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UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos

Renata Constant de Amorim Lemos

PRESENÇA DE ALUMÍNIO EM AVES SILVESTRES DE SUB-BOSQUE
EM DIFERENTES FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA

MACEIÓ-ALAGOAS
Agosto de 2023

1

UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos

Renata Constant de Amorim Lemos

METAIS NÃO ESSENCIAIS EM AVES SILVESTRES DE SUB-BOSQUE EM
DIFERENTES FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-graduação em
Diversidade Biológica e Conservação nos trópicos do Instituto de Ciências
Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de Alagoas, como requisito
para a obtenção do título de Mestre em Ciências Biológicas na área de
concentração em Conservação e Biodiversidade Tropical.

Orientador (a): Dr. Márcio Amorim Efe
Coorientador (a): Dr. Daniela Santos Anunciação

MACEIÓ-ALAGOAS
Agosto de 2023

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Folha de aprovação
RENATA CONSTANT DE AMORIM LEMOS
METAIS NÃO ESSENCIAIS EM AVES SILVESTRES DE SUB-BOSQUE EM
DIFERENTES FRAGMENTOS DE MATA ATLÂNTICA

Dissertação apresentada ao Programa de PósGraduação em Diversidade Biológica e Conservação
nos Trópicos, Instituto de Ciências Biológicas e da
Saúde da Universidade Federal de Alagoas, como
requisito para obtenção do título de Mestre em
CIÊNCIAS BIOLÓGICAS na área da Biodiversidade.

Dissertação aprovada em 13 de setembro de 2023.

Dr. (a) Presidente- Marcio Amorim Efe- UFAL

Dr.(a) – Daniela Santos Anunciação/UFAL (coorientadora)

Dr. (a) – Lucas Augusto Kaminski

Dr. (a) – Tailisi Hoppe Trevizani

Dr. (a) – Leila Oliveira Santos
MACEIÓ - AL
Setembro/2023

3

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Á minha mãe, Rosa Francyne Constant de A. Lemos
Ao meu pai, Miguel Gitahi Lemos Neto
Ao meu psiquiatra Dr. Denis Xavier.
Ao Deus Altíssimo.

Porque dEle, para Ele e por Ele são todas as coisas.
A Ele seja a Glória para sempre, amém. (Romanos:11)

Dedico.

5

Agradecimentos
O meu primeiro agradecimento é ao meu Senhor, que me fez subir como águia e planar
sobre as circunstâncias da minha vida.
Ao meus pais, Francyne e Miguel, por todo sacrifício que fizeram por mim durante toda a
minha jornada como estudante e como ser humano. Eu não sou ninguém sem vocês.
Ao meu amado psiquiatra, Dr. Denis Xavier, que me adotou como um pai, tornando
possível essa caminhada através de seus cuidados, me aconselhando com amor e sendo
uns dos meu maiores incentivadores, amo você.
A minhas irmãs, Raphaella e Fernanda, vocês são minha luz, cada uma com seu jeito de
demonstrar amor, vibrando com meus avanços e me ajudando nas tomadas de decisões.
Somos um cordão de três dobras.
A minha amiga irmã Paulinha por ter sempre uma palavra de incentivo, amor e por
acreditar em mim muitas vezes mais do que eu mesma.
A minha pequena companheira Malika, que esteve sempre ao meu lado nas aulas, nos
dias incansáveis de trabalho, nas noites em claro e até mesmo agora enquanto escrevo.
Ao meu querido orientador Dr. Márcio Amorim Efe, que desde 2012 tem me acompanhado
e enriquecido meu caminho para me tornar uma cientista. Obrigada pela paciência e por
não desistir de mim.
A minha coorientadora Dr. Daniela Santos Anunciação pela parceria indispensável nesse
projeto.
Aos meus colegas do LABECAN por estarem presentes nos campos e por compartilharem
suas experiencias junto a mim, principalmente minha querida Mó (Morgana) por ser meu
ponto de segurança desde a graduação.
Ao CNPq pela bolsa concedida durante o mestrado.
Ao SISBIO e CEUA por concederem as autorizações necessárias para que esse trabalho
pudesse se realizar.
A Universidade Federal de Alagoas por me proporcionar oportunidades únicas para o meu
fortalecimento profissional.
Ao Programa de Pós-graduação em Diversidade Biológicas e Conservação no Trópicos,
aos meu professores pelos ensinamentos e ao Colegiado por ter me acolhido.
Por fim, sou imensamente grata por todos que encontrei nesse caminho, por quem saiu e
por quem chegou, pois todas as coisas cooperam para o bem daqueles que amam a Deus
(Romanos 8:28).

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“Me faz subir, qual águia que voa
Me faz planar sobre as circunstâncias
Minha confiança está só em Ti
Só em Ti, meu fiel Senhor”

(Ministério Koinonya de Louvor)

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RESUMO
A Mata Atlântica ao norte do Rio São Francisco, conhecida como Centro
Pernambuco de Endemismo, é a área mais crítica do bioma principalmente pela
fragmentação causada expansão agropecuária. No processo de produção de álcool e
açúcar e adubação de pastagens agrícolas faz-se necessário a utilização de fertilizantes
que podem possuir metais, dentre eles o alumínio (Al), em sua composição e contaminar
os ambientes e sua fauna, sendo persistentes no ambiente podendo acumular-se em
diferentes níveis das cadeias alimentares expondo os organismos a diversos tipos de
prejuízos. Dentre organismos que podem sofrer com essa contaminação estão as aves, as
quais apresentam hábitos alimentares específicos, capacidade de realizar grandes
deslocamentos, possuir alta sensibilidade e baixos níveis de enzimas detoxificantes. A
conjunção entre o habitat contaminado e fragmentado coloca em risco as espécies mais
sensíveis podendo funcionar como uma armadilha ecológica. Assim, espera-se que as
aves florestais que habitam fragmentos cercados por canaviais apresentem algum nível de
contaminação por alumínio e estejam submetidas a uma armadilha ecológica. Assim, este
trabalho buscou identificar, através do uso de penas, de aves silvestres de sub-bosque
estão contaminadas pelo metal não essencial, alumínio, potencialmente tóxico advindos de
lavouras de cana-de-açúcar e pastagens agrícolas e se os espaços contaminados podem
ser considerados armadilhas ecológicas para as populações desses fragmentos,
principalmente os pertencentes a guilda insetívora. O estudo foi realizado, entre setembro
de 2021 e outubro de 2022, em três fragmentos de Mata Atlântica protegidos do Centro
Pernambuco de Endemismo (CPE) em Alagoas sendo dois cercados por lavouras de canade-açúcar e um por pastagem. Para análise foram coletadas 10 penas do peito de aves
florestais de sub-bosque e agrupadas por data e local. As amostras foram maceradas,
liofilizadas, pesadas, armazenadas em dessecador, digeridas em forno micro-ondas e
analisadas através da espectrometria de emissão óptica com plasma indutivamente
acoplado para determinar as concentrações de alumínio (Al). Nosso estudo detectou a
presença de alumínio em todas as amostras. Em datas de períodos secos, aves da
espécie Schiffornis turdina da Estação Ecológica de Murici apresentaram concentração de
alumínio muito superior às aves da mesma espécie da Mata do Cedro. Além disso, as
concentrações de alumínio foram mais altas em setembro na avifauna da RPPN Mata do
Matão. Os resultados mostraram necessidade de atenção às áreas de estudo que
evidenciaram níveis de contaminação por alumínio, as quais podem estar funcionando
como armadilhas ecológicas.
Palavras-chave: áreas protegidas, contaminantes, metais pesados, espécies
ameaçadas.

