSON, M. J. FITTING MULTIVARIATE MODELS TO
COMMUNITY DATA: A COMMENT ON DISTANCE-BASED
REDUNDANCY ANALYSIS. ECOLOGY 82: 290–297. 2001.
https://doi.org/10.1890/0012-9658(2001)082[0290:FMMTCD]2.0.CO;2.
MIES, M. ET AL. SOUTH ATLANTIC CORAL REEFS ARE MAJOR GLOBAL
WARMING REFUGIA AND LESS SUSCEPTIBLE TO BLEACHING.
FRONTIERS IN MARINE SCIENCE, V. 7, P. 514, 2020.
https://doi.org/10.3389/fmars.2020.00514.
MILLER, I. B. ET AL. TOXIC EFFECTS OF UV FILTERS FROM SUNSCREENS
ON CORAL REEFS REVISITED: REGULATORY ASPECTS FOR “REEF
SAFE” PRODUCTS. ENVIRONMENTAL SCIENCES EUROPE, V. 33, N.
1, P. 1-13, 2021. https://doi.org/10.1186/s12302-021-00515-w.
MOAZAMIAN, ARON ET AL. OXIDATIVE STRESS AND REPRODUCTIVE
FUNCTION: SPERM TELOMERES, OXIDATIVE STRESS, AND

103

INFERTILITY. REPRODUCTION, V. 164, N. 6, P. F125-F133, 2022.
https://doi.org/10.1530/rep-22-0189.
MORRIS, L. A. ET AL. NUTRIENT AVAILABILITY AND METABOLISM AFFECT
THE STABILITY OF CORAL–SYMBIODINIACEAE SYMBIOSES.
TRENDS IN MICROBIOLOGY, V. 27, N. 8, P. 678-689, 2019.
https://doi.org/10.1016/j.tim.2019.03.004.
MUHAMMAD, A. ET AL. TOXIC EFFECTS OF ACUTE EXPOSURE TO
POLYSTYRENE MICROPLASTICS AND NANOPLASTICS ON THE
MODEL INSECT, SILKWORM BOMBYX MORI. ENVIRON. POLLUT.
285, 117255, 2021. https://doi.org/10.1016/j.envpol.2021.117255.
NOAA - ADMINISTRAÇÃO NACIONAL OCEÂNICA E ATMOSFÉRICA
DISPONÍVEL EM: HTTPS://WWW.NOAA.GOV/. ATUALIZADO EM 7 DE
DEZEMBRO DE 2022.
NUNES, V. F. C., FERREIRA, M. T. O., JUNIOR, F. F., AMORIM, M. B. B.,
SAMPAIO, C. L., & PINTO, T. K. DO MARINE PROTECTED AREAS
PROTECT SHALLOW CORAL REEF SYSTEMS? A RESILIENCEBASED MANAGEMENT APPROACH IN TROPICAL SOUTHWESTERN
ATLANTIC REEFS. JOURNAL OF COASTAL CONSERVATION, V. 26,
N. 6, P. 79, 2022. https://doi.org/10.1007/s11852-022-00930-y
OKSANEN, J., BLANCHET, F.G., FRIENDLY, M., KINDT, R., LEGENDRE, P.,
MCGLINN, D., MINCHIN, P.R., O’HARA, R.B., SIMPSON, G.L.,
SOLYMOS, P., STEVENS, M.H.H., SZOECS, E., WAGNER, H. VEGAN:
COMMUNITY ECOLOGY PACKAGE. R PACKAGE VERSION 2.5-7,2020.
https://CRAN.R-project.org/package=vegan.
PAERL, H. W.; RUDEK, J.; MALLIN, MICHAEL A. STIMULATION OF
PHYTOPLANKTON PRODUCTION IN COASTAL WATERS BY
NATURAL RAINFALL INPUTS: NUTRITIONAL AND TROPHIC
IMPLICATIONS. MARINE BIOLOGY, V. 107, N. 2, P. 247-254, 1990.
https://doi.org/10.1007/BF01319823.
PAUL, T. ET AL. A MULTI-BIOMARKER APPROACH USING INTEGRATED
BIOMARKER RESPONSE TO ASSESS THE EFFECT OF PH ON
TRICLOSAN TOXICITY IN PANGASIANODON HYPOPHTHALMUS
(SAUVAGE,
1878),
ENVIRONMENTAL
POLLUTION,
2020.
https://doi.org/10.1016/j.envpol.2020.114001.
PAULINO, G. V. B. ET AL. MICROBIOTA OF HEALTHY AND BLEACHED
CORALS OF THE SPECIES SIDERASTREA STELLATA IN RESPONSE
TO RIVER INFLUX AND SEASONALITY IN BRAZILIAN NORTHEAST.
ENVIRONMENTAL SCIENCE AND POLLUTION RESEARCH, P. 1-14,
2022. https://doi.org/10.1007/s11356-022-23976-9.
PEREIRA, R. ET AL. CLIMATE CHANGE VULNERABILITY ASSESSMENT OF
THE DISCOVERY COAST AND ABROLHOS SHELF, BRAZIL. RIO DE
JANEIRO, CONSERVATION INTERNATIONAL, 79P, 2013.
PINTO, K. M. C. PERFIS DE BIOMARCADORES INFLAMATÓRIOS SOLÚVEIS
E DO ESTRESSE OXIDATIVO EM MULHERES JOVENS SUBMETIDAS
A TREINAMENTO PARA HIPERTROFIA MUSCULAR UTILIZANDO
DIFERENTES DURAÇÕES DE AÇÕES MUSCULARES, 2016. TESE
104

