DISSERTACAO_JUCIELIA_UFAL_ASSEMBLEIAS DE NEMATODA COMO INDICADORAS DE QUALIDADE ECOLÓGICA EM NASCENTES.pdf
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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos
Trópicos

JUCIELIA TENÓRIO JUSTINO

ASSEMBLEIAS DE NEMATODA COMO INDICADORAS DE QUALIDADE
ECOLÓGICA EM NASCENTES

MACEIÓ – ALAGOAS
09/2023

JUCIELIA TENÓRIO JUSTINO

ASSEMBLEIAS DE NEMATODA COMO INDICADORAS DE QUALIDADE
ECOLÓGICA EM NASCENTES

Dissertação apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Diversidade Biológica
e Conservação nos Trópicos, Instituto de
Ciências

Biológicas

e

da

Saúde.

Universidade Federal de Alagoas, como
requisito para obtenção do título de Mestre
em

CIÊNCIAS

concentração

BIOLÓGICAS,
em

área

de

Conservação

da

Biodiversidade Tropical.

Orientador(a):

Prof(a).

Kramer de Oliveira Pinto.

MACEIÓ – ALAGOAS
09/2023

Dr(a).

Taciana

Catalogação na Fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Central
Divisão de Tratamento Técnico
Bibliotecário: Marcelino de Carvalho Freitas Neto – CRB-4 - 1767
S586z Justino, Jucielia Tenório.
Assembleias de nematoda como indicadoras de qualidade ecológica em nascentes /
Jucielia Tenório Justino. – 2023.
80 f. : il.
Orientadora: Taciana Kramer de Oliveira Pinto.
Dissertação (mestrado em Ciências Biológicas) – Universidade Federal de
Alagoas. Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde. Programa de Pós-Graduação
em Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos. Maceió, 2023.
Inclui bibliografias.
Apêndices: f. 78-80.
1. Água doce. 2. Agropecuária. 3. Impacto rural. 4. Meiofauna. 5. Diversidade
funcional. 6. Tamanho corpóreo. I. Título.
CDU: 595.132

FOLHA DE APROVAÇÃO

JUCIELIA TENÓRIO JUSTINO

ASSEMBLEIAS DE NEMATODA COMO INDICADORAS DE QUALIDADE
ECOLÓGICA EM NASCENTES

Dissertação apresentada ao Programa de Pós-Graduação
em Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos,
Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde. Universidade
Federal de Alagoas, como requisito para obtenção do título
de Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de
concentração em Conservação da Biodiversidade Tropical.

Dissertação aprovada em 05 de setembro de 2023

MACEIÓ - AL
Setembro / 2023

Dedico este trabalho aos queridos parentes, a minha sobrinha
amada, e aos queridos amigos que acreditam em mim, e as
pessoas queridas que me ajudaram a chegar aqui.
Em memória aos familiares que se foram, que me abraçaram e
me incentivaram em vida, em especial, ao meu primo amado
Luquinhas que me deixou lindas lembranças, dedico.

AGRADECIMENTOS
Agradeço a Deus por seu infinito amor e nunca ter me abandonado, sempre me
abençoou, cuidou de mim e colocou pessoas incríveis na minha vida.
Agradeço a minha família. A minha sobrinha Elisa, que desde sua chegada
nesse mundo, tornou meus dias melhores e sempre segurou minhas mãos quando
triste, me abraçou, e tornou meus dias floridos, pelo seu sorriso lindo, carinho e amor
que me cativa e me incentiva.
Aos amigos que conheci no mestrado, minha migles Rah que sempre me
acolheu com seu jeito meigo e amável, aos meus amigos Max, e Dênis, que sempre
estiveram do meu lado, me dando apoio. Aos amigos que ganhei no Leb, Lucas, que
sempre esteve lado a lado comigo, querida Lucélia, Luiz e a Ju que sempre esteve
perto acreditando em mim.
A todos meus amigos da turma de mestrado. A todos os amigos, que sempre
me fizeram rir, e me incentivam, Cris, Caci, Netinho, Biel, Val, Will, Lauane, Willamis,
Jarina, Fernanda, João Pedro, Sibele, Lili, Josefa, Taís, Luziene, Júlia, Dalton e ao
Fred pelo amigo que foi, e aos de convivência de laboratório.
A minha querida orientadora Taci, que me acolheu no Leb, e me acompanha
desde a graduação. Sempre foi mais, além de professora e orientadora, é minha
amiga, sempre me apoiou, me abraçou e sempre esteve do meu lado. Por me
apresentar os Nematoda, e sua grande contribuição à pesquisa e à sociedade. Por
sua dedicação a mim por todos estes anos e a minha pesquisa, pelo carinho, incentivo
e companheirismo, por ter corrido comigo e tanto contribuir na minha vida pessoal e
acadêmica.
Aos professores de convívio do Laboratório, Kim e Gui pelo aprendizado e
todos os momentos felizes e companhia de trabalho por todos estes anos.
A todos da Escola Paulo VI, por todo incentivo e admiração, em especial a
Zanza, pelo acolhimento, apoio e amiga, e ao Valmir, por toda amizade, e juntos, aos
risos que me propuseram.
Ao meu amigo de mestrado, Jorge, por ter contribuído grandemente na minha
pesquisa, com informações e contatos, sobre as nascentes do Rio Piauí.
Ao Engenheiro Civil Pedro (GAMA), por ter me disponibilizado todas as
coordenadas e o material do levantamento das nascentes.

A minha amiga Lucélia, por ter me orientado sobre as parcerias para realização
dos Coliformes e me repassado os contatos necessários.
A professora Maria Liliam (IFAL), pela parceria para a realização dos Coliformes
no Laboratório de Química, e ao material disponibilizado para a realização na UFAL.
Aos motoristas Daniel, e Antônio (UFAL), que nos levou a campo e todas as
atividades referentes a minha pesquisa.
A todos que participaram das minhas coletas aventureiras, Antônio, Daniel,
Lucélia, Lucas, Gui, Taci e Val.
Ao Engenheiro Químico Marcos (CODEVASF), pela realização das análises de
Mercúrio, e disponibilização do espaço do Laboratório de Limnologia para a realização
da matéria orgânica.
Ao Joelmir (HANNA) pela orientação para a realização dos nutrientes, e sanar
todas as dúvidas sobre as análises.
Ao Laboratório Didático, ao Abrão, Alexandre e Emanuel (UFAL) pelo espaço
para realização da matéria orgânica e clorofila, e ao material disponibilizado.
A Taci, pelo seu Laboratório de Ecologia Bentônica, por todo material disponível
para a realização da minha pesquisa e convívio científico.
E aos que me ajudaram nas minhas análises, Aleck, Taci, Josefa, Taís, Cris,
Biel, Eronildes e Lucas.
Aos vigias Cesar e Epson, pela segurança e companhia nas madrugadas que
estive na UFAL, e a todos funcionários da UFAL, que contribuíram de forma indireta
na minha pesquisa.
A UFAL e ao DIBICT por terem me proporcionado esta oportunidade, e a
coordenação do DIBICT pela compreensão e soluções, e aos professores pelo
aprendizado.
Ao SEMARH pela parceria com a FAPEAL, que me propuseram ingressar no
mestrado e realizar minha pesquisa, e a CAPES pela concessão da bolsa.
Aos membros da banca, por aceitarem o convite e suas contribuições.

A todos por tornarem este sonho e a minha pesquisa possível.
MUITO OBRIGADA!

RESUMO
As nascentes são importantes para o abastecimento dos sistemas hídricos, e estão
sujeitas a diversos impactos humanos, como o desmatamento das matas ciliares,
poluição e erosão das margens. No capítulo I, foi testada a hipóteses de que
atividades agropecuárias alteram a estrutura das assembleias de Nematoda de
nascentes de rios, diminuindo a diversidade taxonômica e trófica, levando a
dominância de Nematoda tolerantes a perturbações. No capítulo 2, foi investigado o
espectro de tamanho das assembleias de Nematoda nestas nascentes, testando a
hipótese de que a razão comprimento total/Largura máxima do corpo (C/L) responde
as alterações em características físico-químicas e biológicas do ambiente diferindo
entre nascentes com e sem influência de atividades de agropecuária. Parâmetros
físicos, químicos e biológicos da água e dos sedimentos foram mensurados em 16
nascentes: pH, temperatura, salinidade, concentração de oxigênio dissolvido e de
amônia, nitrato, nitrito e fósforo e número mais provável de coliformes totais e
Escherichia coli da água, teor de matéria orgânica, concentração de mercúrio e de
pigmentos e granulometria dos sedimentos. Os Nematoda foram identificados até
nível taxonômico de gênero, classificados em relação as guildas tróficas e estratégia
de vida e mensurados seus comprimentos totais (C) e larguras máximas do corpo (L).
As nascentes sem influência de atividades agropecuárias apresentaram maiores
abundância e riqueza de gêneros, maior diversidade trófica e dominância de
Nematoda persistentes, enquanto as nascentes com pastagens e cana-de-açúcar
apresentaram assembleias de Nematoda de baixa densidade e diversidade e
dominância de Nematoda colonizadores. A razão C/L dos Nematoda apresentou
diferenças entre nascentes com e sem influência de atividades humanas e às variáveis
ambientais, provando ser útil na avaliação da qualidade ambiental em ambiente de
água doce.
Palavras-Chave: água doce; agropecuária; impacto rural; meiofauna; diversidade
funcional; tamanho corpóreo.

ABSTRACT
Springs are important for supplying water systems, and are subject to various human
impacts, such as deforestation of riparian forests, pollution and erosion of banks. In
chapter I, the hypothesis was tested that agricultural activities alter the structure of
Nematoda assemblages in river springs, reducing taxonomic and trophic diversity,
leading to the dominance of disturbance-tolerant Nematoda. In chapter 2, the size
spectrum of Nematoda assemblages in these springs was investigated, testing the
hypothesis that the ratio total length/maximum body width (L/W) responds to changes
in physical-chemical and biological characteristics of the environment, differing
between springs with and without the influence of agricultural activities. Physical,
chemical and biological parameters of water and sediments were measured in 16
springs: pH, temperature, salinity, concentration of dissolved oxygen and ammonia,
nitrate, nitrite and phosphorus and the most probable number of total coliforms and
Escherichia coli in the water, organic matter content, concentration of mercury and
pigments and granulometry of the sediments. Nematoda were identified to taxonomic
genus level, classified according to trophic guilds and life strategy and their total
lengths (L) and maximum body widths (W) were measured. The springs without the
influence of agricultural activities showed greater abundance and richness of genera,
greater trophic diversity and dominance of persistent Nematoda, while the springs with
pastures and sugar cane presented Nematoda assemblages of low density and
diversity and dominance of colonizing Nematoda. The Nematoda L/W ratio showed
differences between springs with and without the influence of human activities and
environmental variables, proving to be useful in assessing environmental quality in
freshwater environments.
Key-words: fresh water; agriculture; rural impact; meiofauna; functional diversity; body
size.

LISTA DE FIGURAS
Fig. 1: Ciclo hidrológico da Bacia Hidrográfica. Fonte: Calheiros et al. 2009. ........... 14
Fig. 2: Tipos tróficos propostos por Traunspurger (1997). A e B: Comendor de Depósito
(A: Daptonema; B: Plectus); C: Comedor de Epistrato (Punctodora); D: Sugador
(Dorylaimus); e E: Mastigador (Prionchulus). Fonte: Moens et al. 2006. .................. 21
Fig. 3: Área de estudo evidenciando as nascentes estudadas na Bacia Hidrográfica
Rio Piauí, Alagoas, Brasil. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem
cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
com pastagem e com cana-de-açúcar). Fonte: Autor. .............................................. 35
Fig. 4: Número médio de gêneros (A), e densidade total média (ind.10cm-2) (B) das
assembleias de Nematoda nas nascentes do Rio Piauí (SS= Sem cana-de-açúcar e
sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem
cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar). (linhas indicam desvio padrão,
letras diferentes indicam diferenças significativas). ................................................... 42
Fig. 5: Abundância relativa (%) dos gêneros de Nematoda nas Nascentes do Rio Piauí,
AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com
pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-deaçúcar). ..................................................................................................................... 43
Fig. 6: Valores médios e desvios padrões da Equitabilidade de Pielou (J’) e
Diversidade de Shannon (H’) das assembleias de Nematoda das nascentes do Rio
Piauí, AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com
pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-deaçúcar). ..................................................................................................................... 44
Fig. 7: Resultado da análise de escalonamento multidimensional não métrico (nMDS)
aplicada aos dados de abundância dos gêneros de Nematoda nas nascentes do Rio
Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar,
com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e canade-açúcar). ................................................................................................................ 44
Fig. 8: Abundância relativa (%) dos Grupos tróficos de Nematoda (Traunspurger,
1997) nas nascentes do rio Piauí, AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem,
SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar
e PC= Pastagem e cana-de-açúcar). ........................................................................ 45
Fig. 9: Densidade média e desvio padrão dos Grupos tróficos (Traunspurger, 1997)
das nascentes do rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem
cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
Pastagem e cana-de-açúcar). ................................................................................... 46
Fig. 10: Índice de diversidade trófica (1-ITD) das assembleias de Nematoda nas
nascentes do rio Piauí, AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem
cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
Pastagem e cana-de-açúcar) (linhas indicam desvio padrão). .................................. 46

Fig. 11: Resultado da análise de escalonamento multidimensional não métrico
(nMDS), aplicada aos dados de abundância dos grupos tróficos de Nematoda
(Traunspurger, 1997) nas nascentes do Rio Piauí, AL (SS= Sem cana-de-açúcar e
sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem
cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar). .............................................. 47
Fig. 12: Indice de Maturidade calculados para as nascentes do Rio Piauí (SS= Sem
cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS=
Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar). ............ 48
Fig. 13: Análise de redundância baseada em distâncias (dbRDA) da abundância dos
gêneros de Nematoda a partir do modelo ajustado proposto pela análise de modelos
lineares baseados em distância (DistLM) para as nascentes do Rio Piauí, AL. (SS=
Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem,
PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar)
(MO=teor de matéria orgânica nos sedimentos). ...................................................... 49
Fig. 14: Análise de redundância baseada em distâncias (dbRDA) da abundância dos
grupos tróficos de Nematoda (Traunspurger, 1997) a partir do modelo ajustado
proposto pela análise de modelos lineares baseados em distância (DistLM) para as
nascentes do Rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem
cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
Pastagem e cana-de-açúcar) (MO=teor de matéria orgânica nos sedimentos). ....... 50
Fig. 15: Área de estudo evidenciando as nascentes estudadas na Bacia Hidrográfica
Rio Piauí, Alagoas, Brasil. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem
cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
com pastagem e com cana-de-açúcar). Fonte: Autor. .............................................. 63
Fig. 16: Proporção (%) de adultos e juvenis (A) e dentre os adultos, de fêmeas, fêmeas
grávidas e machos (B) das assembleias de Nematoda nas nascentes do Rio Piauí,
Alagoas (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com
pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-deaçúcar). ..................................................................................................................... 67
Fig. 17: Valores médio do Comprimento Total e Largura Máxima do Corpo s de juvenis,
fêmeas, fêmeas grávidas e machos das assembleias de Nematoda nas nascentes do
Rio Piauí, Alagoas. .................................................................................................... 67
Fig. 18: Razão Comprimento/Largura (C/L) de adultos das assembleias de Nematoda
nas nascentes do Rio Piauí, Alagoas (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem,
SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar
e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).(Pontos vermelhos=médias, linhas horizontais
pretas=mediana, caixas=1º e 3º quartis, bigodes=mínimos e máximos, pontos
pretos=outliers)(letras diferentes indicam diferenças significativas, p<0,05). ............ 68
Fig. 19: Distribuição de frequência da razão Comprimento/Largura (C/L) dos
indivíduos adultos do total das assembleias de Nematoda nas nascentes do Rio Piauí,
Alagoas. .................................................................................................................... 69

Fig. 20: Distribuição de frequência da razão Comprimento/Largura (C/L) dos
indivíduos adultos das assembleias de Nematoda em cada uma das nascentes da
Bacia Hidrográfica do rio Piauí, Alagoas. .................................................................. 70
Fig. 21: Análise de Redundância Baseada em Distâncias (dbRDA) à partir dos
resultados do Modelo Linear Baseado em Distâncias (distLM) aplicada aos dados de
frequência de ocorrência da razão Comprimento/Largura (C/L) dos indivíduos adultos
das assembleias de Nematoda nas nascentes da Bacia Hidrográfica do rio Piauí,
Alagoas. .................................................................................................................... 71