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ABSTRACT
The Atlantic Forest north of the São Francisco River, known as the Pernambuco
Endemism Center, is the most critical area of the biome, mainly due to the fragmentation
caused by agricultural expansion. In the process of producing alcohol and sugar and
fertilizing agricultural pastures, it is necessary to use fertilizers that may have metals,
including aluminum, in their composition and contaminate the environments and their fauna,
being persistent in the environment and being able to accumulate at different levels of the
food chain, exposing organisms to various types of damage. Among organisms that can
suffer from this contamination are birds, which have specific eating habits, the ability to
carry out large displacements, have high sensitivity and low levels of detoxifying enzymes.
The combination of contaminated and fragmented habitat puts the most sensitive species at
risk and can function as an ecological trap. Thus, it is expected that forest birds that inhabit
fragments surrounded by sugarcane plantations present some level of contamination by
non-essential metals and are trapped in an ecological trap. Thus, this work sought to
identify, using feathers, whether wild understory birds are contaminated by aluminum
potentially toxic from sugarcane crops and agricultural pastures and whether contaminated
spaces can be considered ecological traps for the populations of these fragments, mainly
those belonging to the insectivorous guild. The study was carried out, between September
2021 and October 2022, in three fragments of Atlantic Forest protected by the Centro
Pernambuco de Endemismo (CPE) in Alagoas, two surrounded by sugarcane plantations
and one by pasture. For analysis, 10 breast feathers of understory forest birds were
collected and grouped by date and location. The samples were macerated, lyophilized,
weighed, stored in a desiccator, digested in a microwave oven and analyzed using optical
emission spectrometry whit inductively coupled plasma to determine the concentrations of
aluminum (Al). Our study detected the presence of aluminum in all samples. On dry
periods, birds of the species Schiffornis turdina from the Murici Ecological Station showed
much higher aluminum concentrations than birds of the same species from Mata do Cedro.
Furthermore, aluminum concentrations were much higher in September in the avifauna of
RPPN Mata do Matão. The results showed the need for attention to the study areas that
showed levels of aluminum contamination, which may be working as ecological traps.

Keywords: protected areas, contaminants, heavy metals, endangered species.

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LISTA DE FIGURAS
APRESENTAÇÃO
Figura 1. Leptodon forbesi. Autor da imagem: Alan Costa.............................20
Figura 2. Momotus momota. Autor da imagem: Alan Costa...........................21
Figura 3. Myrmotherula snowi. Autor da imagem: Ester Ramirez..................21
Figura 4. Terenura sicki. Autor da imagem: Marco Guedes...........................21
Figura 5. Platyrhincus leucoryphus. Autor da imagem: Kakau Oliveira.........22

MANUSCRITO

Figura 1. Localização dos fragmentos estudados inseridos no Centro Pernambuco de
Endemismo.......................................................................................................................34
Figura 2. Linhas ornitológicas colocadas à 300 metros da borda da Mata do
Matão................................................................................................................................35
Figura 3. Níveis de alumínio (Al) encontrados em amostras de penas de Schiffornis
turdina em datas de períodos secos no fragmento de Murici em setembro de 2021 e
Mata do Cedro em outubro de 2022................................................................................37
Figura 4. Níveis de alumínio (Al) encontrados em amostras de penas de aves florestais
de sub-bosque em fragmentos de Mata Atlântica do Centro Pernambuco de Endemismo
em Alagoas, Brasil em datas dos períodos secos e chuvosos no fragmento Mata do
Matão
em
agosto
de
2021,
outubro
de
2021
e
fevereiro
de
2022.................................................................................................................................37

10

LISTA DE TABELAS
Tabela 1. Montagem das amostras para análise espectrométrica reunindo as penas das
espécies por local e data e concentrações de alumínio (AL) encontradas em penas de aves
florestais de sub-bosque em fragmentos de Mata Atlântica do Centro Pernambuco de
Endemismo em Alagoas, Brasil............................................................................................35

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LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS
CPE- Centro Pernambuco de Endemismo
CEUA- Comitê de Ética no Uso de Animais
DDE- Dicloro-difenil-dicloroetileno
DDT- Dicloro-Difenil-Tricloroetano
ESEC- Estação Ecológica
ICMBio- Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade
IBAMA- Instituto Brasileiro do Meio Ambiente e dos Recursos Naturais Renováveis
IUCN- União internacional para a Conservação da Natureza
MMA- Ministério do Meio Ambiente
OCPs- pesticidas organoclorados
PBDEs- éteres -difenílicos- polibromados
PCBs- bifenilas policloradas
pH- potencial hidrogeniônico
RPPN- Reserva Particular do Patrimônio Natural
SISBIO- Sistema de Autorização e Informação em Biodiversidade

12

SUMÁRIO
1. Apresentação.......................................................................................................13
1.1 Referências bibliográficas.........................................................................................15
2. Revisão da Literatura...........................................................................................17
2.1 Metais não essenciais e fertilizantes minerais..........................................................17
2.2 Mata Atlântica e o Centro Pernambuco de Endemismo...........................................19
2.3 Aves e contaminação ambiental...............................................................................22
2.4 O papel do inseto na alimentação das aves e a possibilidade de serem vetores de
compostos contaminantes..............................................................................................25
2.5 Armadilhas ecológicas..............................................................................................26
2.6 O uso de penas para identificar a presença de compostos
contaminantes.................................................................................................................27
3.Referências bibliográficas.........................................................................................27
4. Manuscrito.................................................................................................................31
4.1 Introdução.................................................................................................................32
4.2 Métodos...................................................................................................................33
4.3 Resultados.......................... ................................................................................35
4.4 Discussão............................................................................................................37
4.5 Conclusão............................................................................................................39
4.6 Referências bibliográficas....................................................................................40
5. Material complementar............................................................................ ...........44

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1 APRESENTAÇÃO
A Mata Atlântica é considerada um Hotspot mundial (MYERS 2000) apresentando
um alto índice de biodiversidade e endemismo. No entanto, é um dos biomas brasileiros
mais ameaçados por causa da devastação florestal (TABARELLI et al. 2004; TABARELLI
et al. 2006). Em especial, a Mata Atlântica ao norte do Rio São Francisco, conhecida como
Centro Pernambuco de Endemismo (BROWN 1982; PRANCE 1982; SILVA & CASTELETI
2003) é considerada uma das áreas mais importante para a conservação de aves do Brasil
por abrigar grande número de espécies ameaçadas de extinção (BROOKS & RYLAND
2003, SILVEIRA et al. 2003; BRASIL, 2014; IUCN, 2021), bem como mais de 2/3 (434
espécies) de todas as aves que ocorrem na floresta Atlântica brasileira (RODA 2003),
tornando o Centro Pernambuco de Endemismo uma das regiões do planeta que onde os
esforços de conservação são mais urgentes (PAGLIA et al 2004).
O Centro Pernambuco compreende um bloco de floresta costeira, antigamente
contínua e com extensão original de 56.400 quilômetros quadrados, ocorrendo entre os
Estados de Alagoas e do Rio Grande do Norte (PÔRTO et al., 2005). Atualmente, a área
restante está representada por pequenos fragmentos florestais imersos em matrizes
urbanas e agrícolas. (SILVA & TABARELLI 2000) é a área mais crítica do bioma
principalmente pela devastação causada pela expansão da pecuária e cana-de-açúcar
(DEAN 1996; COIMBRA-FILHO & CÂMARA 1996; ASSIS 1998).
No processo de produção de açúcar e álcool, faz-se necessário a utilização de
fertilizantes que podem possuir metais em sua composição e contaminar os ambientes e
sua fauna, sendo persistentes no ambiente podendo acumular-se em diferentes níveis da
cadeia alimentar (KOJADINOVIC et al. 2007), com grande potencial de poluição ambiental,
causando impactos nos ecossistemas (SALVAGNI 2013) e expondo os organismos a
diversos tipos de prejuízos. As práticas de manejo de pastagens também são uma
ameaça, visto que são realizadas principalmente fazendo uso de meios que ocasionam
prejuízos ao meio ambiente, como o desmatamento, as queimadas, o uso e ocupação do
solo, métodos que vem sendo utilizados a várias gerações (GELAIN et al., 2012). O
desmatamento e as queimadas também são etapas para a implantação de pastagem que
ocasionam impactos ambientais negativos e a degradação do ambiente natural, como a

