Bruna Stefane da Silva Santos

DissertacãoFINAL_Bruna_Stefane.pdf
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UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS
E DA SAÚDE
Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos

BRUNA STEFANE DA SILVA SANTOS

FORMAÇÃO DE AGREGAÇÕES MISTAS DE AVES SEGUIDORAS DE FORMIGAS
DE CORREIÇÃO: UMA ANÁLISE COMPORTAMENTAL DA PAPA-TAOCA-DEPERNAMBUCO (PYRIGLENA PERNAMBUCENSIS)

Maceió, Alagoas
Abril/2024

BRUNA STEFANE DA SILVA SANTOS

FORMAÇÃO DE AGREGAÇÕES MISTAS DE AVES SEGUIDORAS DE FORMIGAS
DE CORREIÇÃO: UMA ANÁLISE COMPORTAMENTAL DA PAPA-TAOCA-DEPERNAMBUCO (PYRIGLENA PERNAMBUCENSIS)

Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em
Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos, Instituto de
Ciências Biológicas e da Saúde, Universidade Federal de
Alagoas, como requisito para obtenção do grau de Mestre em
CIÊNCIAS BIOLÓGICAS na área de concentração em
Conservação da Biodiversidade Tropical.
Orientador: Prof. Dr. Lucas Augusto Kaminski
Coorientador: Prof. Dr. Márcio Amorim Efe

Maceió-Alagoas
Abril/2024

Catalogação na fonte
Universidade Federal de Alagoas
Biblioteca Central
Divisão de Tratamento Técnico
Bibliotecária: Girlaine da Silva Santos – CRB-4 – 1127
S237f Santos, Bruna Stefane da Silva
Formação de agregações mistas de aves seguidoras de formigas de correição:
uma análise comportamental da papa taoca-de-pernambuco (Pyriglena
pernambucensis) / Bruna Stefane da Silva Santos. – 2024.
78 f.: il.: color.
Orientador: Lucas Augusto Kaminski.
Coorientador: Márcio Amorim Efe.
Dissertação (Mestrado em Ciências Biológicas) - Universidade Federal de
Alagoas. Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde. Programa de PósGraduação em Diversidade Biológica e Conservação nos trópicos, Maceió, 2024.
Inclui bibliografias.
Anexo: f. 78.
1. Pyriglena pernambucensis. 2. Papa-taoca-de-pernambuco. 3. Formigas de
correição. 4. Ecologia sensorial. I. Título.
CDU: 568.2:595.796

Folha de aprovação
Bruna Stefane da Silva Santos
Formação de agregações mistas de Aves seguidoras de formigas
de correição: Uma análise comportamental da papa-taoca-depernambuco (Pyriglena pernambucensis)
Dissertação apresentada ao Programa de Pós- Graduação em
Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos, Instituto de
Ciências Biológicas e da Saúde da Universidade Federal de
Alagoas, como requisito para obtenção do título de Mestre em
CIÊNCIAS BIOLÓGICAS na área da Biodiversidade.

Dr.(a) Presidente – Lucas Augusto Kaminski/UFAL (orientador)

Dr.(a) Márcio Amorim Efe. (coorientador)

Dr. (a) – Richard James Ladle

Dr.(a) – Jean Carlos Santos

Dr. (a) – Marco Aurélio Pizo Ferreira
Dissertação aprovada em 29 de abril de 2024.

MACEIÓ - AL
Abril/2024

Dedico esta dissertação à minha família e, principamente, aos
meus pais, Maria Jozerlene e Adailton José. São meu alicerce
e inspiração, sempre acreditaram em mim. Sou grata por todo
amor que recebo deles.

“Não fui eu que ordenei a você? Seja forte e corajoso! Não se
apavore nem desanime, pois o Senhor, o seu Deus, estará com
você por onde você andar”.
Josué 1:9