LISTA DE TABELAS
Tab. 1: Classificação dos grupos tróficos de Nematoda (Traunspurger, 1997). ........ 38
Tab. 2: Valores médios (±desvio padrão) das variáveis ambientais da água das
nascentes do Rio Piauí, AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem
cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
Pastagem e cana-de-açúcar). ................................................................................... 41
Tab. 3: Valores médios (±desvio padrão) dos parâmetros ambientais do sedimento e
parâmetros granulométricos dos sedimentos(Valores recomendados por lei para
ambientes aquáticos de água doce de conservação), (SS= Sem cana-de-açúcar e sem
pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem canade-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar). ....................................................... 41
Tab. 4: Teste de comparação de médias da PERMANOVA (pairwise) aplicada aos
dados de abundância dos gêneros de Nematoda nas nascentes do Rio Piauí, AL. (SS=
Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem,
PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).
(*=resultados significativos, p<0,05). ......................................................................... 45
Tab. 5: Teste de comparação de medias da PERMANOVA (pairwise) aplicada aos
dados de abundância dos grupos tróficos de Nematoda (Traunspurger, 1997) nas
nascentes do Rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem
cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
Pastagem e cana-de-açúcar). *=resultados significativos, p<0.05. ........................... 47
Tab, 6: Médias (±desvio padrão) das variáveis ambientais analisadas das águas das
nascentes do Rio Piauí, AL, (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem
cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
Pastagem e cana-de-açúcar), ................................................................................... 66
Tab. 7: Médias (±desvio padrão) das variáveis ambientais analisadas dos sedimentos
das nascentes do Rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC=
Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e
PC= Pastagem e cana-de-açúcar). ........................................................................... 66
Tab. 8: Análise de Redundância Baseada em Distâncias (dbRDA) a partir dos
resultados do Modelo Linear Baseado em Distâncias (distLM) aplicada aos dados de
frequência de ocorrência da razão Comprimento/Largura (C/L) dos indivíduos adultos
das assembleias de Nematoda nas nascentes da Bacia Hidrográfica do rio Piauí,
Alagoas. *=diferenças dignificativas p<0.05. ............................................................. 71
Tab. 9: Classificação Taxonômica das assembleias de Nematoda das nascentes do
Rio Piauí, Alagoas, Brasil. ......................................................................................... 78
Tab. 10: Guildas tróficas das assembleias de Nematoda das nascentes do Rio Piauí,
Alagoas, Brasil. ......................................................................................................... 80

LISTA DE ABREVIATURAS E SIGLAS

ANA

Agência Nacional das Águas

APP

Área de Proteção Permanente

CETESB

Companhia Ambiental do Estado de São Paulo

CONAMA

Conselho Nacional do Meio Ambiente

pH

Potencial Hidrogeniônico

USEPA

United States Environmental Protection Agency

SUMÁRIO

1

APRESENTAÇÃO ....................................................................................... 11

2

REVISÃO DA LITERATURA ....................................................................... 12

2.1

Ecossistemas Aquáticos Continentais .................................................... 12

2.2

Nascentes ................................................................................................... 13

2.3

Assembleias de Nematoda ........................................................................ 16

3

REFERÊNCIAS............................................................................................ 24

4

IMPACTOS DE ATIVIDADES AGROPECUÁRIAS EM NASCENTES:

RESPOSTA TAXONÔMICA E FUNCIONAL DAS ASSEMBLEIAS DE NEMATODA
32
5

INTRODUÇÃO ............................................................................................. 32

6

MATERIAIS E MÉTODOS ........................................................................... 34

6.1

Área de Estudo ........................................................................................... 34

6.2

Delineamento Amostral, Coleta e Processamento das Amostras ......... 34

6.3

Parâmetros da água ................................................................................... 35

6.4

Nematoda .................................................................................................... 37

6.5

Análise Estatística...................................................................................... 38

7

RESULTADOS............................................................................................. 39

7.1

Parâmetros Ambientais ............................................................................. 39

7.2

Estrutura das assembleias de Nematoda ................................................ 42

7.2.1

Estrutura taxonômica ................................................................................... 42

7.2.2

Estrutura funcional ....................................................................................... 45

7.3

Relações com os Parâmetros Ambientais ............................................... 48

8

DISCUSSÃO ................................................................................................ 50

9

CONCLUSÃO .............................................................................................. 54

10

REFERÊNCIAS............................................................................................ 55

11

ESPECTRO DE TAMANHO DAS ASSEMBLEIAS DE NEMATODA DE

ÁGUA DOCE EM NASCENTES SUJEITAS AO IMPACTO DE ATIVIDADES
AGROPECUÁRIAS .................................................................................................. 60
12

Introdução ................................................................................................... 60

13

Materiais e Métodos ................................................................................... 62

13.1

Área de estudo e coleta de dados ............................................................ 62

13.2

Nematoda .................................................................................................... 64

13.3

Análise de dados ........................................................................................ 64

14

RESULTADOS............................................................................................. 65

14.1

Parâmetros Ambientais ............................................................................. 65

14.2

Assembleias de Nematoda ........................................................................ 66

15

DISCUSSÃO ................................................................................................ 71

16

CONCLUSÃO .............................................................................................. 74

17

REFERÊNCIAS............................................................................................ 75

17.1

APÊNDICES ................................................................................................ 78

17.2

Item I ............................................................................................................ 78

17.3

Item II ........................................................................................................... 80

11

1

APRESENTAÇÃO
Esta dissertação é dividida em 3 partes, uma revisão da Literatura composta
de três subtópicos: Ecossistemas Aquáticos Continentais, Nascentes e Nematoda.
Além da revisão, esta dissertação possui dois capítulos que tratam da estrutura das
assembleias de Nematoda em nascentes do Rio Piauí, em áreas rurais com influência
de atividades de cultivo de cana-de-açúcar e pastagem bovina, e em locais sem
influência destas atividades.
O primeiro capítulo, intitulado Impactos de Atividades Agropecuárias em
Nascentes: Resposta Taxonômica e Funcional das Assembleias de Nematoda , teve
como foco principal descrever a estrutura das assembleias de Nematoda em
nascentes de um rio em termos de diversidade e abundância de gêneros, guildas
tróficas e aspectos da estratégia de vida, e avaliar o impacto de atividades
agropecuárias na qualidade ambiental das nascentes, testando a hipótese de que
atividades agropecuárias alteram a estrutura das assembleias de Nematoda de
nascentes de rios, diminuindo a diversidade taxonômica e trófica e levando a
dominância de Nematoda tolerantes a perturbações
No segundo capítulo, intitulado Espectro de Tamanho das Assembleias de
Nematoda de Água Doce em Nascentes Sujeitas ao Impacto de Atividades
Agropecuárias, tivemos como objetivo caracterizar o espectro de tamanho dos
Nematoda de água doce, com foco na razão comprimento total/diâmetro máximo do
corpo (C/L), testando a hipótese de que a razão Comprimento total/Largura máxima
do corpo (C/L) responde as alterações em características físico-químicas e biológicas
do ambiente diferindo entre nascentes com e sem influência de atividades de
agropecuária.

12

2

REVISÃO DA LITERATURA
2.1

Ecossistemas Aquáticos Continentais
A superfície da terra é recoberta por 3⁄4 de água. Deste total, 97,5% são de

água salgada, que apesar de sua importância, tem uso restrito para o homem e para
animais terrestres. Somente 2,5% da água disponível é doce, distribuída entre os
diferentes ecossistemas de água doce: 68,9% nas regiões polares, 29,9% nos
aquíferos, 0,9% em açudes e reservatórios, e apenas 0,3% em rios e lagos (Barreto
et al. 2007; Hirato, 2009).
Segundo a ANA (2009), o Brasil retém 12% de água doce mundial, e nas
Américas é o país de maior retenção com 34,9%. A água no mundo não é distribuída
de forma igual, assim como no Brasil, com a sua maior concentração de água na
região Norte (68%), e baixa concentração nas regiões do Centro – Oeste (16%), Sul
(7%), Sudeste (6%), e Nordeste (3%). O mesmo acontece para os recursos hídricos
subterrâneos, que ocupam 48% do solo brasileiro, mas também são distribuídos de
forma desigual, como o aquífero do Nordeste, que possui a menor disponibilidade de
água, enquanto o aquífero Guarani no Sul do Brasil, recebe grandes quantidades de
água (Tundisi e Scheuenstuhl, 2014).
As principais atividades de uso de água do Brasil são, a irrigação (49,8%), o
abastecimento humano (24,3%) e a indústria (9,7%), seguido pelo uso animal (8,4%),
das termelétricas (4,5%), do abastecimento rural (1,6%) e a mineração (1,7%) (ANA,
2020). Com o aumento da população e das atividades econômicas, o consumo e o
uso hídrico têm acelerado, intensificando a escassez da água, principalmente na
região Nordeste, que apresenta baixa disponibilidade hídrica de água para o consumo
(ANA, 2020)
A água é essencial para a manutenção da vida, participando dos processos
fisiológicos dos animais, além do seu uso em importantes atividades, como
agricultura, criação de animais, geração de energia, indústrias têxteis, e
principalmente, para o abastecimento humano (Marcena et al. 2017). Justamente por
essa importância, os ecossistemas aquáticos de água doce são explorados e podem
ser considerados os mais impactados da Terra (Nogueira et al. 2010). Os impactos do
lançamento de esgotos, desmatamento, queimadas e práticas agrícolas, degradam
as bacias hidrográficas, e geram alterações negativas nas características ambientais
(Rodrigues et al. 2009, BRASIL, 1981), como poluição das águas e dos sedimentos,

13

desaparecimento da mata ciliar, erosão das margens, e mortandade dos organismos
aquáticos. O mau uso da terra e da água, causa danos ambientais, refletindo no
equilíbrio do ecossistema e na qualidade de vida humana.
Os ecossistemas de água doce são relevantes em termos ecológicos e
socioeconômicos,

oferecendo

ao

homem

diversos

serviços

ecossistêmicos

hidrológicos, distribuídos em quatro categorias: serviços de regulação – dos danos
naturais, do clima, de doenças, e da purificação da água; provisão – no abastecimento
para a agricultura, agropecuária, comércio, população, e para as indústrias de
produção e de consumo alimentício; culturais – para educação, ecoturismo e
recreação, meditação, estético e inspiração, cultural e senso de localização; e de
suporte – na produção primária, formação do solo, ciclagem de nutrientes e produção
do oxigênio (MILLENNIUM ECOSYSTEM ASSESSMENT, 2003). Todos estes
serviços compõem a segurança hídrica (Smith et al. 2008). Além disso, estes
ambientes sustentam uma gama faunística e florística, que vivem parte ou todo o seu
ciclo de vida na água.
Os ecossistemas estão intimamente ligados à biota, e juntos desempenham a
ciclagem de nutrientes e o fluxo de energia, de modo que, quaisquer alterações
nesses ambientes, ameaçam sua qualidade, quantidade e resiliência (Rodrigues et al.
2006; Rapport et al. 2009). Estes impactos podem levar a perda de biodiversidade e
serviços ecossistêmicos (Mello et al. 2020).
2.2

Nascentes
As bacias hidrográficas compreendem uma região da superfície terrestre de

alto relevo que retém a água de precipitação da chuva, e de outros rios por divisores
de água, que escoem por gravidade para as regiões de baixo relevo por canais,
córregos, e ravinas até o rio principal (Barrella, 2001; Finkler et al. 2014). As águas se
infiltram no solo ou no aquífero, e dão origem as nascentes, que também formam
corpos de águas, como córregos e riachos. Os sistemas de águas, se unem através
do escoamento superficial e das nascentes, e formam as bacias hidrográficas (Piroli,
2022) (Fig. 1).

14

Fig. 1: Ciclo hidrológico da Bacia Hidrográfica. Fonte: Calheiros et al. 2009.

Segundo o Código Florestal (2012), a nascente é o afloramento natural do
lençol subterrâneo dando início ao curso d’água, tida como uma Área de Preservação
Permanente – APP, sendo proibida a retirada da mata ciliar em um raio de 50 metros.
As matas ciliares são sistemas florestais de árvores ou arbusto de médio porte, que
crescem junto às margens de rios, riachos, nascentes, lagos e represas, presentes ao
longo de seus percursos (Castro, Castro e De Souza, 2013). Desempenham
importantes funções na preservação dos sistemas hídricos, como na manutenção da
biodiversidade, e abrigo para animais, principalmente da avifauna; serve como fonte
auxiliar na alimentação da fauna aquática, e suporte no escoamento das águas,
evitando a concentração de água na margem, criando uma barreira natural contra o
assoreamento e de qualquer eventual meio de contaminação e poluição contra a
qualidade hídrica e da fauna presente (Nicácio, 2001). Constituem, a principal forma
de proteção do sistema hídrico, sendo áreas de transição entre o meio aquático e
terrestre, formando corredores ecológicos, que controlam a passagem de energia e
nutrientes entre os ecossistemas (Collins et al. 2010).

15

As nascentes são essenciais para o abastecimento e equilíbrio ambiental das
bacias hidrográficas. Segundo Calheiros e colaboradores (2009), a água dever ser
abundante, de boa qualidade e perene, em área de cota topográfica elevada e estar
localizada perto da área de uso, favorecendo sua distribuição por gravidade, sem uso
de energia. Conforme o Código Florestal (2012), as nascentes em áreas rurais,
podem possuir em seu entorno atividades agrossilvipastoris, de ecoturismo ou de
turismo rural, porém, estas atividades devem ser desenvolvidas com sustentabilidade,
requerendo a recomposição de mata ciliar no raio mínimo de 15 metros. Entretanto,
os principais impactos humanos em nascentes estão relacionados ao acesso de
animais e atividades agrícolas (Venzel et al. 2016).
O pastoreio animal causa a remoção de matas ciliares, gerando a erosão das
margens e soterramento, e consequentemente o desaparecimento das nascentes,
além da contaminação bacteriológica de coliformes e compostos nitrogenados pelos
dejetos animais (Souza et al. 2016). O uso de pesticidas, fertilizantes e
condicionadores de solo provenientes da agricultura, degradam as águas superficiais
e subterrâneas (Dias et al. 1999). Assim, torna-se evidente a necessidade do controle,
manejo e monitoramento da quantidade e qualidade dos recursos hídricos destinados
a agricultura e em áreas de pasto de gado.
Recentemente, estudos vêm sendo realizados a respeito da degradação
antrópica em nascentes utilizando diferentes enfoques, tais como através da avaliação
macroscópica (Gomes, Melo e Vale, 2006; Felippe e Junior, 2012; Leal et al. 2017;
Silva et al. 2018; Pieroni et al. 2019; Gomes e Cortez, 2020; França et al. 2020). No
Brasil, a maior parte dos estudos de impactos em nascentes, especificamente em
áreas rurais, mostraram-se ser de caráter qualitativo e descritivo (Aquotti, Yamagushi
e Gonçalves, 2019; Palivoda e Povaluk, 2015; Barros e Barros, 2016; Brunini, Silva e
Pissara, 2017; Ramos e Santos, 2018). Exemplos destes estudos são os trabalhos de
Silva (2015), que descreveu todas as nascentes no entorno de áreas de cana-deaçúcar do rio Prata/PB, totalmente degradadas. Pollo e colaboradores (2019),
constataram o desaparecimento de nascentes do córrego Lajeado em São ManuelSP, ao longo de 7 anos após a introdução do cultivo de cana-de-açúcar. Silvae
colaboradores (2018) investigaram o status de conservação das nascentes do rio
Piauí, em Alagoas, com 72,4% das nascentes inseridas em áreas de entorno com
atividade de agricultura, como cana-de-açúcar, cultura de feijão, milho, mandioca,

16

pastagem, piscicultura e suinocultura, e classificaram estas nascentes com status de
conservação ruim e péssimo.
Estes estudos qualitativos realizados até o tempo atual em áreas rurais, têm se
mostrado insuficientes para revelar a carga poluente e a condição ecológica das
nascentes. Nesse sentido, o estudo de bioindicadores fornece um diagnóstico mais
preciso dos impactos (Campbell, 2004; Revenga et al. 2005). As comunidades
bentônicas são vistas como um excelente objeto de estudo na avaliação de impactos
antrópicos, porque respondem rapidamente às perturbações presentes no ambiente
e, pelo hábito bentônico e relativamente sedentário, refletem condições locais
(Ferreira et al. 2015).
2.3