14

perda de nutrientes do solo, erosão e redução da biodiversidade (MARTINS et al., 2017).
Diante disso, entre os organismos que podem sofrer com essa contaminação estão
as aves, as quais apresentam hábitos alimentares específicos, capacidade de realizar
deslocamentos, possuem grande sensibilidade e baixos níveis de enzimas detoxificantes
(GRUE et al., 1984; PARKER et al., 2000; VALDES 2007).
Geralmente, a principal via de contaminação das aves é através da alimentação
(BURGER et al., 2014; BURGER et al., 2015; BURGER et al., 2002) sendo possível avaliar
o nível desta contaminação através da plumagem neste grupo (IRENA et al., 2017;
KITOWSKI et al., 2017), uma vez que durante o processo de muda, os metais presentes
no sangue se acumulam na pena (HOFER et al., 2010). A exposição das aves a esses
metais, seja aguda ou crônica, pode afetar sua fisiologia, comportamento, capacidade de
resistir a doenças e altas taxas de mutação (BICKHAM et al., 2000). Embora anteriormente
tenha havido preferência em utilizar apenas espécies de topo de cadeia como
bioindicadores de contaminação ambiental, o monitoramento de espécies do estrato
inferior nas guildas tróficas, como aves insetívoras, tem mostrado que elas também são
valiosas quando usadas como sentinelas para determinar contaminação por poluentes
(BRUM et al. 2020).
O fato de algumas espécies de insetos apresentarem boa capacidade de resiliência
à presença de metais não essenciais (KAGATA & OHGUSHI, 2011), aqueles presentes em
lavouras de cana-de-açúcar e nos fragmentos no seu entorno podem conectar os dois
ambientes e funcionar como armadilhas ecológicas para aves insetívoras. Vale ressaltar
que os estudos no Brasil sobre presença de metais não essenciais em aves ainda são
escassos, dificultando a elaboração de medidas e a análise dos impactos que as
populações de aves podem sofrer (SILVA 2016).
Diante disto, o primeiro capítulo dessa dissertação trás uma revisão bibliográfica que
permite ao leitor uma contextualização sobre os principais temas abordados. O segundo
capítulo, escrito em forma de artigo científico, pretende de forma exploratória identificar
através da análise de penas, se aves silvestres de sub-bosque estão contaminadas por
alumínio (Al) advindo de lavouras de cana-de-açúcar e pastagens agrícolas e, se os
espaços contaminados podem ser considerados armadilhas ecológicas.

15

1.1 REFERÊNCIAS BIBLIOGRÁFICAS

ASSIS, J.S. de. Razões e ramificações do desmatamento em Alagoas. In: DINIZ, J.A.F.; FRANÇA, V.L.A.
(Org.). Capítulos de geografia nordestina. Aracaju: NBGEO-UFS. p. 325-355, Recife-PE 1998.
BICKHAM, JW et al.: implications for biomonitoring and ecotoxicology. Mutation Research, V 463, pp 35-51,
december 2000.
BRASIL. Ministério do Meio Ambiente – MMA. Portarias nº 444 e nº 445, de 18 de dezembro de 2014.
Diário Oficial da República Federativa do Brasil, Brasília, Seção 1, pp. 121-130, 2014.
BROOKS, T.; RYLANDS, A.B. Species on the brink: critically endangered terrestrial vertebrates. In GalindoLeal, C.; Câmara, I.G. (eds). The Atlantic Forest of South America: biodiversity status, threats, and outlook.
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BROWN, K. S. Historical and ecological factors in the biogeography of aposematic neotropical butterflies.
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BRUM, R. B et al. Temporal analysis of the use of birds, as environmental sentinels in the monitoring of
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BURGER, J. Differences in the food chain affect heavy metals in poultry eggs in Barnegat Bay, New Jersey.
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BURGER, J. et al. Metals in tissues of migrant semipalmated sandpipers (Calidris pusilla) from Delaware Bay,
New Jersey. Environmental Research, v133, pp 362-370, junho de 2014.
BURGER, J. et al. Mercury, Lead, Cadmium, Arsenic, Chromium and Selenium in feathers of Shorebirds
during Migrating through Delaware Bay, New Jersey: Comparing the and the 1990s and 2011-202. Toxic, v 3,
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COIMBRA-FILHO, A. e CÂMARA, I. G. Os limites originais do bioma Mata Atlântica na região nordeste
do Brasil. Rio de Janeiro: Fundação Brasileira para a Conservação da Natureza, Ed FBCN, Rio de Janeiro,
1996.
DEAN, W. A ferro e fogo: a história e a devastação da mata atlântica brasileira. Companhia das Letras 1 ed.
p 484, São Paulo-SP, 1996.
GELAIN, A.J. et al. Desmatamento no Brasil: um Problema Ambiental. Revista Capital Científico,
Guarapuava – PR, 15 de junho de 2012. Disponível em:
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GRUE, C.E; SHIPLEY, B.K. Sensitivity of nestling and adult Starling to dicrotophos, na organophophate
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KAGATA, H; OHGUSHI, T. Positive and negative impacts of insect frass quality on soil nitrogen availability
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16

KITOWSKI, I. et al. Factors affecting element concentrations in eggshells of three sympatric ally nesting
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Prochnow, M. (eds.). Mata Atlântica - uma rede pela floresta. RMA, Brasília, pp. 1-17, Março 2006.

17

2 REVISÃO DA LITERATURA

2.1 Metais não essenciais e fertilizantes minerais
Os metais são encontrados naturalmente no ambiente, durante ciclos geológicos e
biológicos (CARVALHO 2019). Segundo Baykov et al. (1966), a contaminação por metais
não essenciais é considerada grave, pois muitos não são degradados e permanecem
contaminando os ambientes onde foram dispersos.
Com a expansão industrial e agrícola, houve aumento do nível de compostos
contaminantes no meio ambiente. Dentre esses contaminantes estão os metais não
essenciais. Comumente conhecidos como “metais pesados”, os metais não essenciais são
aqueles com alto potencial de poluição ambiental e causam grandes impactos nos
ecossistemas (SALVAGNI 2013) expondo os organismos a diversos tipos de prejuízos. São
elementos químicos que não se conhecem funções biológicas os envolvendo e são
nocivos mesmo em baixas concentrações (NIENCHESKI & MILANI, 2008), sendo
persistentes no ambiente, podendo acumular-se em diferentes níveis da cadeia alimentar
(KOJADINOVIC et al. 2007). Em particular, os animais podem ser contaminados por
diversas vias, sendo as mais relevantes a ingestão de água e alimentos contaminados
(BRYAN et al. 1979; SCHEUHAMMER 1987; MONTEIRO & FURNESS 1995; B &
GOCHFELD 2002; BURGER & GOCHFELD 2004).
Nesse sentido, os fertilizantes minerais representam um grande risco quando se
trata de contaminação, isso porque são utilizados para fazer a correção de micronutrientes
no solo e podem possuir em sua composição metais não essenciais (MALAVOLTA et al.
1997). A presença de metais não essenciais em fertilizantes e corretivos tem sido objeto de
muitos estudos devido ao fato destes elementos permanecerem no solo por um tempo
indefinido e, dessa forma, causar perigo à saúde humana ou animal ao entrarem na cadeia
alimentar, ou de serem carreados por enxurradas para as águas superficiais ou, ainda,
lixiviados para a água subterrânea. Dessa maneira, solos submetidos a cultivos intensivos,
por longos períodos, tendem a apresentar níveis mais elevados de metais pesados,
especialmente em regiões de agricultura baseada em técnicas modernas e sem restrições
econômicas, já que as formulações NPK e as diversas formas de fosfato são importantes
fornecedores de metais pesados (FILIZOLA; SOUZA; GOMES 2006).