Agradecimentos

À Deus, por ter me concedido vida, saúde, força e fé. Por ter me dado forças
e me acompanhado durante essa jornada.
Aos meus pais, por todo apoio e incentivo aos estudos, por tanto amor, carinho e
acolhimento, pois sem eles nada disso teria sido possível. São os meus maiores
exemplos de vida.
À minha amiga Aryna, pelos bons momentos, por fazer a distância de casa
parecer menor, pelo incentivo nas horas difíceis, pela ajuda durante a escrita do
trabalho, e por compreender minha ausência em tantos momentos. E aos meus
amigos da graduação Paula, Jasmine e Judson, porque mesmo distantes
espacialmente, sempre apoiavamos uns aos outros a não desistir de todo processo
acadêmico.
À meu orientador e co-orientador, Lucas Augusto e Márcio Efe, por tanto zelo,
dedicação, paciência, conversas de incentivo, por me fazerem acreditar no meu
potencial, por conseguirem me deixar encantada pelas aves seguidoras de formigas
de correição e, principalmente, por não terem desacreditado de mim. Ao Dr. Riuler
Acosta, pelas ótimas contribuições na parte acústica do projeto, por toda a paciência
e disponibilidade. A Dra. Aline Richter, pela ajuda com as análises estatísticas e a
disponibilidade para as reuniões durante o processo de interpretação dos resultados
obtidos.
Agradeço a “Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado de Alagoas
(FAPEAL) pelo financiamento do projeto “História natural, ecologia e conservação do
fenômeno ecológico das aves seguidoras de formigas no Centro de Endemismo
Pernambuco” aprovado no Edital FAPEAL nº 02/2022 - Apoio a Pesquisas Exatas e
da Vida, Protocolo Nº: APQ2022021000087.
À minha família de Caxias/MA e de Minas Gerais, que vibraram quando contei
sobre a aprovação no mestrado e sempre me aconselharam da melhor forma
possível em todas as áreas da minha vida.
Também a família que formei durante os dois anos de mestrado em que
estive em Maceió/Al, em especial a Jennifer Trindade e ao Melvyn Galvão. Ambos
estiveram do meu lado desde o início da minha chegada nessas terras que
desconhecia, pelas inúmeras conversas e conselhos para vida, pelo carinho e por
sempre me receberem de braços abertos nas alegrias e dificuldades da vida.

Aos amigos que fiz na pós-graduação, em especial minha turma do mestrado,
Rawelly, Josivânia, Myrna, Felipe, Frediano e Leandro, por tanto apoio, tantos
momentos bons que passamos juntos, pelo choro compartilhado no momento de
apresentar os trabalhos, pelos almoços juntos, por todos os nossos dias, mesmo os
difíceis, pois se tornavam os melhores com vocês por perto.
À equipe de trabalho de campo, ao laboratório LABECAN pela amizade,
companheirismo, acolhimento, apoio e por tornar nosso trabalho tão divertido e
prazeroso no campo.
Aos meus professores do PPG DIBICT, e aos tantos outros que participaram
de minhas bancas de avaliação de impacto e continuada, por contribuírem tanto para
meu conhecimento e com minha trajetória profissional.
À

Universidade

Federal

Alagoas,

pela

infraestrutura,

biblioteca,

laboratórios e ambientes que me propiciaram apoio e motivação aos estudos.
A todos que conheci em Maceió, pelo acolhimento, por tanto carinho, por me
receberem tão bem, foi essencial para eu continuar todos os dias de trabalho, pois
falta saudades da minha família. Espero poder voltar em breve para matar a
saudade.
À CAPES, pela concessão da bolsa de estudos.
E a todos que de alguma forma contribuíram com minha jornada.