Assembleias de Nematoda
A meiofauna é composta por invertebrados bentônicos que vivem entre os

grãos de areia de ambientes aquáticos, os quais não possuem tamanho padrão
definido. A definição clássica deste grupo é dada como sendo organismos que passam
por uma peneira com abertura de malha de 0,5 mm e, ficam retidos na peneira com
malha de abertura de 0,044 mm (Holme e Mcintyre, 1984).
Os animais da meiofauna, possuem uma alta diversidade e ampla distribuição,
habitando em todos os ecossistemas aquáticos. O filo Nematoda de vida livre, se
destaca neste grupo, possui alta representatividade, e são os mais abundantes em
amostras da meiofauna, com até 95% dos indivíduos e 50 a 90% em biomassa (Giere,
2009).
Os Nematoda são animais vermiformes, arredondados e filiformes, de tamanho
variando de micrômetros a metros de comprimento, são onipresentes e podem ocorrer
em densidades de até três milhões por m², seu corpo é revestido por uma cutícula que
os permite viver conforme seu habitat e estilo de vida, em ambientes, como solos
terrestres e úmidos, sedimentos arenosos, argilosos, rochosos e tratos digestivos de
animais hospedeiros, e se locomovem por contrações ao longo do corpo, em
movimento ondulatório, sua cauda possui glândulas unicelulares, que secretam um
adesivo para se fixar ao substrato (Traunspurger, 2000; Brusca, Moore e Shuster,
2018). Estão classificados em dois grupos ecológicos: Nematoda parasitas,
comumente terrestres, alcançam mais de 5 metros de comprimento, geram impactos
na agricultura, e à saúde humana; e os Nematoda de vida livre, com até 1 cm de
comprimento, comumente aquáticos e semiaquáticos, não são prejudiciais à saúde

17

humana e ambiental, e são importantes na detecção de perturbações ambientais
(Brusca, Moore e Shuster, 2018).
Os animais de vida livre, possuem ampla distribuição geográfica, estando em
todas as zonas climáticas, desde águas rasas às altas profundidades, ocorrendo em
todos os tipos de substratos e sedimentos (Giere, 2009). Possuem ciclo de vida
relativamente curto, que varia de 1 a 3 meses, pequeno tamanho e baixa mobilidade,
que permite amostras pequenas com alta riqueza e representatividade (Giere, 2009).
Exercem diferentes funções ecológicas, como biomineralização da matéria orgânica,
ciclagem de nutrientes, e fluxo de energia da teia alimentar infaunal (Coull, 1988).
Participam da teia alimentar, atuando na transferência de energia trófica, como
predadores e servindo de alimento para níveis superiores, são onívoros, e
decompositores da matéria orgânica (Schratzberger e Ingels, 2018). Respondem aos
diferentes fatores ambientais, como o tamanho dos grãos dos sedimentos, a
disponibilidade de alimentos, quantidade de oxigênio dissolvido, ao dióxido de
carbono, a temperatura, ao pH, e aos poluentes provenientes dos efluentes
domésticos, industriais, aquícolas e agrícolas, como ao enriquecimento inorgânico,
aos metais pesados, e aos hidrocarbonetos (Giere, 2009; Stark et al. 2020; Pinto et
al. 2021; Ridall e Ingels, 2023). São altamente sensíveis às atividades antrópicas,
atuando como bioindicadores ambientais (Coull, 1999).
Há estimativas da existência de um número de espécies de Nematoda entre
100.000 e 100 milhões de espécies, entretanto somente são conhecidas para a ciência
cerca de 25 mil, dentre as quais, grande parte é de vida livre, e destas cerca de 90%,
ocorrem em ambiente marinho (Abebe, Decraemer e De Ley 2008; Brusca, Moore e
Shuster, 2018). Em água doce, as espécies descritas chegam a cerca de 2 mil, e
habitam rios, lagos, lagoas, cavernas, águas subterrâneas e nascentes, possuindo um
comprimento em média de 0,25 a 8 mm, a maioria possui corpo mais transparente
com visibilidade escura do intestino, possuem sexos separados, e a grande maioria
são fêmeas e são maiores que os machos (Zullini, 2021). A cutícula é menos densa
que as dos parasitas, e a sua locomoção depende do tipo de substrato do ambiente,
onde o corpo pode ser empurrado, quando na coluna de água, nadam, e nos
sedimentos rastejam com o auxílio das glândulas cuticulares, espinhos do corpo e
sulcos e da cauda, que pode variar entre filiforme, cilíndrica ou alongada, redonda e
cônica (Traunspurger, 200; Brusca, Moore e Shuster, 2018). O ciclo de vida e o tempo
de geração dos Nematoda pode variar entre espécies e habitats, em água doce ocorre

18

de uma a quatro gerações ao ano, sendo mais longas que para o ambiente marinho,
onde pode ocorrer entre oito e 10 gerações ao ano e são influenciados pelas variações
ambientais, como o pH, temperatura, oxigênio e a profundidade, e o tipo de sedimento.
Esses parâmetros também influenciam a densidade e a riqueza dos Nematoda nos
diferentes habitas, além de aspectos metodológicos como o método de coleta (Corer,
Bou Rouch, Quadrat) e a abertura do tamanho de malha (24 – 144 µm), (Pinto et al.
2021; Traunspurger, 2021).
Alguns táxons de Nematoda, predominantemente de água doce, apresentam
espécies encontradas em ambientes marinhos, isso porque certos Nematoda
possuem uma faixa ampla de tolerância na variação da salinidade. O oposto também
ocorre e alguns gêneros marinhos podem apresentar uma ou várias espécies de água
doce (Hodda, Ocaña e Traunspurger, 2006). Também podem ocorrer Nematoda de
solo em ambientes de água doce. A grande maioria das ocorrências são de espécies
parasitas de plantas aquáticas, no entanto, sua ocorrência pode ser breve ou
temporária, necessitando ser frequente para ser considerado habitante daquele
habitat (Hodda, Ocaña e Traunspurger, 2006). A exemplo disso, os gêneros
Hirschmanniella, Xiphinema e da família Mermithidae apresentam corpo fino e
alongado, permitindo o movimento entre os substratos úmidos e hastes de plantas
úmidas, já os gêneros, Ditylenchus e Tylenchus, são menores, e apesar de grande
parte das espécies serem dominantes em plantas terrestres, possuem espécies
aquáticas (Hodda, Ocaña e Traunspurger, 2006). Ainda segundo os autores, o registro
de Nematoda de diferentes sistemas ocorrentes em água doce é influenciado pelo tipo
de amostragem e pelo período de coleta, o que pode influenciar o conhecimento da
biodiversidade.
Apesar da água doce apresentar menores riqueza e abundância de espécies
de Nematoda quando comparada a ambientes marinhos, pouco se sabe sobre o papel
ecológico das assembleias de Nematoda, em especial em ambientes dulcícolas.
(Traunspurger, Threis e Majdi, 2015). Estudos sugerem maior abundância em
sedimentos com alta concentração de matéria orgânica, sendo que em sedimentos
bem oxigenados de águas limpas de rios íntegros, pode ocorrer uma redução de
abundância (Zullini, 2021). Apesar disso, a taxonomia, a distribuição regional e a local,
e o desempenho ecológico e funcional dos Nematoda nos sedimentos de água doce,
ainda são incompreendidos. Sabe-se que podem ser

diversos em alguns habitats

pequenos de água doce, e sua alta diversidade está associada ao alto nível de

19

especialização do nicho trófico, profundidade e sazonalidade (Traunspurger e Majdi,
2021).
Importantes métricas dos aspectos ecológicos dos Nematoda são indicadores
e conseguem refletir as perturbações ambientais, e monitorar a qualidade ecológica
dos ecossistemas. Uma dessas métricas é o Índice de Maturidade (MI), que consiste
em um índice baseado em características da estratégia de vida dos Nematoda, que
são classificados em uma escala de colonizadores-persistentes (c-p) de 1 a 5, indo de
colonizadores (1-3), aqueles com ciclo de vida curto e altas taxas de reprodução,
considerados bons colonizadores e tolerantes a perturbações, e a persistentes,
aqueles com ciclo de vida mais longo e baixas taxas reprodutivas, sensíveis as
perturbações (4-5) (Bongers, 1990).
O cálculo do MI consiste na média ponderada da frequência de cada gênero
em cada c-p, conforme a fórmula:
MI ∑ =

𝑣𝑖 𝑋 𝑓𝑖
𝑛

Onde, vi= valor c-p do gênero; fi= frequência do gênero i na amostra; n= total
de indivíduos na amostra (Bongers, 1990).
O enriquecimento orgânico e a poluição ambiental com o passar do tempo
podem causar impactos relevantes na sucessão das comunidades, resultando em
alterações na composição de gêneros e na diversidade trófica (Pearson e Rosenberg,
1978). Assim, quando existe poluição e outros distúrbios em um determinado local,
pode haver o desaparecimento das espécies sensíveis, as quais serão substituídas
pelas espécies oportunistas e tolerantes, levando ao aumento das abundâncias e
dominância das mesmas (Bongers, Alkemade e Yeates, 1991). Esse índice foi
empregado inicialmente para monitorar as comunidades de Nematoda terrestres e
com o sucesso, foi expandido para ambientes marinhos e salobros, e posteriormente
foram aplicados em água doce (Neher e Darby, 2006). Estudos com o c-p indicam
diferentes respostas das assembleias de Nematoda aos diferentes estressores
ambientais presentes em um ecossistema. Zullini et al (2011) observaram que em
baixa temperatura houve baixa abundância de gêneros classificados como c-p 2,
enquanto, o aumento da temperatura aumentou a abundância de outros de c-p 3 e 4.
Semprucci et al (2015) identificaram maiores abundâncias de Nematoda de c-p 1 e 2
em um rio com diversos vetores de poluição, como águas residuais urbanas,
industriais e de fazenda de gado. Dražina et al (2014) encontraram dominância de

20

gêneros da classe Adenophorea com valores altos do c-p, confirmando boa qualidade
da água e condição oligotrófica ao longo do gradiente vertical de um lago, com
diminuição do c-p com o aumento da profundidade. A diminuição do c-p com o
aumento da profundidade também foi observada por Abebe et al (2001), a
disponibilidade de alimento e consequentemente de oxigênio ao longo da
profundidade, influência a diversidade vertical dos Nematoda.
Os Nematoda também estão agrupados em guildas tróficas conforme o seu
hábito alimentar, e sabe-se que a ocorrência destas guildas é afetada por diversos
fatores ambientais (Moens et al. 2006). A caracterização da tipologia bucal dos
Nematoda permite saber e classificar o tipo de alimentação e seu papel na teia trófica
dos ecossistemas aquáticos (Traunspurger,1997).
A primeira classificação dos Nematoda em guildas tróficas foi proposta, para
Nematoda marinhos, classificados em 1A: comedores de depósitos seletivos; 1B:
comedores de depósitos não seletivos; 2A: comedores de epistratos ou raspadores e
2B: onívoros/predadores (Wieser, 1953). Posteriormente, Yeates e colaboradores
(1993), acrescentaram mais dois grupos: estágios alimentares de vida livre de
Nematoda parasitas e onívoros. Como a onivoria compreende mais de um nível
trófico, comportando diversos hábitos alimentares, não foi bem utilizado pelos
pesquisadores.
Para os Nematoda de água doce, a classificação trófica foi adaptada por
Traunspurger (1997), a partir das classificações supracitadas, baseada na morfologia
da boca presente nos Nematoda de água doce, que difere dos marinhos,
especialmente em relação a presença de estilete. Este autor propôs quatro guildas ou
grupos tróficos (Fig. 2):
I. Comedor de Depósito: raramente possui dente, se alimenta de bactérias e
eucariotos unicelulares que são engolidos inteiros.
II. Comedor de Epistrato: possui dente pequeno, usado para se alimentar de
bactérias, eucariotos unicelulares, diatomáceas e outros tipos de microalgas.
III. Mastigador: possui cavidade bucal volumosa e esclerotizada com um ou
mais dentes e dentículos. Se alimentam de eucariotos unicelulares, outros Nematoda,
enquitreídeos e tardígrados.
IV. Sugador: possui estilete e é onívoro, se alimentando de algas, plantas,
fungos e animais. Muitas espécies se alimentam exclusivamente de células
epidérmicas de plantas e raízes aquáticas.

21

Fig. 2: Tipos tróficos propostos por Traunspurger (1997). A e B: Comendor de Depósito (A: Daptonema;

B: Plectus); C: Comedor de Epistrato (Punctodora); D: Sugador (Dorylaimus); e E: Mastigador
(Prionchulus). Fonte: Moens et al. 2006.

Estudos como os de Wiederholm (1980), Brodersen e colaboradores (1998), e
Aspin e colaboradores (2020), observaram maior diversidade taxonômica em lagoas
e lagos poluídos, enriquecidos com nutrientes. No entanto, baixa diversidade trófica,
onde poucas respostas funcionais de sua alimentação foram registradas, a maioria se
concentrou em espécies comedoras de bactérias de ambientes terrestres e de água
doce (Moens et al. 2006). A diversidade trófica e taxonômica está relacionada, ou seja,
ambientes com maior diversidade taxonômica possuem maior complexidade trófica,
já que quanto mais gêneros existem, mais nichos tróficos são preenchidos. No
entanto, fatores ecológicos como produtividade e interação entre espécies também
podem influenciar essa relação (Cianciaruso et al. 2009).
Índices como o de maturidade e de diversidade trófica fornecem informações
importantes na ecologia funcional dos Nematoda e na diferenciação de hábitats
sujeitos a diferentes condições ambientais (Neher, 2001). Outro enfoque na utilização
de indicadores biológicos, é a utilização de aspectos morfológicos e morfométricos
dos organismos. É reconhecidamente um enfoque muito útil na avaliação de impactos
humanos e no monitoramento das condições ambientais nos ecossistemas aquáticos
(Losi et al. 2013). A maioria dos estudos de morfometria dos Nematoda foi realizada
em ambientes marinhos e estuarinos (Vanaverbeke et al. 2003; Tita et al. 1999;
Soetaert et al. 2009; Armenteros e Ruiz-Abiernos, 2015) e estão concentrados em
regiões temperadas (Eyualem Abebe et al. 2008) e os padrões conhecidos, não se
aplicam aos sistemas de água doce. Devido a esta lacuna no conhecimento, os

22

poucos trabalhos realizados em água doce, tal como o de Quang et al (2017) em um
rio do Vietnam, se baseiam em padrões propostos para ambientes marinhos. Estes
autores utilizam os morfotipos dominantes descritos por Schratzberger

e

colaboradores (2002), que definiram como robustos, aqueles com razão comprimento
total/diâmetro máximo do corpo <15 e delgados, aqueles com valor >15 para esta
razão. Estes morfotipos foram inicialmente propostos para uma região estuarina, o
que pode não ser adequado para assembleias de água doce. Os corpos d’água
continentais são naturalmente isolados e apresentam uma grande especificidade de
características locais o que dificulta generalizações e inferências (Eyualem-Abebe,
2001).
A diversidade dos Nematoda, é reflexo da dinâmica e do funcionamento dos
ecossistemas, junto aos diferentes níveis de poluição, que formam eixos ambientais
que determinam os habitats das assembleias de Nematoda (Moens et al. 2013). Isso
influencia alterações diretamente na estrutura das assembleias, e auxilia no
diagnóstico preciso do comportamento e integridade biológica nos ambientes
aquáticos, bem como, na identificação de táxons sensíveis e tolerantes a tais
alterações (Danovaro et al. 2008; Badawy et al. 2013).
Existem poucos estudos de ecossistema de água doce utilizando a meiofauna,
e em especial os Nematoda, como indicadora de qualidade ecológica. Alguns estudos
foram realizados em diferentes locais do mundo como Espanha, Alemanha, Áustria,
Itália, África, Estados Unidos, Índia e Taiwan, abordando a diversidade taxonômica e
relações das assembleias com parâmetros ambientais (para revisão ver Hoss e
Traunspurger, 2021). A maioria dos estudos realizados avaliando a resposta dos
Nematoda a poluição, vêm sendo realizados em laboratório através de experimentos
com microcosmos, como por exemplo, na avaliação da reação da ivermectina
farmacêutica nas comunidades de Nematoda (Brinke et al. 2010), como também, o
efeito da toxicidade aguda na exposição de Iodeto de Prata (Fajardo et al. 2016), os
efeitos de metais e hidrocarbonetos policíclicos aromáticos (PAHs) (Haegerbaeumer
et al. 2017), efeitos dos compostos de frações hidrossolúveis de óleo de petróleo
bruto (Monteiro et al. 2019), com exceção do trabalho de Hoss et al. (2010), que
classificou as espécies de Nematoda conforme a sensibilidade e tolerância a
estressores antrópicos, para avaliar o estado ecológico de sedimentos não
consolidados, com dados coletados continuamente por 9 anos, na Alemanha.