18

Além da contaminação por metais não essenciais presente nas fórmulas, o uso de
fertilizantes de maneira indiscriminada e mal planejada pode causar a acidificação do solo
e até mesmo a inativação do mesmo para o uso de certas culturas (ISHERWOOD, 2000).
Os fertilizantes podem levar à poluição de lençóis freáticos e águas superficiais causando
prejuízo para ao ecossistema, já que são facilmente lixiviados, contaminando as cadeias
tróficas (FELIX et al. 2007; SOUZA, 2018).
Dessa maneira, o acúmulo e magnitude dos metais não essenciais no ambiente
podem levar a efeitos negativos agudos e crônicos relacionados à saúde dos ecossistemas
e seus componentes (PINHEIRO & SIGOLO 2006). A exposição aguda é causada por
contato e níveis elevados da substância em um período de vinte de quatro horas ou
menos, observando efeito tóxico imediato. De maneira diferente, a exposição crônica é
causada por contato em baixos níveis da substância por longos períodos podendo se
observar efeitos durante ou mesmo após o período de exposição, ou podem até se
manifestar nas gerações seguintes (SISSINO & OLIVEIRA-FILHO, 2013).
Segundo Murta (2020) e Filizola et al (2006), dentre os metais não essenciais mais
perigosos está o alumínio (Al). Constantino et al (2002), cita em seu estudo que o alumínio
é o elemento metálico mais abundante na terra. Sua descoberta ocorreu em 1825 e
introduzido ao público apenas vinte e cinco anos depois, tempo no qual ficou desconhecido
deve-se ao fato do metal não ocorrer naturalmente em sua forma metálica, existindo
sempre uma combinação com outros elementos, principalmente o oxigênio. Quando juntos
formam um óxido extremamente duro, a alumina. A principal via de contaminação por Al é
a água, já que está presente devido ao contato com o solo. Sua concentração pode variar
de acordo com o pH da água que pode variar de acordo com sua região (CONSTANTINO
et al. 2002). A contaminação por Al pode causar sérios danos à saúde humana como mal
de Alzheimer (PASCOAL et al., 2007) além de outras doenças como anemia e problemas
renais. Alguns estudos apontam a contaminação por alumínio em aves. Marchesi (2013)
avaliou a concentração em metais pesados em filhotes de arara-azul entre 2003 e 2004,
onde a presença de alumínio se manteve nos mesmo nível nos dois anos, o que corrobora
com Kojadinovic et al. (2007), que afirma que os metais se acumulam no ambiente e
podem sofrer bioacumulação pelos organismos vivos.

19

2.2 Mata Atlântica e o Centro Pernambuco de Endemismo
O bioma Mata Atlântica é formado por um conjunto de formações florestais e
ecossistemas associados que se estendiam originalmente por aproximadamente 1.300.000
km² em 17 estados do território brasileiro (MMA, 2014). Atualmente estima-se que restaram
apenas 11,73% da cobertura original (RIBEIRO et al., 2009). A Mata atlântica é um dos
cinco hotspots mais importantes, sendo uma área de grande endemismo, abrigando 2%
das espécies do mundo (MYERS et al., 2000). Dentre as principais ameaças ao bioma,
ocupa o primeiro lugar a expansão agropecuária, seguido pela expansão urbana (ICMBio;
MMA 2018). Segundo o estudo realizado por Marrara (2020) mais de 80% dos fragmentos
são menores do que 50 hectares e a distância média entre os fragmentos é de 1440
metros, que é considerada alta. De forma preocupante, esses fragmentos estão imersos
em matrizes urbanas e agropecuárias, principalmente pastagens e lavouras de cana-deaçúcar (TABARELLI; RODA; 2005), onde a maioria destes são áreas de mata secundária
(SILVEIRA et al., 2003) resultantes de um processo natural de regeneração de áreas
anteriormente degradadas.
No nordeste setentrional do país, os trechos de Mata Atlântica, formam o Centro
Pernambuco de Endemismo que está localizado ao norte do Rio São Francisco e abrange
os estados de Alagoas, Pernambuco, Paraíba e Rio Grande do Norte. São florestas
litorâneas e formações de transição para os ambientes mais secos do interior (SILVEIRA et
al., 2003). Todavia, a riqueza dessas áreas ainda recebe pouca atenção, pois espécies
novas são encontradas (MMA, 2005). Algumas das muitas espécies ameaçadas da Mata
Atlântica, atualmente só ocorrem no CPE como Leptodon forbesi - em perigo (figura 1)
Momotus momota - em perigo (figura 2), Myrmotherula snowi - criticamente em perigo
(figura 3), Terenura sicki - criticamente em perigo (figura 4), Platyrinchus leucoryphus vulnerável (figura 5), entre outras (ICMBio, 2018).

20

Figura 1. Leptodon forbesi. Autor: Alan Costa

Figura 2. Momotus momota. Autor: Alan Costa.

Figura 3. Myrmotherula snowi. Autor: Ester Ramirez

21

Figura 4. Terenura sicki. Autor: Marco Guedes

Figura 5. Platyrhincus leucoryphus. Autor: Kakau Oliveira

Segundo Coimbra-filho & Câmara (1996) o CPE foi o trecho mais impactado pela
ação antrópica, ao longo de cerca de 500 anos de exploração, quando comparado aos
trechos de outras regiões como o Sudeste, além de ser o menos estudado e protegido.
Alguns desses fragmentos restantes foram conservados historicamente, já que a
localização em encostas e barreiras não serviram para o cultivo de cana-de-açúcar
(SILVEIRA et al., 2003). Dito isso, é mais que urgente que os esforços se voltem para
conservação do CPE evitando futuras extinções.

22

2.3 Aves e a contaminação ambiental
De acordo com Antas & Almeida (2002), o desenvolvimento do trabalho com aves
em seus ambientes naturais tornou-as o grupo de preferência entre os vertebrados para
avaliação e monitoramento da qualidade ambiental. Isso porque elas possuem
característica ideais que indicam sua adequação aos estudos e tornam as aves como
bioindicadores seguros, como o fato de serem diurnas, facilmente detectáveis através de
visualização e canto característico, sendo a maioria catalogadas cientificamente, além de
já existirem métodos de trabalho em campo padronizados em escala global e por terem
seu papel no ecossistema compreendido.
O acúmulo de metais não essenciais em aves tem recebido atenção especial pela
capacidade destas de serem biomonitoras, servindo de diagnóstico para o ecossistema
que está sendo analisado (HOFFER et al 2010). Segundo Souza (2010) as aves têm sido
largamente utilizadas como bioindicadoras por estarem no topo da cadeia alimentar, serem
sensíveis a produtos tóxicos, por responderem mudanças sutis no ambiente e por sua alta
taxa metabólica (energia necessária para realizar atividades vitais), sendo imprescindíveis
na medida que desempenha papel essencial dentro do ecossistema em que vivem,
podendo gerar informações valiosas sobre a qualidade do ambiente.
Muitos estudos têm evidenciado que as aves se constituem em organismos muito
sensíveis e vulneráveis às contaminações ambientais por substâncias tóxicas . Vieira (2007)
encontrou diferenças nos teores de Hg nas penas de duas espécies, o biguá e a garça, e
percebeu que o teor de Hg se apresentava em maior concentração no biguá. Verificou
também que o biguá apresentou maior Hg no conteúdo estomacal, provavelmente por
causa da sua habilidade de captura de presas, obtendo assim, maior nível de
biomagnificação de Hg em relação à garça. Castro Martín (2020) estudou a presença de
Cd, Pb e Zn de seis espécies de aves: Calonectris borealis, Ardea cinerea, Egretta
garzetta, Scolopax rusticola, Larus michahellis, Asiootus canariensis. O autor constatou
que os níveis de Pb e Cd são maiores em aves que comem invertebrados terrestres em
comparação as aves de rapina e espécies oportunistas. Já o Zn é maior em frangos em
crescimento do que em galinhas adultas. Mendes (2007) realizou sua pesquisa no litoral do
centro de Portugal onde foram determinados os níveis de 10 elementos tóxicos (As, Cd,
Co, Cr, Cu, Hg, Mn, Pb, Se, Zn) no rim, fígado, músculo e penas de 31 atobás (Morus
bassanus) incluindo 18 juvenis, sete subadultos e seis adultos. Em um complexo de ilhas