(DOUTORADO) – UNIVERSIDADE FEDERAL DE OURO PRETO.
INSTITUTO DE CIÊNCIAS EXATAS E BIOLÓGICAS. NÚCLEO DE
PESQUISA EM CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, MINAS GERAIS, 2016.
R CORE TEAM. R: A LANGUAGE AND ENVIRONMENT FOR STATISTICAL
COMPUTING. R OUNDATION FOR STATISTICAL COMPUTING,
VIENNA, AUSTRIA. 2017 URL https://www.R-project.org/.
RIBEIRO, E. B. ET AL. BIOMARKERS (GLUTATHIONE S-TRANSFERASE AND
CATALASE) AND MICROORGANISMS IN SOFT TISSUES OF
CRASSOSTREA RHIZOPHORAE TO ASSESS CONTAMINATION OF
SEAFOOD IN BRAZIL. MARINE POLLUTION BULLETIN, V. 158, P.
111348, 2020. https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2020.111348.
SANCHEZ, W. ET AL. A NOVEL “INTEGRATED BIOMARKER RESPONSE”
CALCULATION BASED ON REFERENCE DEVIATION CONCEPT.
ENVIRONMENTAL SCIENCE AND POLLUTION RESEARCH, V. 20, P.
2721–2725, 2013. https://doi.org/10.1007/s11356-012-1359-1.
SALEEM, R.; AFSHEEN, S. ANALYSIS OF ANTIOXIDANTS IN WATER
STRIDERS (HEMIPTERA: GERRIDAE) AS BIOINDICATOR OF WATER
POLLUTION. BRAZILIAN JOURNAL OF BIOLOGY, V. 84, 2022.
https://doi.org/10.1590/1519-6984.258106.
SALGADO, L. D ET AL. INTEGRATED ASSESSMENT OF SEDIMENT
CONTAMINANT LEVELS AND BIOLOGICAL RESPONSES IN
SENTINEL FISH SPECIES ATHERINELLA BRASILIENSIS FROM A
SUBTROPICAL ESTUARY IN SOUTH ATLANTIC. CHEMOSPHERE
219, 15–27 2019. https://doi.org/10.1016/j.chemosphere.2018.11.204.
SEMARH - SECRETARIA DE ESTADO DO MEIO AMBIENTE E DOS
RECURSOS
HÍDRICOS.
DISPONÍVEL
EM:
http://www.semarh.al.gov.br/. ATUALIZADO EM 2022.
SCAVIA, D. ET AL. CLIMATE CHANGE IMPACTS ON US COASTAL AND
MARINE ECOSYSTEMS. ESTUARIES, V. 25, N. 2, P. 149-164, 2002.
https://doi.org/10.1007/bf02691304.
SCHNEEBERGER, K.; CZIRJÁK, G. Á.; VOIGT, C.C. FRUGIVORY IS
ASSOCIATED WITH LOW MEASURES OF PLASMA OXIDATIVE
STRESS AND HIGH ANTIOXIDANT CONCENTRATION IN
FREERANGING BATS. NATURWISSENSCHAFTEN 101 (4), 285–290,
2014. https://doi.org/10.1007/s00114-014-1155-5.
SILBIGER, N. J. ET AL. NUTRIENT POLLUTION DISRUPTS KEY
ECOSYSTEM FUNCTIONS ON CORAL REEFS. PROCEEDINGS OF
THE ROYAL SOCIETY B, V. 285, N. 1880, P. 20172718, 2018.
https://doi.org/10.1098/rspb.2017.2718.
SILVA, D.; SERRANO, L.; DE ALMEIDA, E. A. BIOCHEMICAL BIOMARKERS IN
NILE IFERENT (OREOCHROMIS NILOTICUS LINNAEUS, 1758) OF
IFERENTE WEIGHTS EXPOSED TO CONTAMINANTS. REVISTA DE
BIOLOGIA NEOTROPICAL/JOURNAL OF NEOTROPICAL BIOLOGY, V.
17, N. 2, P. 145-156, 2020. https://doi.org/10.5216/rbn.v17i2.63433.