23

No geral, a maior parte dos estudos que utilizam a fauna bentônica como
indicador de qualidade das nascentes, utilizou os macroinvertebrados (Silveira, 2004;
Monteiro, Oliveira, Godoy, 2008; Copatti, Schirmer, e Machado, 2010; Zardo et al.
2013; Flor e Souto, 2016; Pego, Santos e Santos, 2018; Santos e Melo, 2017). Para
o Brasil, essa lacuna no conhecimento dos Nematoda de água doce é verdadeira,
onde trabalhos da composição dessas assembleias são extremamente escassos, até
o momento presente. Pinto et al. (2021), listaram os gêneros de Nematoda, a partir de
estudos realizados em 6 estados do Brasil (Grande do Norte, Paraíba, Pernambuco,
Alagoas, Rio de Janeiro e Santa Catarina) a partir de estudos inéditos e dados da
literatura, e registraram 11 ordens, 53 famílias e 132 gêneros, com as maiores
diversidade de Nematoda encontradas em Santa Catarina e Alagoas.
Esta escassez de trabalhos é especialmente notada para nascentes,
especialmente para o Brasil, onde um único trabalho foi desenvolvido até o presente
momento em nascentes do sertão da Paraíba, com ênfase em aspectos taxonômicos
da assembleia de Nematoda (Barros et al. 2021). A utilização das assembleias de
Nematoda como indicadoras de qualidade em nascentes brasileiras ainda é
desconhecida para a ciência. O seu estudo em áreas rurais, permite avaliar o impacto
de atividades da agropecuária e o estado ecológico e de conservação das nascentes
através de mudanças nas assembleias de Nematoda, bem como, a diversidade,
ecologia e taxonomia dos Nematoda desses ambientes, e fornecem informações que
auxiliem a estabelecer políticas públicas para a recuperação, preservação e planos de
gestão das nascentes. Vale ressaltar, que este estudo está vinculado à Secretaria de
Estado do Meio Ambiente e dos Recursos Hídricos – SEMARH/AL, atendendo às
demandas do Plano de Desenvolvimento do Estado de Alagoas (PDE).

24

3

REFERÊNCIAS
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32

4

IMPACTOS DE ATIVIDADES AGROPECUÁRIAS EM NASCENTES: RESPOSTA
TAXONÔMICA E FUNCIONAL DAS ASSEMBLEIAS DE NEMATODA
RESUMO
Os ecossistemas dulcícolas desempenham importantes serviços ecossistêmicos
hidrológicos para o homem e a natureza. Diferentes usos de solo por diferentes
atividades antrópicas intensificam impactos nesses ambientes, como nascentes
localizadas em áreas rurais sob exploração humana. Os Nematoda de vida livre são
excelentes bioindicadores de distúrbios ambientais, porém sua ecologia é pouco
conhecida em ambientes de água doce. No presente trabalho investigou-se a
estrutura das assembleias de Nematoda, testando a hipótese de que atividades
agropecuárias alteram a estrutura das assembleias de Nematoda de nascentes de
rios, diminuindo a diversidade taxonômica e trófica, levando a dominância de
Nematoda tolerantes às perturbações. Foram investigadas as assembleias de
Nematoda em 16 nascentes localizadas em áreas com e sem a presença de pastagem
e cana-de-açúcar. As assembleias de Nematoda estiveram compostas por 39
gêneros, Ironus e Monhystera sendo os mais abundantes nas nascentes. Nascentes
sem influência de atividades agropecuárias apresentaram maior riqueza de gêneros e
dominância de Nematoda de estratégia de vida persistentes, sendo influenciadas de
modo significativo pela maior vazão e menores teores de matéria orgânica nos
sedimentos. As características da estrutura das assembleias de Nematoda das
nascentes sujeitas a atividades de agropecuária estudadas indicam baixa qualidade
ambiental.
Palavras-chave: grupos tróficos; índice de maturidade; indicadores ecológicos;
perturbações humanas, cana-de-açúcar, pastagem.

5

INTRODUÇÃO
Os sistemas de água doce e sua biodiversidade vêm sendo sistematicamente
alterados e degradados por inúmeras atividades humanas (Hansen et al. 2022), tais
como o lançamento de efluentes industriais e domésticos, entrada de poluentes,
sobrepesca, introdução de espécies nativas, agropecuária e diversas alterações na
geomorfologia das bacias de drenagem (Pinto et al. 2021, Venzel et al. 2016).
As nascentes são áreas protegidas pela Lei 12.651/2012 do Código Florestal,
classificadas como Áreas de Preservação Permanentes – APP. Trata-se de uma área
preservada e protegida pela mata ciliar conforme o curso de água, com o objetivo de
conservar a paisagem, os recursos hídricos, a geomorfologia e a diversidade biológica
(Brasil, 2012). As nascentes são ecossistemas essenciais para formação de corpos
hídricos, uma vez que sua integridade fornece água de boa qualidade, preservando a
biodiversidade local (Calheiros et al. 2006). Estes ambientes estão altamente

33

vulneráveis às consequências do mau uso do solo e da água, sendo impactados
principalmente pela agropecuária (Venzel et al. 2016). São ecossistemas comumente
inseridos em áreas agrícolas, sujeitos a inúmeros impactos antrópicos. Na agricultura,
o uso de pesticidas, fertilizantes e corretivos de solo, degradam as águas superficiais
e subterrâneas, além de devastar a vegetação nativa (Dias et al. 1999). Em áreas de
pastagem, ocorre a retirada da mata ciliar, que favorece o assoreamento e
soterramento de nascentes pelos animais, além da contaminação bacteriológica da
água e do sedimento por coliformes totais e compostos nitrogenados (Souza et al.
2016).
Dentre a comunidade bentônica presente nos sistemas aquáticos, os
Nematoda, se destacam, por sua alta dominância e ampla distribuição. São
onipresentes em todos os tipos de sedimentos limnéticos, mesmo em condições
extremas, com altas temperaturas, águas ácidas e anóxicas condições que eliminam
outros organismos da fauna bentônica (Traunspurger e Majdi, 2021). Os Nematoda
exercem importantes funções nos ecossistemas de água doce, como nos processos
de biomineralização dos sedimentos, ciclagem de matéria orgânica e um papel
essencial na teia trófica, pois se alimentam de protistas, diatomáceas, pequenos
invertebrados, detritos e bactérias, como também, servem de alimento para níveis
tróficos superiores (Majdi e Traunspurger, 2015; Schratzberger e Ingels, 2018).
Os Nematoda costumam ser abundantes e persistentes em ambientes poluídos
(Coull, 1990), sendo úteis, na avaliação da qualidade ambiental. Estudos mostram sua
eficiência, na detecção das pressões antrópicas e naturais nos ecossistemas
aquáticos (Alves et al. 2013; Zeppilli et al. 2015). O curto ciclo de vida, a mobilidade
limitada e o confinamento ao sedimento possibilitam a coleta de amostras pequenas
e representativas, com elevada diversidade de espécies, que apresentam diferentes
níveis de tolerância e sensibilidade a estressores ambientais, que permitem a esse
táxon, refletir diferentes tipos de impacto nesses ambientes (Giere, 2009).
A composição taxonômica e os padrões de distribuição e processos ecológicos
dos Nematoda ainda são pouco conhecidos em muitos habitats de água doce
(Traunspurger e Majdi, 2021). Para diagnosticar alterações nos ecossistemas é
importante conhecer as comunidades biológicas em termos de sua taxonomia,
densidades populacionais, estratégias de vida e identificar gêneros chaves, possíveis
indicadores dos distúrbios no ambiente (Piepenburg, 2005).

34

Nesta pesquisa foi estudada a estrutura das assembleias de Nematoda em
nascentes investigando o impacto do cultivo da cana-de-açúcar e da presença de
áreas de pastagens de gado, utilizando alterações nas assembleias de Nematoda
como indicadora, testando a hipótese de que atividades agropecuárias alteram a
estrutura das assembleias de Nematoda de nascentes de rios, diminuindo a
diversidade taxonômica e trófica e levando a dominância de Nematoda tolerantes a
perturbações.

6

MATERIAIS E MÉTODOS
6.1

Área de Estudo
A bacia hidrográfica do rio Piauí possui uma área de drenagem com

aproximadamente 1.080 km2, abrange os municípios de Arapiraca, Limoeiro de
Anadia, Junqueiro, São Sebastião, Teotônio Vilela, Coruripe, Feliz Deserto, Penedo e
Piaçabuçu no estado de Alagoas. O rio Piauí nasce em Arapiraca, e deságua na
margem esquerda do rio São Francisco, que é o maior rio completamente brasileiro e
um dos mais importantes do país. A ocupação da bacia do rio Piauí corresponde ao
plantio de cana-de-açúcar (28,46%), solo exposto (26,34%), pastagem em área úmida
(18,85%), plantio de coco (4,10%), e áreas de remanescente de mata atlântica
(3,80%). Este rio apresenta 354 nascentes catalogadas (Silva et al. 2018).
6.2

Delineamento Amostral, Coleta e Processamento das Amostras
Um único período de coleta de dados foi realizado entre fevereiro e março de

2022, em córregos tributários da Bacia do Rio Piauí, nas cidades de Penedo, Teotônio
Vilela e São Sebastião, no estado de Alagoas. Foram selecionadas nascentes em
locais com e sem influência de atividades de cultivo de cana-de-açúcar e pastagem,
da seguinte forma: (SS) sem influência de nenhuma destas duas atividades; (PS) com
influência apenas de pastagens e afastadas de áreas de cultivo de cana-de açúcar;
(SC) em áreas sem influência de atividade de pastagem e com influência de cultivo
de cana-de-açúcar; e (PC) em áreas com influência de pastagens e de cultivo de canade-açúcar ao mesmo tempo. Cada situação foi coletada em quadriplicata, totalizando
16 nascentes estudadas (Fig. 3).

35

Fig. 3: Área de estudo evidenciando as nascentes estudadas na Bacia Hidrográfica Rio Piauí, Alagoas,

Brasil. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS=
Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= com pastagem e com cana-de-açúcar). Fonte: Autor.

6.3

Parâmetros da água
Em cada nascente, foram coletadas amostras de água em triplicata para cálculo

da abundância de coliformes totais e Escherichia coli e para o cálculo de
concentrações de nutrientes inorgânicos (Nitrogênio Amoniacal, Nitrato, Nitrtito e
Fósforo). Para coliformes totais e Escherichia coli, as amostras foram armazenadas
em sacos estéreis e resfriadas em campo, para processamento em laboratório em até
24 horas, através da técnica de tubos múltiplos utilizando o substrato Aquateste Coli
(LB 172038 Rev. 09 – 05/2018). Foram considerados negativos para coliformes totais
e Escherichia coli, os tubos que permaneceram inalterados após a incubação. E após
esse período os tubos que apresentaram coloração amarela, foram considerados
positivos para coliformes totais. Além disso, os que exibiram fluorescência durante
exposição à luz UV (Λ = 365 nm), foram considerados positivos para Escherichia coli.
Posteriormente, foi feita a contagem dos tubos para a quantificação de coliformes

36

totais e E. coli pela contagem do Número Mais Provável (NMP), conforme o método
do substrato Aquatest.
Para mensuração da concentração dos nutrientes inorgânicos: Amônia, Nitrito,
Nitrato e Fosfato, as amostras foram resfriadas em campo e congeladas a - 20 ºC até
o processamento, quando descongeladas, foram filtradas com peneira de 45 µm para
remoção do material suspenso. Para mensurar os nutrientes, foram utilizados 10 mL
das amostras homogeneizados individualmente com os seus respectivos reagentes,
e lidas em fotômetro HANNA com curvas pré-programadas para cálculo das
concentrações de Amônia, Nitrito, Nitrato e Fosfato (Greenberg, Clesceri e Eaton,
1992). Foram aferidos ainda parâmetros físico-químicos da coluna de água, como pH,
potencial de oxi-redução, temperatura, oxigênio dissolvido e salinidade, utilizando uma
sonda multiparâmetros.
Amostras de sedimentos para análise granulométrica, cálculo do teor de matéria
orgânica e concentrações de mercúrio foram coletados em triplicata com corer de 10
cm de diâmetro interno inserido em 5 cm dos sedimentos. As amostras foram
resfriadas em campo. Para análise granulométrica, foi utilizado o método de
peneiramento à seco dos grãos grosseiros (Suguio, 1973), no qual os sedimentos
foram secos em estufa a 80 °C por 48h e peneirados em agitador granulométrico de
acordo com a classificação de Wenthworth (1922). A classificação, tamanho médio,
grau de selecionamento, assimetria e curtose dos grãos de sedimento foram
calculadas de acordo com Folk e Ward (1957) no ambiente R através do pacote G2Sd
(Fournier et al. 2014).
Para o cálculo do teor de matéria orgânica contida nos sedimentos, foi seguida
a metodologia de ignição em mufla proposta por Wetzel e Likens (1990). Os
sedimentos foram secos em estufa a 80 °C por 48h para retirada da umidade, pesados
e levados à mufla por 550 °C durante 5h. Os teores foram determinados pela
subtração entre o peso inicial e final da amostra, correspondente à matéria orgânica
volatilizada, e calculados em termos de percentual do total da amostra. A análise para
o cálculo da concentração de Mercúrio seguiu o método da USEPA (1998).
Também foram coletadas amostras em triplicata do primeiro centímetro dos
sedimentos para determinação da concentração de clorofila utilizando-se um corer de
1 cm de diâmetro. As amostras foram mantidas isoladas da luz, resfriadas em campo
e posteriormente congeladas a - 20 ºC. As amostras foram descongeladas e os
pigmentos foram extraídos em 10 ml de acetona por até 24h isolados da luz. A

37

determinação foi realizada em espectrofotômetro digital utilizando os comprimentos
de onda de 665 e 750 nm, antes e depois da acidificação com HCl 0,1N para retirada
da interferência por turbidez (Colijin e Dijkema 1981, CETESB, 2014, Lorenzen 1967).
6.4

Nematoda
Para o estudo dos Nematoda foi utilizado um corer de 3,5 cm de diâmetro interno,

inserido 5 cm nos sedimentos. As amostras foram coletadas em triplicata e fixadas
com formalina a 4%. Posteriormente, foram lavadas em água corrente utilizando um
jogo de 2 peneiras, sendo a superior de malha de 500 μm para separar a serapilheira
do sedimento, e a inferior de 24 μm. Devido a grande quantidade de sedimento retido
na peneira inferior, foi utilizado ainda o método de flotação com Sacarose (Jenkins,
1964) para maximizar a extração dos Nematoda. O processo de flotação foi repetido
por até cinco vezes em amostras com muita quantidade de sedimentos.

O

sobrenadante foi vertido em peneira de 24 μm e o material retido foi levado a placa de
Dolffus sob estereomicroscópio para contagem e retirada de todos os Nematoda.
Os espécimes foram diafanizados (De Grisse, 1969) e montados em lâminas
permanentes em glicerina. E com o uso de microscópio óptico Olympus Cx31, os
espécimes foram identificados a nível de gênero (Zullini, 2021). Posteriormente os
Nematoda foram classificados quanto às guildas tróficas conforme as características
morfológicas da cavidade bucal (Wieser, 1953; Jensen, 1987; Yeates et al. 1994,
modificado por Traunspurger, 1997) (Tab. 1).
O índice de diversidade trófica (ITD) proposto por Heip et al. (1985) foi calculado
através da fórmula ITD =Σθ2, onde θ = é a proporção da contribuição de cada guilda
trófica nas amostras. Os valores do ITD variam de 0.25 (maior diversidade trófica) a 1
(menor diversidade trófica). Os resultados foram expressos como 1-ITD para melhor
compreensão, onde maiores valores indicam maior diversidade trófica.
Foi calculado o Índice de Maturidade (MI), a partir da classificação dos
Nematoda em relação a estratégia de vida em c-p 1: colonizadores extremos, c-p 2:
colonizadores, c-p 3: intermediário, c-p 4: persistentes, e c-p 5: persistentes extremos.
O MI é calculado através do somatório do valor de c-p de cada gênero multiplicado
pela frequência de ocorrência deste gênero nas amostras. A dominância de gêneros
persistentes e consequentemente maiores valores de MI, indica baixa perturbação
ambiental (Bongers, 1990, Bongers e Ferris 1999).