23

da Grécia em sete períodos reprodutivos diferentes entre 2007 e 2014, Marios (2017)
avaliou os níveis de cádmio (Cd), chumbo (Pb), cobre (Cu), cobalto (Co), níquel (Ni),
manganês (Mn) e zinco (Zn) investigando os potenciais fatores de estresse químico no
sangue de juvenis e adultos de cagarras-do-mediterrâneo, Calonectris diomedea. Através
de seus trabalhos, esses autores confirmaram que as aves são excelentes bioindicadoras
de contaminação ambiental.
No Brasil alguns estudos revelam a contaminação da avifauna por compostos
presentes em defensivos agrícolas. Silva (2016) apontou a presença de chumbo, cádmio,
mercúrio, cromo e cobre em penas de 68 aves de várias espécies em Pernambuco. Valdes
(2007) analisou a contaminação de aves da família Caprimulgidae no Parque Nacional das
Emas em Goiás, onde uma ave capturada em época de amplo uso de agrotóxicos no
entorno, a 59 metros da fonte de contaminação, apresentou no bolo estomacal a presença
de compostos contaminantes. Em Santa Catarina, Barbieri et al. (2010) estudaram a
presença de contaminantes no gaivotão Larus dominicanus. Ferreira (2017) avaliou a
presença de metais pesados como zinco, chumbo, cádmio, níquel, cromo e cobre em
Egretta thula no Rio de Janeiro. Marchesi et al. (2015) identificaram a presença de metais
pesados em filhotes da arara Anodorhynchus hyacinthinus no Pantanal mato-grossense.
Menq (2017) fala sobre a biomagnificação verificada em aves de rapina, que se
alimentam de insetos, roedores e aves menores contaminadas por agrotóxicos. Segundo o
autor, no Brasil as corujas Tyto furcata e Athene cunicularia são as mais vulneráveis ao
envenenamento por composto contaminantes, já que vivem associadas a ambientes
antrópicos e utilizam áreas rurais para caçar. Menq (2017) também menciona a
possiblidade da síndrome da casca fina se manifestar nas aves brasileiras, causada por
agrotóxicos legalizados no país e por orgonoclorados ilegais provenientes do contrabando
de países vizinhos. Rosa (2017) encontrou uma aumento da concentração de Cd e Pb em
fezes do cisne-de-pescoço-preto (Cygnus melanocoryphus) comparados a outro estudos
com o mesmo cisne, na ESEC Taim no sul do Rio Grande do Sul, que possivelmente pode
estar indicando uma contaminação local. Carvalho (2019) determinou com nível de
confiabilidade satisfatório, a presença de Al, Cr, Co, As, Cu e Fe em soro sanguíneo de
aves domésticas (Gallus gallus). Santos (2014) enfatiza a quase inexistência de literatura
relacionada à contaminação de aves por metais tóxicos no Brasil, sendo urgentes mais

24

trabalhos que investiguem a contaminação por metais não essenciais e os danos causados
por ela.

2.4 O papel do inseto na alimentação das aves e a possibilidade de serem
vetores de compostos contaminantes.
As aves apresentam uma diversidade alimentar variada, em especial nos subbosques florestais brasileiros onde são encontradas espécies onívoras, granívoras,
frugívoras e insetívoras no mesmo ambiente (SICK 1997). No entanto, em áreas de
florestas tropicais, comunidades de aves de sub-bosque tendem a ser dominadas por aves
insetívoras (GREENBERG, 1981). Stouffer & Bierregaard (1995), afirmam que essa guilda
é muito dependente de ambientes florestais e possuem capacidade limitada de
deslocamento entre áreas fragmentadas. Alguns autores demonstram em seus estudos a
importância de se analisar guildas tróficas em pesquisas ecotoxicológicas, principalmente
as aves insetívoras. Bartuszevige et al. (2002), Dauwe et al. (2003), Smits et al. (2005),
Dauwe et al. (2006) e Mora (2008) analisaram o tecido muscular de aves insetívoras, que
apresentaram altos níveis de DDE (dicloro-difenil-dicloroetileno) e bifenilos policlorados
(PCBs).
Segundo Brum et al. (2020), os resultados dos trabalhos desses autores reforçam a
ideia de que alguns metabólitos de agrotóxicos são persistentes no ambiente e que o DDE
presente nessas aves teria sido fruto de uma antiga contaminação por DDT
(diclorodifeniltricloetano). Smits et al. (2005) indicaram em sua pesquisa que a maior
contaminação de tecido de aves por DDT estava relacionada a alimentação de insetos
terrestres contaminados e que seus filhotes alimentados com insetos aquáticos
apresentaram altos valores de PCBs no organismo. Dauwe et al. (2006) confirmaram a
contaminação por PCBs, PBDEs e pesticidas organoclorados (OCPs) em lagartas, que
representam cerca de 73-92% da dieta de filhotes de algumas espécies de aves
insetívoras. Luo et al. (2009) afirma que o consumo de insetos implica numa das principais
fontes de exposição à diversos tipos de contaminantes em aves, corroborando com ideia
de que poluentes orgânicos podem persistir no ambiente, participando da biomagnificação
da cadeia alimentar.

25

2.5 Armadilhas ecológicas
Segundo Schlaepfer et al. (2002), Kristan (2003) e Hickford & Schield (2010) os
organismos usam pistas ambientais para avaliar a qualidade do ambiente e assim melhorar
sua escolha de onde viver e se reproduzir. Dias (1996) afirma que os habitats com fontes
de recursos ricas têm predileção em relação aos mais pobres, que são escolhidos somente
quando não existem opções melhores ou não estiverem disponíveis. No entanto, em
sistemas que enfrentam rápida mudança ambiental induzida por humanos, as pistas
exploradas para a seleção do habitat podem ser dissociadas da verdadeira qualidade do
habitat (HALE et al. 2016; SIH, 2013). Demeyrier e Lambrechts (2016) afirmam que esses
tipos de habitat podem ser tornar atraentes, mas na verdade reduzem as chances de
sobrevivência e reprodução dos organismos. Segundo alguns autores, esses tipos de
habitat foram definidos como armadilhas ecológicas ou evolutivas (SCHLAEPFER et al.,
2002; ROBERTSON et al. 2006; GILROY et al. 2007; ROBERTSON et al. 2013; HALE et
al. 2015).
Em seus estudos, Robertson et al. (2006) propuseram três causas para armadilhas
ecológicas. Primeira, as dicas usadas pelos organismos para a seleção do habitat podem
mudar tornando o ambiente mais atraente, mas sem de fato mudar a qualidade do habitat.
Segunda, estas mesmas pistas podem não ser alteradas quando um ambiente rico é
transformado em ambiente pobre. Terceira, juntando as duas situações anteriores, o
habitat pode ser tornar mais atraente e ao mesmo tempo perder sua qualidade. No Centro
Pernambuco de Endemismo, o alto índice de desmatamento da cobertura original em
função da criação de lavouras de cana-de-açúcar e pastagens (ASSIS 1998) tornou o
ambiente fragmentado colocando em risco as espécies mais sensíveis podendo funcionar
como uma armadilha ecológica para a avifauna local que fica limitada a explorar recursos
em áreas possivelmente contaminadas por metais não essenciais.

26

2.6 O uso de penas para identificar a presença de compostos contaminantes
Por causa do seu mecanismo de formação, as penas têm sido importantes aliadas
em estudos para identificar a presença de contaminantes (BURGER & GOCHFELD 1997).
Durante o processo de muda, os metais presentes no sangue se acumulam na pena
(HOFER et al. 2010). Os metais pesados podem se ligar às moléculas de proteínas das
penas no curto período de muda, tornando possível a mensuração desses metais (DAWE
et al., 2003). No entanto, a quantidade pode variar durante as fases da muda, podendo a
concentração ser maior no início do processo. De acordo com Burger & Gochfeld (1997) a
análise de penas possui vantagens como elementos bioindicadores, visto que a técnica
não é invasiva e reflete bem o nível de metais no sangue da ave durante a formação da
pena. O trabalho de Theophilo (2020) avaliou a presença de metilmercúrio, mercúrio e
outros elementos tóxicos através da análise de penas. Seus resultados mostraram que as
concentrações de Hg nas penas de pétreis-gigantes-do-sul, Macronectes giganteus foram
altas e que isso pode estar relacionado ao fato da espécie ocupar o topo da cadeia trófica.
Esses trabalhos confirmam que as penas são eficazes para identificar contaminação nas
aves.