105

SILVA, J. R. V. ET AL. FLUXOFENIM APPLIED ON WHEAT AS A SAFENER
FOR PROTECTION AGAINST SMETOLACHLOR HERBICIDE.
ARQUIVOS DO INSTITUTO BIOLÓGICO, V. 78, P. 401-407, 2020.
https://doi.org/10.1590/1808-1657v78p4012011.
SMOL, M. ET AL. STRATEGIES FOR SUSTAINABLE AND CIRCULAR
MANAGEMENT OF PHOSPHORUS IN THE BALTIC SEA REGION: THE
HOLISTIC APPROACH OF THE INPHOS PROJECT. SUSTAINABILITY,
V. 12, N. 6, P. 2567, 2020. https://doi.org/10.3390/su12062567.
STEINER, A. Q. ET AL. ZONAÇÃO DE RECIFES EMERSOS DA ÁREA DE
PROTEÇÃO AMBIENTAL COSTA DOS CORAIS, NORDESTE DO
BRASIL. IHERINGIA, SÉRIE ZOOLOGIA, PORTO ALEGRE, 105(2):184192,
30
DE
JUNHO,
2015.
https://doi.org/10.1590/1678476620151052184192.
THOMPSON, A.; MARTIN, K.; LOGAN, M. DEVELOPMENT OF THE CORAL
INDEX, A SUMMARY OF CORAL REEF RESILIENCE AS A GUIDE FOR
MANAGEMENT. JOURNAL OF ENVIRONMENTAL MANAGEMENT, V.
271, P. 111038, 2020. https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2020.111038.
TRAVESSO, M. ET AL. COMBINED EFFECT OF MARINE HEATWAVES AND
LIGHT INTENSITY ON THE CELLULAR STRESS RESPONSE AND
PHOTOPHYSIOLOGY OF THE LEATHER CORAL SARCOPHYTON CF.
GLAUCUM. SCIENCE OF THE TOTAL ENVIRONMENT, V. 861, P.
160460, 2023. https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2022.160460.
WADSWORTH, A. B. STANDARD METHODS. THE WILLIAMS AND WILKINS
CO., BALTIMORE, P. 226, 1947.
WEI, T.; SIMKO, V. R PACKAGE 'CORRPLOT': VISUALIZATION OF A
CORRELATION
MATRIX.
(VERSION
0.92),
https://github.com/taiyun/corrplot . 2021.
ZHANG, Y ET AL. OXIDATIVE STRESS, APOPTOSIS, AND
TRANSCRIPTIONAL RESPONSES IN ACROPORA MICROPHTHALMA
UNDER SIMULATED DIVING ACTIVITIES. MARINE POLLUTION
BULLETIN,
V.
183,
P.
114084,
2022.
https://doi.org/10.1016/j.marpolbul.2022.114084.
ZHAO, H. ET AL. IMPACTS OF NITROGEN POLLUTION ON CORALS IN THE
CONTEXT OF GLOBAL CLIMATE CHANGE AND POTENTIAL
STRATEGIES TO CONSERVE CORAL REEFS. SCIENCE OF THE
TOTAL
ENVIRONMENT,
P.
145017,
2021.
https://doi.org/10.1016/j.scitotenv.2021.145017.
ZHOU, Z. ET AL. ALTERED IMMUNE LANDSCAPE AND DISRUPTED CORAL-SYMBIODINIUM
SYMBIOSIS IN THE SCLERACTINIAN CORAL POCILLOPORA DAMICORNIS BY VIBRIO
CORALLIILYTICUS CHALLENGE. FRONTIERS IN PHYSIOLOGY, V. 10, P. 366, 2019.
https://doi.org/10.3389/fphys.2019.00366.