38

O MI foi desenvolvido por Bongers (1990) e pode ser definido como uma
medida de perturbação, onde valores menores são indicativos de um ambiente
perturbado ou impactado e valores maiores indicam um ambiente menos perturbado
ou não impactado. A fim de calcular o MI, os Nematoda foram classificados em uma
escala de estratégia de vida denominada c-p (colonizadores -persistentes): c-p 1colonizadores extremos, c-p 2 – colonizadores, c-p 3 – intermediários, c-p 4 –
persistentes e c-p 5 – persistentes extremos (Bongers, 1990). Colonizadores são
aqueles que apresentam ciclo de vida curto e altas taxas de reprodução, considerados
bons colonizadores e tolerantes as perturbações, enquanto os persistentes são
aqueles de ciclo de vida mais longo e baixas taxas reprodutivas, colonizadores
secundários e sensíveis as perturbações (Bongers, 1990).

MORFOLOGIA

DIETA PRINCIPAL
(Traunspurger 1997, modificado depois
de Yeates SPECIES et al. 1994)

Dente pequeno ausente e
na cavidade vestibular

Bactéria e eucariontes unicelulares

Dentes pequenos na
cavidade bucal

Bactérias, unicelulares, eucariontes,
diatomáceas e outras algas

Mastigadores

Cavidade bucal volumosa
e esclerótica com um ou
mais dentes e dentículos

Sugadores

Presença de estilete

Eucariotas unicelulares e predação sobre
protozoários, nematódeos, rotíferos,
feitiçarias, dentículos tardigrades
Onívoros (algas, plantas, fungos e
animais), células epidérmicas e pelos
radiculares

TIPO DE
ALIMENTAÇÃO
Comedor de
Depósito
Comedor de
epistrito

Tab. 1: Classificação dos grupos tróficos de Nematoda (Traunspurger, 1997).

6.5

Análise Estatística
Para comparar a estrutura das assembleias de Nematoda entre as nascentes

e testar a hipótese levantada, foram utilizadas análises uni e multivariadas.
Foram calculados os índices de diversidade de Shannon (H) e equitatividade
de Pielou (J) utilizando os gêneros em cada tipo de nascente através da função
Diverse do pacote estatístico PRIMER v6+PERMANOVA.
Para verificar diferenças significativas nestes índices entre as nascentes, uma
vez que os dados não atenderam as premissas de homogeneidade das variâncias e
normalidade dos dados testadas através dos testes de Levene e Shapiro-Wilks,

39

respectivamente, análises de Modelos Lineares Generalizados (GLM) foram aplicadas
utilizando um modelo de distribuição de quasipoisson e nascentes como fator
preditivo. No caso de diferenças significativas entre os modelos, um teste de Tukey
para comparação de médias foi aplicado para detectar entre quais nascentes foram
as diferenças. Este mesmo procedimento foi aplicado aos valores da densidade média
total dos Nematoda, do IM e do ITD. Estas análises foram realizadas através das
funções básicas do ambiente R (R Core Team, 2022) e do pacote multcomp (Hothorn
et al. 2008), utilizando as funções glm e glth.
Para verificar dissimilaridades e diferenças significativas nas assembleias de
Nematoda

entre

nascentes,

análises

multivariadas

de

escalonamento

multidimensional não métrico (nMDS) e análise de variância multivariada por
permutação (PERMANOVA) foram aplicadas a abundância dos gêneros de Nematoda
tendo tipos de nascente como fator preditivo. Estas análises foram aplicadas a matriz
de similaridade de Bray-Curtis dos dados de abundância dos gêneros, sem
transformação.
Para verificar a influência dos parâmetros da água e do sedimento como
preditores da estrutura das assembleias de Nematoda foi realizada uma análise de
Modelo Linear Baseada em Distâncias (DistLM), utilizando-se uma matriz de
distâncias construída a partir do índice de similaridade de Bray-Curtis dos dados de
abundância dos gêneros de Nematoda sem transformação. Para escolher o melhor
modelo ajustado foi utilizado o critério de seleção de AICc e o procedimento de
seleção stepwise e um nível de significância de 5% para verificar a significância das
relações com os parâmetros ambientais medidos. O modelo indicado pela análise de
DistLM foi plotado através de uma análise de Redundância baseada em distâncias
(dbRDA). Todas estas análises foram aplicadas através do pacote estatístico PRIMER
v6+PERMANOVA.

7

RESULTADOS
7.1

Parâmetros Ambientais
A água das nascentes apresentou valores de abundância de Coliformes Totais

que variaram entre 8,46 (±0,0) e 8,50 (±0,14) NMP/100 mL. Os valores para

40

abundância de Escherichia coli, foram menores em PS (5,60±3,64 NMP/100 mL), e
maiores em SS (8,01±1,70 NMP/100 mL) (Tab. 2).
As concentrações de Nitrogênio Amoniacal variaram de 1,08(±0,44) a
1,43(±1,44 mg/L) nas nascentes estudadas. Os maiores valores médios para as
concentrações de Nitrato e Nitrito foram todos registrados em SS (5,13±5,95 e
1,24±1,95 mg/L, respectivamente).

Em SS foram registrados ainda os menores

valores médios para a concentração de Fósforo (1,51±1,70 mg/L). Os maiores valores
para a concentração deste nutriente foram encontrados em PC (5,92±15,23mg/L)
(Tab. 2).
As concentrações de oxigênio dissolvido variaram de 6,02±1.42 a 7, 38 mg/L,
e os valores de pH de 5,81 a 6,20. Todas as nascentes possuíram salinidades
menores que 1, e as temperaturas variaram de 26 e 27 em PS e SS, a 30ºC em PC.
SS apresentou os maiores valores de vazão (0.51±0.62L/s) (Tab.2).
As nascentes SS, SC e PS apresentaram classificação de areias médias, pobremente
selecionadas, simétricas e mesocúrticas, sem nenhuma tendência dos grãos, e o
oposto para PC, onde os sedimentos apresentaram classificação de areia fina,
pobremente selecionada com assimetria para o lado dos finos (Tab. 3).
As concentrações de mercúrio no sedimento variaram entre 0,01 e 0,02 mg/Kg.
O teor de matéria orgânica contido nos sedimentos variou de 0,92 a 4,29 g, sendo
os menores valores registrado em PC, SS e PS (0,92±0,32, 1.02±0,98 e 1,73±1,04 g,
respectivamente). As nascentes SC apresentaram o maior valor registrado em SC
(4,29±4,67 g). As concentrações de clorofila-a variaram de 53,16 e 374,46 g/cm², com
o maior valor registrado em SS (321,87±374,46 g/cm²) (Tab. 3).

41

Nascente

Coli totais
NMP/100mL

E. Coli
NMP/100mL

NH3-N mg/L

NO3¯
mg/L

NO2- mg/L

P mg/L

OD mg/L

pH

Salinidade%

T °C

Vazão (L/s)

SS

8,50±0.00

8,01±1.70

1,10±0,64

5,13±5,95

1,24±1,95

1,51±1,70

6,02±1,42

6,20±0,41

0,12±0,08

28,15±1,80

0,51±0,62

SC

8,50±0,00

6,23±3,31

1,24±0,81

2,90±3,49

0,11±0,29

2,14±3,71

7,31±2,38

6,12±0,64

0,04±0,01

30,68±4,11

0,06±0,10

PS

8,46±0,14

5,60±3,64

1,08±0,44

3,68±6,38

0,02±0,05

2,55±2,46

6,48±1,92

5,81±0,41

0,13±0,05

27,50±0,63

0,07±0,10

PC

8,50±0,00

6,11±3,56

1,43±1,44

4,86±3,10

0,01±0,02

5,92±15,23

7,16±2,10

5,92±0,92

0,03±0,01

30.85±2,10

0,01±0,02

Tab. 2: Valores médios (±desvio padrão) das variáveis ambientais da água das nascentes do Rio Piauí, AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem

cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

Nascente

Hg (mg/kg)

Clorofila (g/cm²)

Matéria Orgânica (%)

Tamanho Médio
do grão (mm)

Grau de
Selecionamento

Assimetria

Curtose

SS

0,02±0,01

321,87±374,46

1,02±0,98

0,26±0,19

2,55±0,56

-0,04±0,25

1,01±0,20

SC

0,02±0,02

53,16±172,56

4,29±4,67

0,31±0,33

2,59±0,62

0,03±0,23

0,93±0,24

PS

0,02±0,01

128,45±297,74

1,73±1,04

0,54±0,63

2,86±0,26

0,08±0,11

0,92±0,17

PC

0,01±0,02

189,06±337,44

0,92±0,32

0,23±0,06

2,59±0,41

-0,03±0,05

1,01±0,22

Tab. 3: Valores médios (±desvio padrão) dos parâmetros ambientais do sedimento e parâmetros granulométricos dos sedimentos (Valores recomendados por lei para

ambientes aquáticos de água doce de conservação), (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem,
sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

42

7.2

Estrutura das assembleias de Nematoda

7.2.1 Estrutura taxonômica
As assembleias de Nematoda estiveram compostas por 41 gêneros,
pertencentes a oito ordens e 25 famílias (Apêndices – Item I). O maior número de
gêneros registrado foi de 26 em SS, seguido por PS com 24, PC com 15 e SC com 14
gêneros (Fig. 4A). Destes, sete ocorreram exclusivamente em SS (Aphanolaimus,
Aquatides, Belondira, Chrysonema, Paramphidelus, Plectus, Psilenchus), três em SC
(Aphanonchus, Eudorylaimus, Oncholaimus), seis em PS (Enchodelus, Iotonchus,
Panagrolaimus, Paraphanolaimus, Propanagrolaimus, Idiodorylaimus) e dois em PC
(Cobbonchus, Protorhabditis), e os gêneros Crocodorylaimus, Hemicycliophora,
Ironus e Microlaimus, estiveram amplamente distribuídos entre as nascentes.
A nascente SS apresentou densidade média significativamente maior que o
encontrado em todas as outras nascentes (p=0,001), 29,39 ind.10cm-2 (± 40,48). Os
valores de densidade média das nascentes PS, PC e SC foram 8,23 (± 12,68), 8,75
(±9,70) e 9,88 (±9,69) ind.10cm-2, respectivamente (Fig. 4B).
80.00

A

12

Densidade (ind. 10cm-2)

Número de Gêneros

14
10
8
6
4
2

0
SS

SC

PS

PC

70.00

B

a

60.00

50.00
40.00
30.00

b

20.00

b

b

PS

PC

10.00
0.00

Nascentes

SS

SC

Nascentes
Fig. 4: Número médio de gêneros (A), e densidade total média (ind.10cm-2) (B) das assembleias de

Nematoda nas nascentes do Rio Piauí (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem canade-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-deaçúcar). (linhas indicam desvio padrão, letras diferentes indicam diferenças significativas).

O gênero Ironus foi dominante nas nascentes sem influência de pastagem, com
valores de abundância relativa de cerca de 29% em SS e SC (Fig. 5).

Em SS,

Monhystera foi o segundo gênero mais abundante (14,10%) e em SC Mononchulus e
Crocodorylaimus foram também representativos com valores de abundância relativa
de 18,83% e 12,50% respectivamente (Fig. 5).

43

Em PC a assembleia foi dominada por Mesodorylaimus, Laimydorus e
Monhystera (16,91%, 14,05%, 10,19%) e em PS Monhystera apresentou os maiores
valores de abundância relativa, 26,10%, seguido de Hemicycliophora, com 12,50%
(Fig. 5).

100%
80%

%

60%
40%
20%
0%
SS

SC

PS

PC

Crocodorylaimus

Hemicycliophora

Ironus

Laimydorus

Mesodorylaimus

Monhystera

Mononchulus

Outros

Fig. 5: Abundância relativa (%) dos gêneros de Nematoda nas Nascentes do Rio Piauí, AL (SS= Sem

cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem
cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

Os índices de diversidade de Shannon e de equitatividade de Pielou calculados,
apresentaram maiores valores médios em PS, porém não foram encontradas

Valor dos ìndices

diferenças significativas para estes índices entre as nascentes (Fig. 6).

1.80
1.60
1.40
1.20
1.00
0.80
0.60
0.40
0.20
0.00
SS

SC
PS
Nascentes
J'

H'

PC

44

Fig. 6: Valores médios e desvios padrões da Equitabilidade de Pielou (J’) e Diversidade de Shannon
(H’) das assembleias de Nematoda das nascentes do Rio Piauí, AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem
pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
Pastagem e cana-de-açúcar).

A estrutura taxonômica das assembleias, apresentou dissimilaridades e
diferenças significativas entre as nascentes (Pseudo-F = 2.35, p = 0.001), com
exceção de PS e PC (Tab. 4, Fig. 7).

Fig. 7: Resultado da análise de escalonamento multidimensional não métrico (nMDS) aplicada aos

dados de abundância dos gêneros de Nematoda nas nascentes do Rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-deaçúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem canade-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

Nascentes

F-Model

p

SS-SC

2,14

0,03*

SS-PS

2,56

0,02*

SS-PC

2,97

0,01

SC-PS

2,47

<0,01*

SC-PC

2,80

<0.01*

PS-PC

1,37

0,185

45

Tab. 4: Teste de comparação de médias da PERMANOVA (pairwise) aplicada aos dados de abundância

dos gêneros de Nematoda nas nascentes do Rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem,
SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem
e cana-de-açúcar). (*=resultados significativos, p<0,05).

7.2.2 Estrutura funcional
Todas as quatro guildas tróficas, estiveram presentes entre as assembleias de
Nematoda das nascentes (Apêndice II). Os sugadores e mastigadores, dominaram
em todas as nascentes, exceto em PC, onde os comedores de depósitos foram os
mais abundantes atingindo 28,47% dos indivíduos, seguidos pelos mastigadores com
24,8% (Fig. 8). Nas nascentes sem pastagem, SS e SC, os sugadores dominaram,
representando mais de 50% dos indivíduos. Já em PS, os mastigadores atingiram
valores de abundância relativa de cerca de 60%.

100%

80%

%

60%

40%

20%

0%
SS

Comedor de Depósito

SC

Comedor de Epistrato

PS

PC

Mastigador

Sugador

Fig. 8: Abundância relativa (%) dos Grupos tróficos de Nematoda (Traunspurger, 1997) nas nascentes

do rio Piauí, AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem,
PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

A densidade média dos sugadores variou de 1,44 ind.10cm-2 (±2,96) em PC, a
14,85 ind,10cm-2 (±18,91) em SS. Os menores valores de densidade média dos
mastigadores foi registrado em PC - 1,36 ind.10cm-2 (±2,23) e os maiores em SS 11,32 ind.10cm-2 (±20,11). Os comedores de depósitos foram registrados em maiores
densidades em PC (5,51±8,449 ind.10cm-2). Os comedores de epistrato, apesar de

46

terem sido registrados em todas as nascentes foram registrados em menores
densidades com valores médios máximos de 0,75 ind.10cm-2 (±2,28) (Fig. 9).
30.00

in. 10cm-2

25.00
20.00
15.00
10.00
5.00
0.00
SS

SC

Comedor de Depósito

PS

Comedor de Epistrato

Mastigador

PC
Sugador

Fig. 9: Densidade média e desvio padrão dos Grupos tróficos (Traunspurger, 1997) das nascentes do

rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem,
PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

Os valores do IDT indicam maior diversidade trófica em SS com valor médio de
1-ITD de 0,35 (±0,25) e menor em SC (Fig. 10).

0.7
0.6

1-IDT

0.5
0.4
0.3
0.2
0.1
0
SS

SC

PS

PC

Nascentes

Fig. 10: Índice de diversidade trófica (1-ITD) das assembleias de Nematoda nas nascentes do rio Piauí,

AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com
pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar) (linhas indicam desvio padrão).

47

Através do resultado da análise de nMDS aplicada a abundância dos grupos
tróficos foi possível verificar dissimilaridades entre as nascentes (Fig. 11). Através da
PERMANOVA foi possível verificar diferenças significativas entre todas as nascentes
(F-Model= 2,78; p= 0,002), exceto PS e PC (Tab. 5).