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31

Manuscrito formatado de acordo com as exigências do Bioscience Journal.

4 MANUSCRIPT
PRESENCCE OF ALUMINIUM IN UNDERSTORY WILD BIRDS IN DIFFERENT
FRAGMENTS OF THE ATLANTIC FOREST.

Renata Constant de Amorim Lemos1,2
¹Postgraduate Program in Biological Diversity and Conservation in the Tropics, Institute of Biological
and Health Sciences, Federal University of Alagoas, Maceió, Alagoas, Brazil.
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-4565-8872
Daniela Santos Anunciação3
³Laboratory of Instrumentation and Development in Analytical Chemistry - LINQA /IQB/UFAL.
ORCID: https://orcid.org/0000-0002-6161-479X
Márcio Amorim Efe1,2
²Laboratory of Bioecology and Conservation of Neotropical Birds – LABECAN/UFAL.
ORCID: https://orcid.org/0000-0001-7865-8345

ABSTRACT
The Atlantic Forest north of the São Francisco River, known as the Pernambuco Endemism
Center, is the most critical area of the biome, mainly due to the fragmentation caused by
agricultural expansion. In the process of producing alcohol and sugar and fertilizing agricultural
pastures, it is necessary to use fertilizers that may have metals, including aluminum, in their
composition and contaminate the environments and their fauna, being persistent in the
environment and being able to accumulate at different levels of the food chain, exposing organisms
to various types of damage. Among organisms that can suffer from this contamination are birds,
which have specific eating habits, the ability to carry out large displacements, have high sensitivity
and low levels of detoxifying enzymes. The combination of contaminated and fragmented habitat
puts the most sensitive species at risk and can function as an ecological trap. Thus, it is expected
that forest birds that inhabit fragments surrounded by sugarcane plantations present some level of
contamination by non-essential metals and are trapped in an ecological trap. Thus, this work sought
to identify, using feathers, whether wild understory birds are contaminated by aluminum
potentially toxic from sugarcane crops and agricultural pastures and whether contaminated spaces
can be considered ecological traps for the populations of these fragments, mainly those belonging
to the insectivorous guild. The study was carried out, between September 2021 and October 2022,
in three fragments of Atlantic Forest protected by the Pernambuco Endemism Center (CPE) in
Alagoas, two surrounded by sugarcane plantations and one by pasture. For analysis, 10 breast
feathers of understory forest birds were collected and grouped by date and location. The samples
were macerated, lyophilized, weighed, stored in a desiccator, digested in a microwave oven, and

32

analyzed using Optical Emission Spectrometry and inductively coupled plasma to determine the
concentrations of aluminum (Al). Our study detected the presence of aluminum in the samples. On
dry periods, birds of the species Schiffornis turdina from the Murici Ecological Station showed much
higher aluminum concentrations than birds of the same species from Mata do Cedro. Furthermore,
aluminum concentrations were much higher in September in the avifauna of RPPN Mata do Matão.
The results showed the need for attention to the study areas that showed levels of aluminum
contamination, which may be working as ecological traps.

Keywords: protected areas, contaminants, heavy metals, endangered species.

4.1 INTRODUCTION
The Atlantic Forest is considered a global hotspot (MYERS 2000) with a high level of
biodiversity and endemism. However, it is one of the most threatened Brazilian biomes due to
forest devastation (TABARELLI et al. 2004; TABARELLI et al. 2006). In particular, the Atlantic Forest
north of the São Francisco River, known as the Pernambuco Center of Endemism (BROWN 1982;
PRANCE 1982; SILVA & CASTELETI 2003) and considered one of the most important areas for bird
conservation in Brazil as it is home to a large number of species threatened with extinction (BROOKS
& RYLAND 2003, SILVEIRA et al. 2003; MMA, 2014; IUCN, 2021) and being represented by small
forest fragments immersed in urban and agricultural matrices caused by the expansion of livestock
and sugar cane farming (DEAN 1996; COIMBRA-FILHO & CÂMARA 1996; ASSIS 1998).

In the sugar and alcohol production process, it is necessary to use fertilizers that may contain
metals in their composition and contaminate environments and their fauna (KOJADINOVIC et al.
2007; OLIVEIRA 2008). Among these non-essential metals, aluminum (Al) is one of the most
dangerous (FILIZOLA et al. 2006; MURTA, 2020). Generally, aluminum does not occur naturally in its
metallic form, there is always a combination with other elements, mainly oxygen, forming an
extremely hard oxide, alumina (CONSTANTINO et al. 2002).

Al contamination can cause serious damage to human health (PASCOAL et al. 2007) and to
birds (KOJADINOVIC et al. 2007; MARCHESI, 2013), which have specific eating habits, the ability to
move, great sensitivity and low levels of detoxifying enzymes (GRUE et al., 1984; PARKER et al.
2000). Exposure of birds to these metals, whether acute or chronic, can affect their physiology,
behavior, ability to resist disease and high mutation rates (BICKHAM et al. 2000). Generally, the
main route of contamination in birds is through food (BURGER et al. 2014; BURGER et al. 2015;
BURGER et al. 2002) and it is possible to assess the level of this contamination through plumage in
this group (IRENA et al. 2017; KITOWSKI et al. (2017), since during the molting process, metals
present in the blood accumulate in the feather (HOFER et al. 2010). Although there has previously
been a preference to use only top-tier species as bioindicators of environmental contamination,
monitoring lower-tier species in trophic guilds, such as insectivorous birds, has shown that they are

33

also valuable when used as sentinels to determine pollutant contamination. (BRUM et al. 2020).
Furthermore, the fact that some species of insects have good resilience to the presence of nonessential metals (KAGATA & OHGUSHI, 2011), those present in sugarcane crops and in the fragments
surrounding them, can connect the two environments (TURCHIN et al. 1991). However,
environments that face rapid human-induced change reduce the chances of survival and
reproduction of organisms (SIH, 2013; DEMEYRIER & LAMBRECHTS, 2016; HALE et al. 2016) and can
be defined as ecological or evolutionary traps (SCHLAEPFER et al. 2002; ROBERTSON et al. 2006;
GILROY et al. 2007; ROBERTSON et al. 2013; HALE et al. 2015).
Therefore, in the Pernambuco Endemism Center, the high rate of deforestation of the
original cover due to the creation of sugar cane crops and pastures (ASSIS 1998) has made the
environment fragmented, putting the most sensitive species at risk and can act as a trap. ecological
for local birdlife, which is limited to exploring resources in areas possibly contaminated by nonessential metals. Thus, it is expected that forest birds that inhabit fragments surrounded by
sugarcane fields and pastures present some level of aluminum (Al) contamination and may be living
in an ecological trap. In this way, this work sought to identify, using feathers, whether wild
understory birds are contaminated by aluminum from sugarcane crops and agricultural pastures,
characterizing the contaminated spaces as ecological traps for the populations of these fragments,
mainly those belonging to the insectivorous guild.

4.2 METHODS
Study area
The study was carried out in three fragments of Atlantic Forest protected from the
Pernambuco Endemism Center (Figure 1) in Alagoas, two surrounded by sugarcane crops and one
immersed in agricultural pastures. The Murici Ecological Station (Figure 1C) is a federal protected
area created in 2001 and has an area of approximately 6,116 hectares distributed between the
cities of Murici, Flexeiras and Messias, located 50 kilometers from the capital of Alagoas. This
region is home to important remnants of the Atlantic Forest interspersed with extensive
agricultural systems. One of the most representative sites of ESEC, the Fazenda Bananeiras forest,
with 2,131ha, is among the five largest remnants of the Pernambuco Center of Endemism and has a
record of many endemic and threatened species (MYERS et al., 2000). The Private Natural Heritage
Reserve (RPPN) Mata do Cedro (Figure 1D) is a private protected area, located in Rio Largo, a
municipality neighboring Maceió and belongs to the Utinga Leão plant. It has an area of
approximately 500 ha and is surrounded by a matrix of sugar cane. The RPPN Mata do Matão
(Figure 1D) has approximately 690 ha, is also a private protected area and is in the municipality of
Junqueiro, belonging to Usina Porto Rico. It is considered the most extensive area of Atlantic Forest
in the state of Alagoas (Lobo-Araújo et al. 2013).