Resumo
Agregações mistas de Aves seguidoras de formigas de correição (Hymenoptera:
Dorylinae) é um fenômeno ecológico mantido por pistas acústicas aprendidas entre
os indivíduos participantes. Estudos têm indicado que Aves do gênero Pyriglena
(Thamnophilidae) são seguidoras obrigatórias ou regulares de formigas de correição.
No entanto, inexistem informações para Pyriglena pernambucensis Zimmer, 1931,
uma espécie ameaçada e endêmica do Centro de Endemismo Pernambuco (CEP).
Com isso, foram estudados pela primeira vez aspectos da história natural e ecologia
comportamental dessa espécie. Além disso, foi testada a hipótese de que pistas
unimodais (acústicas) e multimodais (acústicas e visuais) de P. pernambucensis
podem atuar na formação de agregações mistas. As coletas foram realizadas na
Estação Ecológica de Murici (ESEC de Murici) e na Reserva Biológica de Pedra
Talhada (REBIO de Pedra Talhada), Alagoas, Brasil. As observações
comportamentais, repertório acústico e esperimentos foram realizados durante o
período diurno (7:00 - 17:00 h). A amostragem comportamental foi realizada atraves
do método de todas as observações, único ponto e animal focal durante o
forrageamento das aves em correições para elaboração de etograma. Com o auxílio
de um gravador obteve-se áudios das vocalizações da espécie para caracterização
do repertório vocal. Desta forma, foi possivel associar sinais acústicos com
comportamentos das aves. Para os experimentos de multimodalidade foram
construidos modelos com impressora 3D, em tamanho real, simulando a forma e
coloração da P. pernambucensis e Conopophaga melanops (Thamnophilidae), uma
seguidora ocasional como controle. Os testes de atração (N=96) foram realizados
com o espaçamento mínimo de 200 m, divididos em unimodais (N=48) e multimodais
(N=48). As aves foram registradas através de visualizações no binóculo e
identificadas de maneira auditiva. Foram contabilizadas respostas de coespecíficos e
heteroespecíficos que são considerados insetívoros ou que incluem pequenos
vertebrados em sua dieta. Os resultados confirmam que P. pernambucensis é uma
seguidora regular de formigas de correição, presente em todos os enxames
amostrados. Além disso, P. pernambucensis exibe uma variedade de
comportamentos, incluindo limpeza, movimentação e interações sociais,
frequentemente em resposta às atividades das formigas de correição. O repertório
vocal incluí varios tipos de cantos associados com a comunicação intraespecífica e
interespecífica. O experimento de atratividade mostrou que apenas as pistas de P.
pernambucensis atraíram heteroespecíficos, enquanto C. roberti atraiu apenas
coespecíficos, destacando a importância da P. pernambucensis como potencial
espécie núcleo da agregação. Não foi encontrada diferença na atratividade entre
pistas unimodais e multimodais. Foi encontrada uma relação entre temperatura e
respostas de coespecíficos. Estes resultados reforçam a importância das condições
ambientais e da comunicação no ecossistema da Mata Atlântica, sendo fundamental
para a conservação eficaz da espécie e das interações existentes no seu habitat. No
entanto, é necessário que mais pesquisas sejam realizadas com essa espécie
ameaçada de extinção que possui um papel chave no sistema de interações
interespecificas da Mata Atlântica nordestina.
Palavras-chave: Bioacústica, forrageio, ecologia sensorial, espécies ameaçadas,
montagem de comunidades; interações indiretas mediadas por traços

Abstract
Mixed aggregations of army ant-following birds (Hymenoptera: Dorylinae) is an
ecological phenomenon maintained by acoustic cues learned among participating
individuals. Studies have indicated that birds of the genus Pyriglena
(Thamnophilidae) are obligate or regular followers of army ants. However, there is no
information for Pyriglena pernambucensis Zimmer, 1931, a threatened and endemic
species of the Pernambuco Endemism Center (CEP). Thus, aspects of the natural
history and behavioral ecology of this species were studied for the first time.
Furthermore, we test the hypothesis that unimodal (acoustic) and multimodal
(acoustic and visual) cues from P. pernambucensis can act in the formation of mixed
aggregations. Study was carried out at the Murici Ecological Station (ESEC de
Murici) and the Pedra Talhada Biological Reserve (REBIO Pedra Talhada), Alagoas,
Brazil. Behavioral observations, acoustic repertoire and experiments were carried out
during the day (7:00 - 17:00 h). Behavioral sampling was carried out using the
method of all observations, single point and focal animal during foraging with army
ants to generate an ethogram. With the help of a recorder, audios of the species'
vocalizations were obtained to characterize the vocal repertoire. In this way, it was
possible to associate acoustic signals with bird behavior. For the multimodality
experiments, life-size models were built with a 3D printer, simulating the shape and
color of P. pernambucensis and Conopophaga roberti (Thamnophilidae), an
occasional follower as a control. The attraction tests (N=96) were carried out with a
minimum spacing of 200 m, divided into unimodal (N=48) and multimodal (N=48)
trails. The birds were recorded through binocular views and identified auditorily.
Responses from conspecifics and heterospecifics that are considered insectivores or
that include small vertebrates in their diet were recorded. The results confirm that P.
pernambucensis is a regular follower of army ants, present in all swarms sampled.
Additionally, P. pernambucensis exhibits a variety of behaviors, including grooming,
movement, and social interactions, often in response to army ant activities. The vocal
repertoire includes several types of songs associated with intraspecific and
interspecific communication. The attractiveness experiment showed that only P.
pernambucensis tracks attracted heterospecifics, while C. roberti attracted only
conspecifics, highlighting the importance of P. pernambucensis as a potential core
species of the aggregation. No difference in attractiveness was found between
unimodal and multimodal cues. A relationship between temperature and conspecific
responses was found. These results reinforce the importance of environmental
conditions and communication in the Atlantic Forest, being fundamental for the
effective conservation of the species and the interactions existing in its ecosystem.
However, more research needs to be carried out on this endangered species, which
plays a key role in the system of interspecific interactions in the northern Atlantic
Forest.
Keywords: Bioacoustics, foraging, sensory ecology,
community assembly; trait-mediated indirect interactions.