Fig. 11: Resultado da análise de escalonamento multidimensional não métrico (nMDS), aplicada aos

dados de abundância dos grupos tróficos de Nematoda (Traunspurger, 1997) nas nascentes do Rio
Piauí, AL (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS=
Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

Nascentes

F-Model

p

SS-SC

2,78

0,03*

SS-PS

3,76

<0.01*

SS-PC

2,91

0,02*

SC-PS

3,08

0,03*

SC-PC

2,83

0,04*

PS-PC

1,34

0,24

Tab. 5: Teste de comparação de medias da PERMANOVA (pairwise) aplicada aos dados de abundância

dos grupos tróficos de Nematoda (Traunspurger, 1997) nas nascentes do Rio Piauí, AL. (SS= Sem
cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem
cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar). *=resultados significativos, p<0.05.

48

Os valores do índice de maturidade (MI) calculados, variaram entre 0,19 em PC
e 3,93 em SS. O maior valor médio foi registrado para SS, 0,60 (±1,11) e para as
outras nascentes estes valores não ultrapassaram 0,29, sendo menores em PC, 0,19

MI

(±0,35). Estas diferenças não foram estatisticamente significativas (Fig. 12).
1.80
1.60
1.40
1.20
1.00
0.80
0.60
0.40
0.20
0.00
SS

SC

PS

PC

Nascentes

Fig. 12: Indice de Maturidade calculados para as nascentes do Rio Piauí (SS= Sem cana-de-açúcar e

sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar
e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

7.3

Relações com os Parâmetros Ambientais
O melhor modelo ajustado proposto pela análise de distLM aplicada aos dados de

abundância dos gêneros, representado na análise de dbRDA, resultou em um
percentual de explicação da variação das assembleias pelas variáveis ambientais
medidas de 12,5% (10,9% para o eixo 1 e 1,6% para o eixo 2) e um padrão de
separação pelo eixo 1, das amostras de SS e SC das de PS e PC (Fig. 13). Foram
encontrados resultados significativos nos testes sequenciais para o teor de matéria
orgânica contido nos sedimentos (Pseudo-F=2.46; p=0.003) e para a vazão (PseudoF=2.41; p=0.007). Nos testes marginais foram ainda significativos os parâmetros
salinidade (Pseudo-F=1.83; p=0.03) e temperatura (Pseudo-F=2.2; p=0.005),
indicando que as assembleias em SS e SC foram influenciadas por maiores valores
de vazão e matéria orgânica e menores valores de temperatura e salinidade.

49

Resemblance: S17 Bray Curtis similarity

dbRDA2 (12.6% of fitted, 1.6% of total variation)

40

nascentes
SS
SC
PS
PC

MO

20

0

-20
Vazao

-40
-40

-20
0
20
40
dbRDA1 (87.4% of fitted, 10.9% of total variation)

60

Fig. 13: Análise de redundância baseada em distâncias (dbRDA) da abundância dos gêneros de

Nematoda a partir do modelo ajustado proposto pela análise de modelos lineares baseados em
distância (DistLM) para as nascentes do Rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem,
SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem
e cana-de-açúcar) (MO=teor de matéria orgânica nos sedimentos).

A análise de distLM aplicada aos grupos tróficos e representada pela análise
de dbRDA, resultou em um modelo ajustado que explica 12,5% da variabilidade da
estrutura trófica das assembleias, sendo 10,9% para o eixo 1 e 1,69% para o eixo 2
(Fig. 14) e um padrão de agrupamento das amostras de SS e SC e PS relacionado a
maiores valores de abundância de Escherichia coli e do teor de matéria orgânica que
apresentaram valores significativos nos testes sequenciais (Pseudo-F=3,58; p=0,006
e Pseudo-F=2,86; p=0,018, respectivamente).

50

Resemblance: S17 Bray Curtis similarity

dbRDA2 (23% of fitted, 5.8% of total variation)

20

nascente
SS
SC
PS
PC

0
Vazao

EC
MO

-20

S

-40
-40

-20

0
20
40
dbRDA1 (59.5% of fitted, 14.9% of total variation)

60

Fig. 14: Análise de redundância baseada em distâncias (dbRDA) da abundância dos grupos tróficos de

Nematoda (Traunspurger, 1997) a partir do modelo ajustado proposto pela análise de modelos lineares
baseados em distância (DistLM) para as nascentes do Rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem
pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC=
Pastagem e cana-de-açúcar) (MO=teor de matéria orgânica nos sedimentos).

8

DISCUSSÃO
O presente estudo avaliou a estrutura das assembleias de Nematoda em
nascentes de um rio localizadas em áreas rurais do nordeste do Brasil, em Alagoas,
comparando nascentes em áreas com e sem influência de atividades de cultivo de
cana-de-açúcar e pastagem de gado. Esperava-se que estas atividades impactassem
a qualidade das nascentes uma vez que podem aumentar a disponibilidade de
nutrientes inorgânicos, matéria orgânica, coliformes totais e metais como o mercúrio,
provenientes de fertilizantes inorgânicos e agrotóxicos utilizados amplamente nos
cultivos. Os resultados indicam que estas atividades alteram a qualidade das
nascentes, uma vez que as assembleias de Nematoda nas nascentes afastadas de
áreas de cultivos de cana-de-açúcar e pastagens, apresentaram o maior número de
gêneros, incluindo o maior número de gêneros exclusivos, maiores densidades, maior
diversidade trófica e valores de MI maiores, indicando um melhor status ecológico que
as nascentes sob influência destas atividades.

51

Apesar de não haver relação significativa entre os parâmetros ambientais
diretamente relacionados com as atividades, como concentrações de nutrientes
inorgânicos e abundância de coliformes e a estrutura das assembleias, como seria
esperado, o fato da vazão e a matéria orgânica serem os parâmetros explicativos mais
importantes, indicam uma condição impactada tanto diretamente quanto indiretamente
por estas atividades. A retirada da mata ciliar devido as áreas de pastagens e o
pisoteio do gado, levam ao menor volume e vazão de água nas nascentes (Calheiros
et al. 2009), e o uso de fertilizantes e adubo na preparação da terra para o plantio de
cana-de-açúcar, tendem aumentar o aporte da matéria orgânica (Graham e Haynes,
2006).
Das ordens encontradas nas nascentes, Chromadorida, Dorylaimida, Enoplida,
Monhysterida, Mononchida, Plectida e Rhabditida ocorrem numerosamente em
ambientes de água doce (Traunspurger, 2014). Dorylaimida foi o mais numeroso com
18 gêneros, e Plectida com sete gêneros, Chromodorida e Monhysterida foram os
menos numerosos com dois gêneros, Enoplida com três, Mononchida e Rhabditida
com quatro gêneros. Os gêneros encontrados aqui são frequentes em água doce, e
habitam em sistemas de águas doces, salobras, solo úmido e musgo (Traunspurger,
2001). Somente Ironus e Mononchus ocorrentes nesta pesquisa, são exclusivamente
de água doce. Alguns gêneros encontrados, tais como Belondira, Lindseyus,
Paramphidelus e Plectus, são gêneros raros em água doce, sendo típicos de solos
úmidos e musgos (Zullini, 2021). Dos 41 gêneros encontrados, apenas 29 gêneros
apresentam registro no Brasil (Pinto et al. 2021). Nas nascentes foram registrados os
gêneros,

Afrodorylaimus,

Aquatides,

Belondira,

Chrysonema,

Hofmaenneria,

Idiodorylaimus, Lindseyus, Paramphidelus, Propanagrolaimus, Protorhabditis, Thornia
e Tylenchomorpha, não encontrados anteriormente no Brasil, ampliando assim a lista
de Pinto et al. (2021), que catalogaram 144 gêneros de Nematoda para água doce.
Os gêneros Ironus e Hemicycliophora estiveram presentes em todas as
nascentes, com maior predominância de Ironus nas nascentes sem atividades (SS),
e em nascentes com pastagem (SP). Esses gêneros geralmente apresentam altas
densidades em água doce (Traunspurger, 2000), no entanto, sua presença pode
indicar condição de perturbação ambiental, uma vez que foram registrados em alta
dominância em ambientes poluídos e com alta produtividade primária (Wu e Liang,
1999; Heinninger et al. 2007; Pinto et al. 2021). O gênero Monhystera, é um gênero
comum em água doce, mas possui ampla distribuição semi-aquática, desde solos a

52

sistemas marinhos (Eyualem, Andrássy, e Traunspurger, 2006). São comedores de
depósitos em sistemas saudáveis, e em sistemas poluídos são substituídos pelas
famílias Diplogasteridae e Rhabditidae, que são compostas por gêneros comedores
de depósito (Beier e Traunspurger, 2003b). Aqui, foi encontrado apenas um gênero
da família Rhabditidae, Protorhabditis, nas nascentes com cana-de-açucar e
pastagem (PC), mostrando não ser suficiente para indicar alterações no hábito
alimentar dos Nematoda. Mesodorylaimus, foi o gênero dominante em nascentes com
pastagem e sem cana-de-açucar (PS). Ocorrem principalmente em solos ou musgo,
mas muitas espécies são frequentem sistemas de água doce (Eyualem, Andrássy, e
Traunspurger, 2006).
Foi observado uma semelhança na composição das assembleias de Nematoda
nas nascentes com pastagens, sem cana-de-açúcar (PS) e com cana-de-açúcar (PC),
e troca das guildas tróficas nestas nascentes. Os sugadores dominantes nas
nascentes sem pastagens (SS e SC) foram substituídos pelos mastigadores em (PS)
e comedores de depósito em (PC).
As nascentes sem cana-de-açúcar e com atividade de pastagem (SP) foram
influenciadas pela matéria orgânica conforme o distLM. Nos sedimentos ricos em
matéria orgânica existe maior abundância de espécies de Nematoda (Oberndorfer e
Lundholm, 2009), porque a composição da meiofauna passa a ser estruturada pela
falta do fluxo de água e o pobre suprimento de oxigênio e sua distribuição é
influenciada pelos padrões hidrodinâmicos e a estrutura sedimentar, sendo refletida
diretamente na abundância e diversidade dos Nematoda (Giere, 2009; Gheskiere
2005).
As nascentes com pastagens, sofrem com a ausência da mata ciliar causando
erosão das margens e consequentemente baixa produtividade (Frota, 2012). Apesar
da erosão também acontecer de forma natural gradualmente, essas atividades
aceleram o processo de degradação das nascentes (Nunes et al., 2011). Dando
acesso direto a carga poluidora de tais atividades pelos dejetos e urina dos animais,
e os produtos tóxicos e fertilizantes utilizados na cana-de-açúcar, além destes
poluentes entrarem nas águas, pelo escoamento superficial da chuva e subterrânea
(Merten e Minella, 2002). Além disso, as fezes do gado contribuem para a presença
de E.coli, conforme pode-se perceber através do resultado do distLM aplicado aos
grupos tróficos, que indicou a influência da abundância de E. coli nestas nascentes. A
matéria orgânica particulada, de restos de plantas e animais, mais bactérias fecais, e

53

excreções, e os organismos vivos (bactérias, microalgas e outros animais),
contribuem na interação entre a biota-habitat (Giere, 2009 para revisão), o que deveria
favorecer os Nematoda comedores de depósitos e de epistrato, os quais se alimentam
de bactérias. Entretanto estes grupos tróficos apresentaram baixos valores de
densidade em todas as nascentes, à exceção dos comedores de depósitos na
nascente PC. Sugere-se que apesar do que o distLM indica, os percentuais de
explicação da variabilidade da abundância dos grupos tróficos pelos parâmetros
ambientais medidos, foram considerados baixos para os eixos e outros fatores não
medidos, que podem estar se sobrepondo a abundância da E. coli e do teor de matéria
orgânica nas nascentes. A presença da vegetação nativa em SS, como também da
monocultura da cana-de-açúcar em SC pode ter favorecido a presença dos
sugadores. Além disto, os mastigadores, como predadores, podem estar controlando
a abundância dos outros grupos tróficos.
Moreno et al (2011) sugerem que valores de MI maiores do que 2,4 indicam
alta qualidade ambiental. No presente trabalho, os valores de MI indicam que os
Nematoda das nascentes são predominantemente colonizadores, de valores de c-p 1,
resultando em valores de MI menores do que 0,5 indicando qualidade ambiental pobre
em todas as nascentes. No entanto, algumas réplicas das nascentes sem atividades
(SS), apresentaram dominância de gêneros de Nematoda, caracterizados como c-p 4
(e.g. Mesodorylaimus) e c-p 5 (e.g. Actinca), resultando em valores de MI maiores do
que 3, que indicam alta qualidade ambiental.
As variáveis ambientais das águas das nascentes, como coliformes e E. coli,
concentrações de fósforo e de oxigênio dissolvido, apesar de não apresentarem
relações significativas com os padrões encontrados para as assembleias de
Nematoda, à exceção de E. coli para os grupos tróficos, apresentaram concentrações
acima do permitido pelos órgãos reguladores do meio ambiente. Todas as nascentes
amostradas apresentaram presença de coliformes totais e Escherichia coli, indicando
contaminação por humanos e animais, mesmo nas nascentes sem atividades (SS), a
proximidade com o meio urbano pode ser reflexo desse resultado nessas nascentes.

54

9

CONCLUSÃO
As nascentes estudadas estão localizadas em área rural onde as principais
atividades humanas são o cultivo da cana-de-açúcar e a criação de gado, entretanto
outras atividades agrícolas são desenvolvidas, além da proximidade a pequenas
cidades. Todos estes agentes de perturbação humana impactam estas nascentes,
uma vez que mesmo as nascentes afastadas de atividades de cultivo de cana-deaçúcar e pastagem apresentaram indicadores de perturbação e baixa qualidade
ambiental, como presença de coliformes e E. coli e dominância de Nematoda
colonizadores. Apesar disto, as nascentes SS apresentam indicadores de maior
qualidade ambiental como maiores abundâncias, riqueza taxonômica e diversidade
trófica, sugerindo que as atividades de agropecuária são prejudiciais a qualidade
ecológica das nascentes.
As nascentes do rio Piauí sem atividades de pastagens, apresentaram estrutura
das assembleias de Nematoda diferentes das outras nascentes, corroborando com a
hipótese proposta inicialmente. Assim, sugere-se aumentar o esforço de coleta para
investigar melhor os impactos humanos em nascentes de rios.

55

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60

11 ESPECTRO DE TAMANHO DAS ASSEMBLEIAS DE NEMATODA DE ÁGUA DOCE
EM NASCENTES SUJEITAS AO IMPACTO DE ATIVIDADES AGROPECUÁRIAS
Resumo
Diferentes impactos ocorrem frequentemente nas nascentes, as quais estão, em
grande parte, localizadas em áreas de exploração humana, como zonas rurais. Os
Nematoda de vida livre são excelentes bioindicadores de distúrbios ambientais e seu
tamanho corpóreo é um traço biológico que pode responder às características
abióticas e biológicas dos ecossistemas, capaz de diagnosticar diferentes tipos de
impacto. Aqui, investigamos a distribuição de tamanho das assembleias de Nematoda
e verificamos as relações com as variáveis ambientais e biológicas em nascentes
próximas de atividade de pastagem bovina e cultivo de cana-de-açúcar. Testando as
hipóteses de que: I) a razão Comprimento total/Largura máxima do corpo (C/L)
responde as alterações em características físico-químicas e biológicas do ambiente,
diferindo entre nascentes com e sem influência de atividades de agropecuária. Foram
coletados Nematoda em 16 nascentes com e sem influência de atividades de cultivo
de cana-de-açúcar e pastagem bovina, além de parâmetros físicos, químicos e
biológicos da água e dos sedimentos. Todos Nematoda tiveram seus comprimento
total (C) e largura máxima do corpo (L) medidos para cálculo da razão C/L. Os
resultados encontrados indicam que os Nematoda das nascentes apresentaram
maiores valores de comprimento e largura do que a média encontrada em outros
ambientes de água doce, apresentando distribuição de tamanho bimodal, resultando
em dois morfotipos, porém em classes de tamanho diferentes do que o já registrado
para ambientes marinhos e estuarinos. Foram identificadas alterações na morfometria
das assembleias de Nematoda relacionadas a assimetria dos sedimentos e a vazão
de água. Sugere-se condições de impacto por atividades de pastagem e cultivo de
cana-de-açúcar através da variação nos valores de C/L, entre nascentes com e sem
influência das atividades agropecuárias, concluindo-se que a razão C/L é uma boa
métrica na detecção de perturbações humanas em ambientes de água doce.
Palavras-chave: perturbações humanas; morfometria; cana-de-açúcar; pastagem.