34

Figure 1. Location of the studied fragments inserted in the Pernambuco Endemism Center. C) ESEC
de Murici; D) RPPN Mata do Cedro; E) RPPN Mata do Matão.

Sampling
Sampling was carried out in three-day expeditions with 20 hours of sampling effort between
September 2021 and October 2022. The months were selected considering the calendar of the
2021/2022 sugarcane harvest, whose soil preparation period accompanied the rainfall, until August,
and the harvest ended in October 2022. The birds were captured along 10 lines of ornithological
nets installed 300 meters from the edge of each fragment, measuring 12 meters each (figure 2).
After capture, 10 feathers were removed from the bird's chest to avoid damaging its flight feathers.
Then, the feathers were placed in individual plastic bags and subsequently stored for analysis. The
birds received a metal ring (supplied by CEMAVE/IBAMA), for identification and individualization of
the collected feather samples. Collections were authorized by the Ethics Council for the Use of
Animals (CEUA Process No. 80/2018) and by the Biodiversity Authorization and Information System
(SISBIO – Process No. 23205-12).

35

Figure 2. Lines of ornithological nets 300 meters from the edge of Mata do Matão.
Analytics
The samples were freeze-dried to remove water through sublimation, weighed, macerated
for pulverization, and stored in a desiccator to avoid moisture absorption. Feathers from different
species were grouped by date and location (Table 1). As this is a very limited sample mass, it was
necessary to pool samples depending on the sampling region, thus constituting composite samples.
Subsequently, they were digested in a microwave oven with a cavity to mineralize the samples,
eliminate organic matter and make them compatible with the measurement technique. To a mass of
250 mg of sample, 5.0 mL of 7.0 mol L-1 nitric acid and 3.0 mL of 30% v v-1 hydrogen peroxide was
added. After digestion, the digest was volumeted to 30 mL with deionized water and subjected to
analysis by inductively coupled plasma optical emission spectrometry (ICP OES).

4.3 RESULTS
Our study analyzed 36 individuals, belonging to 15 species, divided into eight samples and
the presence of aluminum was detected in all of them (Table 1).
Table 1. Assembly of samples for spectrometric analysis, gathering feathers of species by
location and date and concentrations of aluminum (AL) found in feathers of understory forest birds
in fragments of the Atlantic Forest of the Pernambuco Endemism Center in Alagoas, Brazil.
Local

ESEC
Murici

Sample

MURICI I

Date

Taxon

Pyriglena pernambucensis*,
Chiroxiphia
pareola*,
10/09/21 Xiphorhynchus atlanticus*,
Platyrinchus
mystaceus
niveigularis*, Dendrocincla

Al mg/kg

257,56

36

taunayi*

RPPN
Mata
do
Cedro

RPPN
Mata
do
Matão

MURICI II

10/09/21 Schiffornis turdina ***

265,51

CEDRO III

09/10/22 Schiffornis turdina**

57,92

CEDRO IV

09/02/22 Ceratopipra rubrocapilla****

273,58

CEDRO V

09/02/22 Myrmotherula
axillaris*,
Picumnus
exilis*,
Conopophaga
melanops*,
Xenops minutus*, Leptotila
rufaxilla*

381,34

MATÃO VI

28/08/21 Arremon
taciturnus,
Venilliornis
affins
e
Chiroxiphia pareola****

552,62

MATÃO VII

03/10/21 Thamnophilus
aethiops**,
Arremon
taciturnus**,
Xenops minutus, Hemitriccus
griseipectus e Chiroxiphia
pareola*

323,73

MATÃO VIII

13/02/22 Thamnophilus aethiops***,
Arremon
taciturnus*,
Chiroxiphia
pereola***,
Ceratopipra
rubrocapilla*,
Hemitriccus griseipectus* e
Myrmotherula axillaris*

344,31

Caption: *samples with feathers from only one individual of each species; **sample with
feathers from two individuals; ***sample with feathers from three individuals; **** sample with
feathers from four individuals.
In the Murici II and Cedro III samples containing only S. turdina feathers collected in the dry
period (September/October), it was verified that the birds from ESEC in Murici had a higher
aluminum concentration than in Mata do Cedro (Figure 3). On the other hand, in samples from
RPPN Mata do Matão composed of feathers from various species on different dates, aluminum
concentrations fluctuated in their levels, particularly in the sample from the beginning of the dry
period (October) (Figure 4).

37

Concentração de Al por mg/kg

300

265,51

250
200
150

100

57,92

50
0
Al

Al

S. turdinus

S turdinus

Murici, set/2021

Mata do Cedro, out/2022

Figure 3. Aluminum (Al) levels found in feather samples from S. Turdina during dry
periods in the region.

552,62

Concentração de Al em Mg/Kg

600
500
400

344,31

323,73

300
200
100

0
Al

Al

Al

MISTA

MISTA

MISTA

28.8.21

3.10.21

13.2.22

MATÃO VII

MATÃO VI

MATÃO VIII

Figure 4. Aluminum (AL) levels found in feather samples from understory forest birds in fragments
of the Atlantic Forest of the Pernambuco Endemism Center in Alagoas, Brazil on dates of the dry
and rainy periods in the region.

4.4 DISCUSSION
This study points to the presence of aluminum in samples of feathers from understory forest
birds in fragments of the Atlantic Forest of the Pernambuco Endemism Center in Alagoas, Brazil. On
dates of dry periods, birds of the species S. turdina from ESEC-Murici had higher aluminum
concentrations than birds of the same species from Mata do Cedro. Furthermore, aluminum
concentrations were much higher in September in the birdlife of RPPN Mata do Matão. It is
important to highlight that most of the species live in the lower substrates of the forests, feeding on
insects, making them easy targets for contamination by aluminum and other possible contaminants
found in these fragments. It is worth highlighting the difference between the environmental matrix