106

CONSIDERAÇÕES GERAIS

As características da cobertura recifal e as análises das atividades das
enzimas do estresse oxidativo auxiliaram na compreensão dos efeitos do
zoneamento de áreas recifais e dos impactos ambientais de escala local. Além
disso, por se tratar de animais associados aos recifes, sésseis e sensíveis à
alterações ambientais, com as mudanças climáticas causando o aumento da
temperatura e a poluição por compostos nitrogenados de origem continental
por exemplo, as características recifais e os próprios corais podem ser
utilizados como indicadores de saúde e qualidade ambiental. Este trabalho
apresenta informações de base, em especial relacionadas a atividade
antioxidante de enzimas de estresse oxidativo em corais de recifes costeiros
rasos que poderão ser utilizadas como métricas de monitoramento de áreas
recifais e como ferramentas preditivas para contribuir em estratégias de
manejo, tomadas de decisão em gestão de áreas recifais e medidas para
conservação. Trabalhos como do presente estudo dão suporte para a literatura
principalmente na compreensão da biodiversidade e dos processos ecológicos.

107

APÊNDICE I
Tabela I: dados secundários dos Rios Salgado e Maragogi, dos períodos:
chuvoso (julho 2021) e de estiagem (março 2022). Fonte: Secretaria do Meio
Ambiente e dos Recursos Hídricos.
Rio Maragogi
Período
Chuva
Estiagem

Maré
Sizígia
Quadratura
Sizígia
Quadratura

Área (km2)
2,52
1,36
0,49
1,7

Distância (km)
3,03
2,6
2,5
2,4

Rio Salgado
Área (km2)
3,24
2,1
0,9
2,6

Distância (km)
0.86
0,75
0,8
0

108

APÊNDICE II
Tabela II: Valores dos parâmetros físico-químicos da água, pH, temperatura,
condutividade e oxigénio dissolvido, das concentrações médias (± desvio
padrão) dos nutrientes inorgânicos (Amônia, Fosfato, Nitrito e Nitrato) e dos
limites aceitáveis propostos pelo CONAMA resolução Nº 357, 17 de Março de
2005, para estes nutrientes em ambientes salinos.
Japaratinga

Temperatura

Salinidade

Amônia
(CONAMA:

0,40 mg/l)
Fosfato
(CONAMA:

0,062 mg/l)
Nitrito
(CONAMA:

0,07 mg/l)
Nitrato
(CONAMA:

0,40 mg/l)

Maragogi

Chuvoso

Estiagem

Chuvoso

Estiagem

0 km

7,98

7,78

7,97

8,1

1 km

8,03

7,81

8,08

2 km

8,12

7,91

8,04

8,06

3 km

7,97

7,86

8,06

7,98

0 km

29,5

30,2

29,1

29,4

1 km

28,9

29,8

28,8

29,1

2 km

29,1

28,5

3 km

28,8

29,6

29,3

0 km

0,005

0,010

0,006

0,010

1 km

0,008

0,011

0,009

0,010

2 km

0,008

0,011

0,009

0,010

3 km

0,005

0,011

0,010

0 km

0,49 ± 0,07

0,38 ± 0,08

0,52 ± 0,90

0,79 ± 0,39

1 km

0,22 ± 0,19

0,38 ± 0,04

0,88 ± 0,07

0,62 ± 0,02

2 km

0,98 ± 0,87

0,33 ± 0,03

0,52 ± 0,03

3 km

0,40 ± 0,20

0,29 ± 0,06

0,04 ± 0,07

0,53 ± 0,06

0 km

0,02 ± 0,01

0,07 ± 0,02

0,02 ± 0,02

0,44 ± 0,35

1 km

0,02 ± 0,01

0,04 ± 0,01

0,003± 0,005

0,15 ± 0,03

2 km

0,02 ± 0,01

0,02 ± 0,02

0,08 ± 0,02

3 km

0,01 ± 0,005

0,01 ± 0,01

0,04 ± 0,04

0,06 ± 0,04

0 km

55 ± 14,79

48,33 ± 19,42

22,66 ± 39,25

72,33 ± 11,59

1 km

28 ± 24,97

65 ± 19,69

16,66 ± 28,86

61,33 ± 17,67

2 km

64,33 ± 9,01

53 ± 10,53

46,66 ± 4,50

53,66 ± 1,52

3 km

65,33 ± 16,04

39,33 ± 8,73

24,66 ± 23,58

45 ± 6,24

0 km

5,26 ± 1,32

2,3 ± 3,72

10,93 ± 9,09

5,6 ± 5,81

1 km

3,5 ± 3,7

4,73 ± 2,54

4,56 ± 1,09

7,63 ± 1,34

2 km

6,33,± 2,80

4,2,± 1,24

1,76 ± 2,17

16,43 ± 5,83

3 km

5,73 ± 1,16

5,36 ± 1,36

2,3 ± 2,25

6,43 ± 0,47

109

APÊNDICE III
Tabela III: Resultado da ANOVA aplicada aos valores da atividade das
diferentes enzimas e dos níveis de peroxidação lipídica entre períodos (Ano), áreas
recifais (Ref) e condições (Cond) (*=Resultados significativos).
Superóxido dismutase

Catalase

Glutationa-S-transferase

Peroxidação Lipídica

Anova

F value

Pr(>F)

F value

Pr(>F)

F value

Pr(>F)

F value

Pr(>F)

Ano

26,821

8,13e-07 ***

1,525

0,219067

5,397

0,021700 *

43,545

9,17e-10 ***

Ref

1,769

0,1858

15,237

0,000150 ***

0,122

0,727204

4,381

0,038257 *

Cond

0,591

0,5553

7,840

0,000606 ***

0,227

0,797451

0,547

0,579940

Ano:Ref

16,282

9,19e-05 ***

2,501

0,116179

15,260

0,000149 ***

15,357

0,000142 ***

Ano:Cond

2,082

0,1287

6,069

0,003010 **

1,630

0,199944

2,713

0,070049

Ref:Cond

4,755

0,0101 *

1,813

0,030989 *

1,369

0,257977

3,539

0,031826 *

Ano:Ref:Cond

0,857

0,4270

1,813

0,167166

1,121

0,329069

5,085

0,007454 **

110