12 Introdução
Os ecossistemas de água doce são considerados os mais ameaçados em todo
o mundo (Nogueira et al. 2010). A degradação crescente das bacias hidrográficas
devido a questões como o aumento populacional, o crescimento do consumo e a
rápida globalização, é um problema global que vem impactando diversos serviços
ecossistêmicos, incluindo serviços de provisão como o fornecimento de água de
qualidade (Abell et al. 2008, Tong et al. 2023). Apesar das águas doces abrigarem
uma grande parte da diversidade do planeta, apresentarem altas taxas de endemismo,
fornecerem serviços ecossistêmicos imprescindíveis e estarem sob grande ameaça,

61

os esforços de conservação de sistemas de água doce são considerados escassos,
especialmente em termos de escala local (Abell et al. 2008, Nogueira et al. 2010). A
ausência de estudos em menor escala nas bacias hidrográficas impossibilita ações
locais, prejudicando esforços de conservação (Nogueira et al 2010).
O estudo dos traços biológicos é considerado uma ferramenta promissora para
entender os impactos das perturbações humanas nos ecossistemas de água doce
(Ristau et al. 2015). Entender como os traços biológicos destes organismos
respondem a perturbações ambientais, naturais ou provocadas pelo homem, é um dos
principais objetivos ecológicos da atualidade, que permite prever alterações causadas
por impactos locais e mudanças globais, além de dar suporte a ações de manejo e
estratégias de conservação (Laliberté e Legendre 2010, Villeger et al. 2017). O
tamanho do corpo, é um traço biológico de grande significância ecológica uma vez
que pode estar relacionado a diferentes processos como relações tróficas, tolerância
ao estresse químico, taxas metabólicas e vulnerabilidade à predação, além de
influenciar padrões de distribuição e biogeografia dos organismos (Schratzberger et
al. 2007; Armenteros e Ruiz-Abiernos, 2015). Além disto, é um traço fundamental que
regula outros traços e consequentemente está envolvido no funcionamento do
ecossistema de forma geral (Woodward et al. 2005).
Alguns trabalhos a respeito do espectro de tamanho das assembleias de
Nematoda são conhecidos para habitats marinhos e estuarinos (Soetaert et al. 2002,
2009; Vanaverbeke, Soetaert e Vincx 2004; Tita et al. 1999; Udalov, Azovsky &
Mokievsky, 2005; Losi et al. 2013, (Materatski et al. 2018). Apesar destas pesquisas
terem demonstrado o potencial dos atributos morfométrios dos Nematoda como
indicadores de condições ecológicas e perturbações ambientais, estudos com este
enfoque ainda são baseados em métricas taxonômicas tradicionais e pouco se sabe
sobre os atributos morfofuncionais dos Nematoda em resposta aos parâmetros
ambientais (Sroczynska et al. 2021). Os Nematoda de vida livre participam de
processos ecológicos, tróficos e sedimentares, estimulando a ciclagem de nutrientes,
regulando processos microbianos e mantendo a saúde dos ecossistemas aquáticos
(Montanara et al. 2022). Entretanto, o conhecimento dos Nematoda de água doce é
restrito a poucas regiões do planeta, apresentando lacunas de dimensões continentais
(Montanara et., al 2022). Além destas lacunas, apesar do uso das características das
assembleias de Nematoda como indicadora de perturbações ambientais nos
ecossistemas de água doce ser um enfoque que vem sendo utilizado desde a década

62

de 70, não há consenso a respeito de uma métrica que possa ser amplamente
utilizada (Ristau et al. 2015).
Alguns autores investigaram relações entre o comprimento total (C) e o
diâmetro máximo do corpo (L) dos Nematoda marinhos, considerando que esta
relação pode distinguir diferentes morfotipos (Ratzimbasafy et al. 1994, Tita et al.
1999, Soetaert et al. 2002, Vanaverbeke et al. 2002). Estes autores detectaram a
predominância de dois morfotipos nas assembleias estudadas: robustos, que são
pequenos e largos com valores para a razão C/L <15, e delgados, compridos e finos
com C/L>15 (Soetaer et al. 2002). A expressão da forma dos Nematoda pode estar
relacionada a aspectos evolutivos, como também refletir adaptações ao ambiente
sedimentar, onde os morfotipos respondem as características dos sedimentos e as
guildas tróficas (Ratzimbasafy et al. 1994, Tita et al. 1999), e são capazes de refletir
gradientes e alterações ambientais (Soetaert et al. 2002, Vanaverbeke et al. 2002).
Alguns trabalhos com enfoque funcional foram realizados para Nematoda de
água doce utilizando multi-traços, incluindo o tamanho do corpo (Ristau et al. 2015,
Franzo e Del Negro, 2019). No entanto, até o momento, o estudo dos aspectos
morfológicos dos Nematoda em sistemas de água doce e o uso desta característica
como indicador para detecção de perturbações ambientais não são conhecidos
(Ristau et al. 2015).
Neste sentido, o presente trabalho teve como objetivo caracterizar o espectro
de tamanho dos Nematoda de água doce, com foco na razão comprimento
total/diâmetro máximo do corpo (C/L), testando a hipótese de que: a razão
Comprimento total/Largura máxima do corpo (C/L) responde as alterações em
características físico-químicas e biológicas do ambiente, diferindo entre nascentes
com e sem influência de atividades de agropecuária

13 Materiais e Métodos
13.1 Área de estudo e coleta de dados
Esse trabalho foi realizado em nascentes da Bacia Hidrográfica do Rio Piauí (Fig.
15), localizada na região sul do estado de Alagoas. O Rio Piauí apresenta uso do solo
predominantemente referente ao plantio de cana-de-açúcar (28,46%), solo exposto
(26,34%) e pastagem em área úmida (18,85%), além de atividades em menor escala

63

como plantio de coco (4,10%), e poucas áreas de remanescente de mata atlântica
(3,80%) (Silva et al. 2018).

Fig. 15: Área de estudo evidenciando as nascentes estudadas na Bacia Hidrográfica Rio Piauí, Alagoas,

Brasil. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS=
Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= com pastagem e com cana-de-açúcar). Fonte: Autor.

Foram investigadas nascentes sem influência de atividades de cultivo de canade-açúcar e nem de pastagem de gado (SS), nascentes sob influência de cultivo de
cana-de-açúcar e sem influência de pastagens (SC), nascentes sem influência de
cultivo de cana-de-açúcar e sob influência de pastagens (PS) e nascentes em locais
sob influência destas duas atividades (PC). Estes quatro tipos de nascentes foram
coletados em quadruplicata, totalizando 16 nascentes investigadas.
Em cada nascente foram coletadas amostras de sedimento para estudo dos
Nematoda, granulometria dos sedimentos e cálculo do teor de matéria orgânica e de
concentrações de mercúrio. Foram também coletadas amostras de água para cálculo
da concentração de nutrientes inorgânicos: amônia, nitrato, nitrito e fosfato, número
mais provável de coliformes totais e Escherichia coli. Todas estas amostras foram

64

realizadas em triplicata. Foram ainda mensurados parâmetros físico-químicos da água
utilizando uma sonda multiparâmetros, tais como pH, concentração de oxigênio
dissolvido e condutividade.
Para detalhes do delineamento amostral e todo o procedimento de coleta de
dados e amostras em campo e processamento em laboratório, ver o Capítulo 1 desta
dissertação.
13.2 Nematoda
As amostras foram lavadas em água corrente utilizando um jogo de 2 peneiras
sendo a superior de malha de 500 μm para separar o excesso de material vegetal do
sedimento, e a inferior de 24 μm. Devido a grande quantidade de sedimento retido na
peneira inferior, foi utilizado ainda o método de flotação utilizando Sacarose (Jenkins,
1964) para maximizar a extração dos Nematoda. O processo de flotação foi repetido
por até cinco vezes em amostras com muita quantidade de sedimentos.
O sobrenadante foi vertido em peneira de 24 μm e o material retido foi levado
a placa de Dolffus sob estereomicroscópio para contagem e retirada de todos os
Nematoda. Os espécimes foram diafanizados (De Grisse, 1969) e montados em
lâminas permanentes em glicerina. Utilizando microscópio óptico Olympus Cx31 e
tubo de desenho, os espécimes foram classificados quanto ao estágio ontogenético
em juvenil, macho, e fêmea, e medidos em relação ao seu comprimento total (C) e
diâmetro máximo do corpo (L) com o auxílio de um curvímetro, para cálculo da razão
C/L.
A frequência de ocorrência de classes de valores de C/L foi calculada
separadamente para juvenis e adultos, utilizando a regra da raiz quadrada (Portella et
al. 2015), onde k=√𝑛 e a=Ls-Li/k, onde k=número de classes, n=número total de
observações, a=amplitude de classes, Ls=maior valor observado e Li=menor valor
observado.
13.3 Análise de dados
Com o objetivo de comparar os valores da razão C/L dos adultos entre as
diferentes nascentes, uma análise de modelos lineares generalizados (GLM) foi
aplicada a estes dados, utilizando uma distribuição gaussiana, tendo nascentes como
fator preditivo. Em caso de diferenças significativas, o teste de Tukey para

65

comparação de médias foi aplicado. Estas análises foram aplicadas através do pacote
multcomp (Hothorn et al. 2008) do ambiente R utilizando as funções glm e glht.
Para verificar a influência dos parâmetros ambientais medidos na razão C/L, em
relação as diferentes nascentes, foi aplicada uma análise de Modelo linear baseado
em Distâncias (DistLM) aos dados de frequência de ocorrência das classes de C/L, a
partir de uma matriz de similaridade de distâncias euclidianas utilizando o
procedimento stepwise e critério de seleção AICc. Uma análise de redundância
baseada em distâncias (dbRDA) foi aplicada ao melhor modelo proposto pela DistLM
para apresentação gráfica dos resultados. Todas estas análises foram aplicadas
utilizando o pacote Primer 6+Permanova.

14 RESULTADOS
14.1 Parâmetros Ambientais
As nascentes apresentaram salinidades menores que 1. A água das nascentes
apresentou valores de abundância de Coliformes Totais que variaram entre 8,46 (±0,0)
e 8,50 (±0,14) NMP/100 mL e E.Coli de 8,01 (±1,70) a 5,60 (±3,64) NMP/100mL. O
Nitrogênio Amoniacal variou de 1,08 (±0,44) a 1,43 (±1,44mg/L), o Nitrato 5,13 (±5,95)
e Nitrito de 1,24 (±1,95) mg/L, e para o Fósforo de 1,51(±1,70) a 5,92 mg/L. O OD
ocorreu com baixa variação de 6,02 (±1.42) a 7,38 mg/L, e o pH de 5,81 a 6,20. e as
temperaturas entre 26 e 30ºC. SS foi a única nascente com alta vazão de água
(0.51±0.62) L/s (Tab. 6).
Os sedimentos das nascentes SS, SC e PS apresentaram classificação de
areias médias, pobremente selecionadas, simétricas e mesocúrticas, sem nenhuma
tendência dos grãos, e o oposto para PC, onde os sedimentos apresentaram
classificação de areia fina, pobremente selecionada com assimetria para o lado dos
finos (Tab. 6). O mercúrio ocorreu entre 0,01 e 0,02 mg/Kg, e o teor

de matéria

orgânica de 0,92 (±0,32) a 4,29 (±4,67), a clorofila-a variou de 53,16 e 321,87
(±374,46) g/cm² (Tab. 7).

Nascente
Coli totais
NMP/100mL
E. Coli
NMP/100mL

SS

SC

PS

PC

8,50±0,00

8,50±0,00

8,46±0,14

8,50±0,00

8,01±1,70

6,23±3,31

5,60±3,64

6,11±3,56

66

Nitrogênio
Amoniacal mg/L
Nitrato mg/L
Nitrito mg/L
Fósforo mg/L
OD mg/L
pH
Salinidade
T °C
Vazão (L/s)

1,10±0,64

1,24±0,81

1,08±0,44

1,43±1,44

5,13±5,95
1,24±1,95
1,51±1,70
6,02±1,42
6,20±0,41
0,12±0,08
28,15±1,80
0,51±0,62

2,90±3,49
0,11±0,29
2,14±3,71
7,31±2,38
6,12±0,64
0,04±0,01
30,68±4,11
0,06±0,10

3,68±6,38
0,02±0,05
2,55±2,46
6,48±1,92
5,81±0,41
0,13±0,05
27,50±0,63
0,07±0,10

4,86±3,10
0,01±0,02
5,92±15,23
7,16±2,10
5,92±0,92
0,03±0,01
30,85±2,10
0,01±0,02

Tab, 6: Médias (±desvio padrão) das variáveis ambientais analisadas das águas das nascentes do Rio

Piauí, AL, (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS=
Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar),

Nascente
Mercúrio
mg/kg
Clorofila
g/cm²
MO g
Grão mm
Seleção
Assimetria
Curtose

SS

SC

PS

PC

0,02±0,01

0,02±0,02

0,02±0,01

0,01±0,02

321,87±374,46

53,16±172,56

128,45±297,74

189,06±337,44

1,02±0,98
0,26±0,19
2,55±0,56
-0,04±0,25
1,01±0,20

4,29±4,67
0,31±0,33
2,59±0,62
0,03±0,23
0,93±0,24

1,73±1,04
0,54±0,63
2,86±0,26
0,08±0,11
0,92±0,17

0,92±0,32
0,23±0,06
2,59±0,41
-0,03±0,05
1,01±0,22

Tab. 7: Médias (±desvio padrão) das variáveis ambientais analisadas dos sedimentos das nascentes do

Rio Piauí, AL. (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem,
PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

14.2 Assembleias de Nematoda
No total, 515 espécimes tiveram os seus comprimentos totais do corpo (C) e
larguras máximas medidos (L). As assembleias de Nematoda das nascentes foram
dominadas por juvenis, chegando a 64 e 58% dos indivíduos nas nascentes sem
pastagem, SC e SS, respectivamente. Apenas em PC a proporção de adultos foi
maior, chegando a 63% dos indivíduos nas amostras (Fig. 16A). Dentre os adultos, os
machos foram muito raros, sendo registrados apenas nas nascentes sem pastagem
com valor máximo de 10% dos adultos em SS (Fig. 16B). Fêmeas grávidas dominaram
SS com valores de abundância relativa de 80% dos adultos nas amostras.

67

A

100%

B

100%

80%

80%

60%

60%

40%

40%

20%

20%
0%

0%
SS

SC
Adulto

PS

SS

PC

SC
Fêmea

Juvenil

PS

Fêmea Grávida

PC
Macho

Fig. 16: Proporção (%) de adultos e juvenis (A) e dentre os adultos, de fêmeas, fêmeas grávidas e

machos (B) das assembleias de Nematoda nas nascentes do Rio Piauí, Alagoas (SS= Sem cana-deaçúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com pastagem, PS= Com pastagem, sem canade-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).

Os valores de C dos adultos variaram de 20,28 mm a 554,76 mm
(124,84±66,12) e os valores de L de 0,67 mm a 25,47 mm (3,71±2,54). As fêmeas
apresentaram valores de C entre 38,86, e 554,76 mm (133,70±4,08), e de L de 0,67 a
15,21 mm (67,19±2,66). Para as fêmeas grávidas os valores de C variaram entre
60,30 e 313,56 (125,37±4,09) e de L, entre 0,67 e 8,04 mm (52,68±1,86). Os machos
apresentaram valores de C entre 20,28 e 160,8 mm (122,06±3,43) e de L entre 1,34
a 8,04 mm (40,44±2,38). Para os juvenis os valores de C variaram de 21,44 a
400,80mm (120,30±3,44) e de L, de 0,67 a 16,70mm (67,19±2,66) (Fig. 17).

160.00
140.00
120.00

mm

100.00
80.00
60.00
40.00
20.00
0.00
Juvenil

Fêmea

Comprimento

Fêmea
Grávida

Macho

Largura

Fig. 17: Valores médio do Comprimento Total e Largura Máxima do Corpo s de juvenis, fêmeas, fêmeas

grávidas e machos das assembleias de Nematoda nas nascentes do Rio Piauí, Alagoas.

68

O valor médio da razão C/L para os adultos foi maior em SS, 47,40 (±32,83),
variando de 31,62 (±17,35) a 40,56 (±32,81) nas outras nascentes (Fig. 18), diferindo
significativamente entre SS e SC (p<0,01) e SS e PS (p=0,01).
a

b

b

a

Fig. 18: Razão Comprimento/Largura (C/L) de adultos das assembleias de Nematoda nas nascentes do

Rio Piauí, Alagoas (SS= Sem cana-de-açúcar e sem pastagem, SC= Sem cana-de-açúcar, com
pastagem, PS= Com pastagem, sem cana-de-açúcar e PC= Pastagem e cana-de-açúcar).(Pontos
vermelhos=médias, linhas horizontais pretas=mediana, caixas=1º e 3º quartis, bigodes=mínimos e
máximos, pontos pretos=outliers)(letras diferentes indicam diferenças significativas, p<0,05).