38

that surrounds ESEC de Murici, composed mainly of pastures, and RPPN Mata do Cedro, surrounded
by sugar cane plantations. Both matrices have different fertilization cycles and use different
chemical compounds in their crops, which may explain the difference found between aluminum
concentrations in S. turdina in the two areas. Sugarcane is a semi-perennial crop, lasting up to six
years and can have between five and six cuts (CRUZ, 2020).
On the other hand, pasture fertilization consists of two phases: establishment or formation
fertilization, which aims to provide the nutrients necessary for the development of the pasture, as
well as the correction of nutrients in the soil and maintenance fertilization that replaces nutrients
extracted or lost during pasture (BERNARDI et al., 2007). The NPK fertilizers used can reach between
500 kg/ha or 700 kg/ha annually, with applications four to seven times during the maintenance
period. Therefore, the state of the soil and its acidity associated with fertilizers increase bioavailable
Al (which presents harmful acidity) in the environment. In addition to the increase in Al, soil
acidification influences the removal of basic cations (Ca, Mg, K and Na) from the soil, replacing them
with acidic cations such as Al and H (CAMARGOS, 2005).
Reports obtained during and after the study period provide analyzes of aluminum in the
surroundings of two sampled areas. The report from the surrounding area of the RPPN Mata do
Cedro (Supplementary Material - MS) shows ten soil samples with a pH below 7 (MS Table 1),
considered acidic (Camargo, 2005). Of these, six are at pH levels between 5.2 and 5.7 and two are at
pH 6.2 and 6.4. In this state, the exchangeable Al is almost entirely insolubilized, posing no danger
(SOBRAL et al 2015). However, two samples have pH 4.9, meaning that there is the presence of
bioavailable Al, and consequently, with greater solubility causing problems for the soil (Sobral et al.,
2015). Likewise, the report on pastures surrounding ESEC in Murici (MS Table 2) shows eight of the
twelve samples with active acidity in the soil (<5.0) and pH between 4.7 and 4.9. The remaining four
samples have a pH between 5.1 and 5.3. In all samples, the concentration of bioavailable Al is above
0.5 cmol/dm³ and between 0.15 and 1.0, characterizing a more acidic soil than that surrounding the
RPPN Mata do Cedro. However, it is important to highlight that the feather reflects contamination
during the molting period, while soil analyzes reflect contamination during the collection period.
It is worth remembering that large amounts of precipitation during the rainy season cause
the leaching of soluble nutrients from the soil, also increasing acidity. Therefore, at low pH,
aluminum ions are released more strongly, increasing the concentration of available aluminum
(STVENSON 1989; BOHNEN 1995; RITCHIE 1995). Therefore, at the end of the rainy season and
beginning of the dry season, aluminum levels tend to be higher, which may explain the difference
between concentrations in the two periods. Furthermore, this soil acidification process is intensified
by mining activities and agricultural practices together with the use of nitrogen fertilizers, including
NPK, making it not necessary for the fertilizer to have Al in its composition (STEVENSON 1989;
BOHNEN 1995; RITCHIE 1995). However, when nitrogen fertilizers are applied to the soil, they
undergo reactions with other components, producing a significant change in pH (CAMARGOS 2005).
Therefore, in addition to the soil becoming acidified, it also ends up impoverishing the environment
around it and this conjunction between the contaminated and fragmented habitat puts the most
sensitive species at risk and can act as an ecological trap.

39

Equally important, the consumption of insects by insectivorous birds, such as S. turdina, can
increase aluminum contamination, as it is one of the main sources of exposure to different types of
contamination in birds (LUO et al., 2009). Previous studies observed that aluminum toxicity was
responsible for the reduction in the brood of Parus atricapillus and Dendroica pensylvanica and
their change in foraging behavior (CARRIERE et al., 1986; SPARLING, 1990; SCHEUHAMMER, 1991).
Another important factor is the coincidence of the highest aluminum levels with the beginning of
the dry period (September) when the breeding season for most of these understory forest birds in
the region also begins. In fact, Al contamination in acidic soils causes harm to birds that nest in the
soil (GRAVELAND, 1998), deforming their eggs and reducing laying (ESPARLING & LOWE, 1996),
bringing harm to the reproductive success of several species, especially endemic and threatened
ones, which tend to have their populations already reduced for other reasons.
Thus, contamination in S. turdina samples demonstrates the need for attention for the
species and other insectivores in one of the regions with the most threatened birdlife on the planet
(COLLAR et al., 1992; BROOKS & BALMFORD, 1996; LEES & PIMM, 2015). ESEC Murici, even without
having sugarcane crops in its headquarters, presented levels of aluminum contamination considered
high, proving to be a threat to the local fauna, where pastures are more harmful to the environment
due to their improper practices, being highlighted in recent years due to the wear and tear caused
(ABADIAS, 2020). In this sense, it is suggested that companies adopt a responsible attitude towards
the environment, using biofertilizers, managing contaminated areas, controlling their agricultural
practices, and carrying out soil and groundwater remediation.
Furthermore, although the areas studied in this work only present contamination by
aluminum (Al), it does not mean that other non-essential metals are not present in the
environment, making further studies necessary to quantify them, since the areas are exposed to
continuous use of mineral fertilizers, being identified as a background area for future monitoring
regarding contamination by these metals.

4.5 CONCLUSION
Our study showed the need to pay attention to the study areas in relation to the aluminum
concentrations found, which may be functioning as ecological traps since the rapid environmental
change characterized by anthropogenic fragmentation in the region has kept these species trapped
in contaminated habitats, restricting their environmental quality, and putting these populations at
risk. The possibility that there are other non-essential metals available in the fragments exists,
which opens us up for future investigations.
Fertilizers may not be the direct cause of contamination, but associated with poor and acidic
soil, where strong leaching occurs, they may be the primary route of contamination. Additionally, it
is worth investigating whether leaching is contaminating surface and groundwater, making it a
possible direct source of contamination.
Finally, this initially exploratory study could serve as a basis for future studies related to

40

contamination by non-essential metals not only in local areas, but also in forest fragments in Brazil
and around the world.

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44

Supplementary Material
Table 1. Soil analysis of sugarcane crops around the RPPN Mata do Cedro. Source: Utinga Leão Plant.
Certificate Nº: 040112
Origin: Usina Utinga Leão
Groups: solos
Maceió, 31 de Maio de 2022.

Samples
Parameters

432

433

434

435

436

437

438

439

440

441

pH

4,9

4,9

5,5

5,7

6,4

6,2

5,2

5,3

5,7

5,6

Na (ppm)

12

11

22

28

12

0

12

8

10

9

P (ppm)

54

41

41

15

83

48

0

7

10

7

K (ppm)

68

27

20

13

26

17

32

18

59

30

Ca+Mg

2,9

2,8

4,1

3,8

6,3

5,1

3,1

3,5

4,5

4,1

1,4

1,4

2,0

1,9

3,2

2,6

1,5

1,7

2,2

2,1

1,5

1,4

2,1

1,9

3,1

2,5

1,5

1,8

2,3

2,0

(in

water)

meq/100ml
Ca
meq/100ml
Mg
meq/100ml
Al

0,69 0,81 0,46 0,45 0,00 0,00 0,40 0,35 0,11 0,17

meq/100ml
H+Al
meq/100ml

6,3

5,6

3,5

3,1

2,6

3,3

5,3

4,8

4,8

4,2

45

Table 2. Soil analysis of agricultural pastures around ESEC-Murici. Source: UFAL.
Certificate Nº:046261
Origin: FUNDEPES-UFAL
Groups: solos
Maceió,11 de agosto de 2023

Samples
Parameters

248

249

250

251

252

253 254

255

2576 257

258

259

(in 5,1

5,2

4,7

4,8

4,7

4,7

5,3

5,1

4,8

4,9

4,9

4,7

Na (ppm)

20

19

19

19

19

19

20

18

19

18

18

18

P (ppm)

69

23

59

41

28

18

119

5

36

10

8

4

K (ppm)

43

38

23

22

24

23

47

32

19

17

19

19

Ca+Mg

3,6

2,2

1,2

1,6

3,1

2,0

4,8

2,7

1,8

2,8

1,9

1,3

2,4

1,9

0,9

1,3

2,7

1,3

3,8

1,8

1,1

1,8

1,7

1,0

1,2

0,3

0,3

0,3

0,4

0,7

1,0

0,9

0,7

1,0

0,2

0,3

pH
water)

meq/100ml
Ca
meq/100ml
Mg
meq/100ml
Al

0,77 0,52 0,92 0,81 0,98 1,0

0,18 0,15 0,63

0,54 0,56 0,90

8,5

7,2

3,5

meq/100ml
H+Al
meq/100ml

6,8

6,0

5,5

8,0

7,5

4,3

4,2

0,57 0,90

Phot
os
take
n
duri
ng
sam
pling
peri
ods.

46

Photo 1. Arremon taciturnus (Author Renata Lemos)

Photo 2. Hemitriccus griseipectus. (Author Renata Lemos)

47

Photo 3. Myrmotherula axillaris (Author Renata Lemos)

Photo 4. Leptotila rufaxilla (Author Renata Lemos)

48

Photo 5. Macho de Ceratopripa rubrocapilla (Author Renata Lemos)

Photo 6. Fêmea de C. rubrocapilla (Author Renata Lemos).

49

Photo 7. Dendrocincla taunayi (Author Renata Lemos).

Photo 8. Macho de Pyriglena leuconota (Author Renata Lemos).

50

Photo 9. Fêmea de Chiroxiphia pareola (Author Renata Lemos).