A distribuição das classes de C/L dos Nematoda de todas as nascentes indica
uma distribuição bimodal, com maior abundância nas menores classes, e uma
frequência de ocorrência de 29 e 39% nas classes de 8,00-25,23 e 25,24-43,07,
respectivamente. A partir daí, a frequência de ocorrência diminuiu gradativamente
(Fig. 19).

%

69

45
40
35
30
25
20
15
10
5
0

Classes L/C

Fig. 19: Distribuição de frequência da razão Comprimento/Largura (C/L) dos indivíduos adultos do total

das assembleias de Nematoda nas nascentes do Rio Piauí, Alagoas.

A distribuição de tamanho de C/L dos adultos em cada uma das nascentes
separadamente apresentou os maiores valores nestas mesmas duas primeiras
classes de tamanho 8,00-25,23 e 25,24-43,07. Em SS a frequência de ocorrência dos
Nematoda nas duas primeiras classes chegou a valores de 28 e 22% de frequência
de ocorrência, com registros nas 8 primeiras classes (Fig. 20A). Em SC a frequência
de ocorrência de Nematoda com C/L nas duas primeiras classes foi de 48 e 34%, e
registros nas 5 primeiras classes (Fig. 20B). Em PS estes valores foram de 35 e 44%,
e registros de indivíduos nas 5 primeiras classes (Fig. 20C). Em PC os valores foram
de 30 e 50% para as duas primeiras classes respectivamente, 8 registros nas
primeiras classes e um indivíduo com C/L no intervalo de 200,94-21,.47 (Fig. 20D).

70

Fig. 20: Distribuição de frequência da razão Comprimento/Largura (C/L) dos indivíduos adultos das

assembleias de Nematoda em cada uma das nascentes da Bacia Hidrográfica do rio Piauí, Alagoas.

O melhor modelo proposto pela análise de DistLM resultou em um percentual
de explicação da frequência de C/L, pelos parâmetros ambientais medidos de 42,1%
levando em consideração os dois primeiros eixos da análise de dbRDA (Fig. 21). O
eixo 1 que explicou 40,6% da variação, separa as nascentes em dois grupos em
função principalmente da menor assimetria, e menor grau de selecionamento dos
grãos em SS, e maior assimetria nas demais nascentes SC, PS e PC. O eixo 2, que
explica 1,5% da variação separou as nascentes por maiores valores de vazão em SS.
Resultado significativo nos testes sequenciais foram encontrados apenas para vazão
(Tab. 8), indicando que esse parâmetro influenciou a distribuição de C/L das
assembleias de Nematoda, onde maiores valores de vazão resultaram em maiores
valores de C/L nesta nascente.

71

dbRDA2 (3,5% of fitted, 1,5% of total variation)

Resemblance: S17 Bray Curtis similarity

20

NASCENTES
SS
SC
PS
PC

E. Coli

Assimetria

0
SD
Vazao

-20
-40

-20
0
20
dbRDA1 (96,3% of fitted, 40,6% of total variation)

40

Fig. 21: Análise de Redundância Baseada em Distâncias (dbRDA) à partir dos resultados do Modelo

Linear Baseado em Distâncias (distLM) aplicada aos dados de frequência de ocorrência da razão
Comprimento/Largura (C/L) dos indivíduos adultos das assembleias de Nematoda nas nascentes da
Bacia Hidrográfica do rio Piauí, Alagoas.
Testes sequenciais
Variável

Pseudo-F

P

Assimetria

29.509

0.078

Vazão

60.903

0.014*

Tab. 8: Análise de Redundância Baseada em Distâncias (dbRDA) a partir dos resultados do Modelo

Linear Baseado em Distâncias (distLM) aplicada aos dados de frequência de ocorrência da razão
Comprimento/Largura (C/L) dos indivíduos adultos das assembleias de Nematoda nas nascentes da
Bacia Hidrográfica do rio Piauí, Alagoas. *=diferenças dignificativas p<0.05.

15 DISCUSSÃO
As assembleias estiveram formadas predominante por espécimes juvenis,
seguido por adultos, frequentemente fêmeas e machos raros. A alta ocorrência de
juvenis é comum em água doce (Abebe et al, 2001), como também de fêmeas
(Michiels e Traunspurger, 2005). A ausência de espécimes machos em ambientes de
água doce pode ser explicada pelo modo de reprodução predominante nas
assembleias de Nematoda destes ecossistemas, a partenogênese (Schierenber e
Sommer, 2014). Abebe e colaboradores (2001) ainda reforçam que este modo de

72

reprodução pode indicar instabilidade no ambiente. Através da partenogênese
transfere-se toda a energia para produzir a progênie, isso acontece quando há
necessidade de colonizar um novo local.
De modo geral, os Nematoda de água doce apresentam menores tamanhos do
que em ambientes marinhos e estuarinos (Kirchner et al. 1980), com comprimentos
em torno de 500 a 3000 mm e raramente maiores que 3000 mm (Traunspurger, 2014),
com exceção do mar profundo, onde alguns autores sugerem que quando em
ambientes marinhos rasos, os Nematoda tendem a possuir faixas de tamanhos
maiores que as espécies de ambientes profundos, e que isso se explica pela baixa
disponibilidade de alimento (Udalov et al. 2005). A morfologia e a distribuição de
tamanho dos espécimes no presente estudo, é relativamente maior que o proposto
por Traunspurger (2014), inclusive com registro de juvenis com um comprimento total
maior do que o máximo proposto pelo autor. Os valores registrados aqui são também
maiores do que os encontrados por outros autores, tais como Quang e colaboradores
(2017) que registraram Nematoda com comprimentos entre 0,07 e 3,47 mm e larguras
entre 0,06 e 0,13 mm em águas doces do Vietnã.
As nascentes sem atividades (SS) apresentaram Nematoda dominantes na
classe de tamanho de 25 até 43, assim como nas nascentes com pastagens (PS e
PC). Já nas nascentes sem pastagem e com cana-de-açúcar (SC), as assembleias de
Nematoda, estiveram com maior dominância de Nematoda na classe de tamanho de
8 até 25, isso pode ser resultado do maior teor de matéria orgânica encontrado, devido
a atividade de cana-de-açúcar. Miota e colaboradores (2002), também encontraram
maiores pesos corpóreos em sedimentos ricos em matéria orgânica que os locais
controles em uma área agrícola, ainda em seu estudo reportam demais estudos que
fomentam a dominância de tamanhos maiores em ambientes orgânicos.

Sandulli e

Giudici (1989), em um experimento em laboratório, com o enriquecimento da matéria
orgânica, observaram que os Nematoda de corpos pequenos, possuem dificuldade de
se locomover em um ambiente mais poluído, morrendo nesses locais, assim, em
ambientes impactados com alta disponibilidade de matéria orgânica, permanecem os
organismos maiores, finos e longos, que conseguem se deslocar livremente.
Conforme demonstrado, os espécimes das nascentes, possuem crescimento
desproporcional do comprimento e largura. A distribuição de tamanho dos espécimes
das nascentes apresenta uma configuração bimodal, com maiores abundâncias
concentradas em duas classes diferentes 8,00-25,23 e 25,24-43,07. Para ambientes

73

marinhos, os Nematoda também apresentam uma distribuição bimodal, porém em
classes de tamanhos diferentes, resultando em dois morfotipos, robustos, com razão
C/L até 15, e delgados com razão maior do que 15 (Tital et al, 1999).
Alguns autores propõem 3 morfotipos em relação a razão C/L, sendo robustos
aqueles com C/L <18, alongados com C/L entre 18 e 72 e filiformes >72
(Schratzberger et al. 2007). No presente trabalho, sugerimos que a distribuição de
tamanho das assembleias de Nematoda das nascentes estudadas resulta em 2
morfotipos dominantes, porém em intervalos diferentes do proposto para água
marinha e estuarina, sendo um com valor de C/L até 25 para indivíduos robustos e
outro com valores maiores que que 25 para indivíduos delgados, rejeitando assim a
primeira hipótese proposta.
Foi mostrado que a razão C/L é influenciada pela assimetria dos grãos em SC,
PS e PC, o que mostra uma oscilação da distribuição das relações comprimentolargura, comportando espécimes com diferentes tamanhos. Alguns autores
consideram que o tamanho do corpo dos Nematoda é fortemente influenciado pela
granulometria dos sedimentos (Soetaert e Heip, 1989). E em (SS), os tamanhos dos
Nematoda, foram influenciados pela vazão da água, o que favoreceu maiores
abundâncias das assembleias e uma distribuição homogênea dos tamanhos
corporais. As variáveis ambientais exercem grande influência na composição e na
estruturação dos compartimentos meiofaunísticos (Armenteros et al, 2009).
Sugerimos que a assimetria e a vazão da água influenciaram a morfometria dos
Nematoda nas nascentes, aceitando nossa segunda hipótese proposta. Os resultados
mostraram condições de impacto ambiental nas nascentes estudadas através da
variação dos valores de C/L neste ambiente, em especial impactos relacionados as
atividades de pastagem e cultivo de cana-de-açúcar, aceitando a terceira hipótese
aqui proposta, foi observado que as nascentes sem atividades (SS) possuíram uma
ampla distribuição de tamanho, com mais classes de tamanhos dos Nematoda, e os
maiores valores de C/L, sendo as nascentes mais preservadas com a presença de
mata ciliar, enquanto as nascentes com pastagens e cana-de-açúcar, apresentaram
assembleias de Nematoda de poucas classes de tamanhos com ausência de
indivíduos em algumas classes e menores valores de C/L.
Apesar das variáveis de coliformes, Escherichia coli, fósforo, oxigênio
dissolvido, não terem sido significativos nos resultados do distLM, tais variáveis,
apresentaram concentrações acima do permitido pelos órgãos reguladores do meio

74

ambiente (Conama nº 357/2005, Cetesb Apêndice E/2013). Mostrando baixa condição
da qualidade ecológica nas nascentes, e estás concentrações foram maiores
principalmente nas nascentes com atividades. Os coliformes e E. coli, estiveram
presente em todas as nascentes, indicando contaminação fecal por animais e
humanos. Muitas nascentes são utilizadas na irrigação, e para o consumo humano, o
que aumenta as chances de contaminação dos alimentos e dos humanos. A presença
de coliformes e E. coli nas nascentes sem atividades, pode ser resultado da ocupação
urbana ao entorno das nascentes, mesmo apresentando um bom status de
conservação, interferi na qualidade da água, e cria um alerta para o monitoramento
adequado para a integridade das nascentes.

16 CONCLUSÃO
A baixa densidade das amostras das nascentes estudadas pode ser um fator de
interferência para o estudo da estrutura de tamanho das assembleias devido à baixa
representatividade do espectro de tamanho. Em algumas nascentes foram coletados
menos de 5 indivíduos. Sugere-se a utilização de um corer de maior diâmetro do que
o utilizado no presente trabalho, devido à elevada proporção de serapilheira presente
nos sedimentos das nascentes, para que seja possível coletar um maior número de
indivíduos.
Apesar disto, consideramos que os resultados encontrados nesta pesquisa,
indicam a eficiência na utilização dos tamanhos corpóreos de Nematoda, em especial
a razão C/L, como métrica para a avaliação de qualidade ecológica de ambientes de
água doce, uma vez que foi possível verificar diferenças entre nascentes controle e
nascentes sob influência das atividades de agropecuária.
A distribuição de valores de C/L se apresentou claramente bimodal, indicando dois
morfotipos, assim como para assembleias de Nematoda de ambientes marinhos,
entretanto em classes de valores diferentes. Sugere-se a realização de mais estudos
que verifiquem o espectro de tamanho das assembleias de tamanho, com um maior
número de indivíduos e em diferentes tipos de sistemas de água doce para confirmar
os padrões encontrados aqui.

75

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78

17.1 APÊNDICES
17.2 Item I
Tab. 9: Classificação Taxonômica das assembleias de Nematoda das nascentes do Rio Piauí, Alagoas,

Brasil.
ORDEM

FAMÍLIA

GÊNERO

Chromadorida

Cyatholaimidae

Achromadora

Cobb, 1913

Microlaimidae

Microlaimus

de Man, 1880

Actinolaimidae

Actinca

Andrássy, 1964

Nygolaimidae

Aquatides

Heyns, 1968

Belondiridae

Belondira

Thorne, 1939

Crateronematidae

Chrysonema

Thorne, 1929

Crocodorylaimus

Andrássy, 1988

Afrodorylaimus

Andrássy, 1973

Dorylaimidae

Dorylaimidae 1
Drepanodorylaimus

Jairajpuri, 1966

Eudorylaimus

Andrássy, 1959

Ischiodorylaimus

Andrássy, 1969

Idiodorylaimus

Andrássy, 1969

Laimydorus

Siddiqi, 1969

Mesodorylaimus

Andrássy, 1959

Nordiidae

Enchodelus

Thorne, 1939

Qudsianematidae

Hemicycliophora

de Man, 1921

Swangeriidae

Lindseyus

Ferris & Ferris, 1973

Oxydirus

Thorne, 1939

Thorniidae

Thornia

Meyl, 1954

Ironidae

Ironus

Bastian, 1865

Oncholaimidae

Oncholaimus

Dujardin, 1845

Amphidelidae

Paramphidelus

Andrássy, 1977

Sphaerolaimidae

Hofmaenneria

Schneider, 1940

Monhysteridae

Monhystera

Bastian, 1865

Mononchidae

Cobbonchus

Andrássy, 1958

Mononchulus

Cobb, 1918

Mononchus

Bastian, 1865

Iotonchus

Cobb, 1916

Dorylaimida

Enoplida

Monhysterida

Mononchida
Anatonchidae

79

Aphanolaimidae

Plectida

Rhabditida

Aphanolaimus

de Man, 1880

Anonchus

Cobb, 1913

Aphanonchus

Coomans & Raski, 1991

Paraphanolaimus

Micoletzky, 1923

Chronogastridae

Chronogaster

Cobb, 1913

Plectidae

Plectus

Bastian, 1865

Rhabdolaimidae

Rhabdolaimus

de Man, 1880

Panagrolaimidae

Panagrolaimus

Fuchs, 1930

Propanagrolaimus

Andrássy, 2005

Rhabditidae

Protorhabditis

Osche, 1952

Tylenchidae

Psilenchus

de Man, 1921

Infraordem

Tylenchomorpha

Filipjev, 1934

Tylenchomorpha

80

17.3 Item II
Tab. 10: Guildas tróficas das assembleias de Nematoda das nascentes do Rio Piauí, Alagoas, Brasil.

TIPO DE
ALIMENTAÇÃO

MORFOLOGIA

DIETA PRINCIPAL

Comedor de
depósito
(deglutidores)

Dente pequeno
ausente e na
cavidade vestibular

Bactéria e eucariontes
unicelulares

Comedor de
epistrito
(alimentadores de
rasgar e engolir)

Dentes pequenos
presente na
cavidade bucal

Bactérias, unicelulares,
eucariontes, diatomáceas e
outras algas

Propanagrolaimus,
Rhabdolaimus,
Microlaimus

Mastigador

Cavidade bucal
volumosa e esclerótica
com um ou mais
dentes e denticículos

Eucariotas unicelulares e
predação sobre
protozoários, nematódeos,
rotíferos, tardigrades

Achromadora, Anonchus,
Aphanonchus,
Cobbonchus,
Hofmaenneria, Iotonchus
Ironus, Mononchulus,
Mononchus, Oncholaimus

Omnívoros (algas, plantas,
fungos e animais), células
epidérmicas e pêlos
radiculares

Actinca, Afrodorylaimus,
Aquatides, Belondira,
Chrysonema,
Crocodorylaimus,
Dorylaimidae 1,
Drepanodorylaimus,
Enchodelus
Eudorylaimus,
Ischiodorylaimus,
Laimydorus, Lindseyus,
Mesodorylaimus,
Oxydirus, Thornia,
Tylenchus0

Sugador

Presença de Estilete

GÊNEROS
REPRESENTANTES
Aphanolaimus,
Chronogaster,
Monhystera,
Panagrolaimus,
Paramphidelus,
Paraphanolaimus,
Plectus, Protorhabditis