endangered

species,

Lista de Figuras
Figura 1. Adultos de papa-taoca-de-pernambuco (Pyriglena pernambucensis).
Macho (A) e Fêmea (B). Fonte: wikiaves.com.br (Linhares, S.F e Araújo, J.,
respectivamente).
Figura 2. Eciton burchelli. A) Bivaque de E. burchelli dentro de tronco oco; B) E.
burchelli forrageando na serapilheira (Fotografia de: Gonçalves, R.O).
Figura 3. Mapa da América do Sul, mostrando detalhes da localização das áreas de
estudo na Reserva Biológica de Pedra Talhada (canto superior direito) nos estados
de Alagoas e Pernambuco, e Estação Ecológica de Murici (canto inferior direito), no
estado de Alagoas, Brasil.
Figura 4. Número de atos comportamentais observados em Pyriglena
pernambucensis distante de correições ativas em duas áreas de Floresta Atlântica
do Centro de Endemismo Pernambuco.
Figura 5. Mapa do nordeste do Brasil, mostrando em detalhe a localização dos
pontos de ocorrência da Eciton burchelli nas áreas na Reserva Biológica de Pedra
Talhada (A) e Estação Ecológica de Murici (B) no estado de Alagoas, Brasil.
Figura 6. Distribuição das diferenças nas frequências dos tempos de manipulação
(A), tamanhos das presas (B), tempo gasto forrageando (C) durante as capturadas
de presas pela Pyriglena pernambucensis próximo as correições de Eciton burchelli.
Figura 7. Sonogramas das vocalizações emitidas pela Pyriglena pernambucensis
durante seu forrageio junto aos enxames de formigas de correições. A:
Agrupamento; B: Disputa; C: Apelo; D: Canto.
Figura 8. Fotos dos modelos 3D posicionados sobre a vegetação simulando os
sinais visuais durante os experimentos de multimodalidade. Modelo simulando
Conopophaga melanops (A e B) e modelo simulando Pyriglena pernambucensis (C e
D).
Figura 9. Frequência relativa das respostas das aves ao experimento de simulação
de pistas unimodais (playback) e multimodais (playback+modelos 3D) da Pyriglena
pernambucensis e Conopophaga melanops em duas áreas de Mata Atlântica do
Centro de Endemismo Pernambuco.
Figura 10. Relação entre temperatura e resposta
Conopophaga melanops e Pyriglena pernambucensis.

coespecíficos

Lista de Tabelas
Tabela 1. Etograma com as categorias comportamentais da Pyriglena
pernambucensis forrageando nas correições, descrição do comportamento, atributos
quantificados e frequência observada em 22 horas de observação.
Tabela 2. Tipos de vocalizações utilizados pela Pyriglena pernambucensis e
descrição do contexto comportamental observado próximo das correições.
Tabela 3. Respostas das espécies heteroespecíficas aos testes unimodais e
multimodais da Pyriglena pernambucensis nas duas áreas de estudo, Estação
Ecologica de Murici (ESECM) e Reserva Biológica de Serra Talhada (REBIOPT).
Tabela 4. Coeficientes estimados para temperatura padronizada e espécie em
modelo de regressão logística.

Sumário
Apresentação .............................................................................................................. 15
1.

Revisão de Literatura ....................................................................................... 16

1.1 As formigas de correição ..................................................................................... 16
1.2 As aves seguidoras de formigas (ASF) ............................................................... 17
1.3

A papa-taoca-de-pernambuco, Pyriglena pernambucensis .......................... 19

1.4 O papel da comunicação nas agregações mistas de Aves seguidoras de
formigas de correição ...................................................................................... 20
2. REFERÊNCIAS ........................................................................................................ 23
CAPÍTULO 1 ................................................................................................................ 28
3.

REPERTÓRIO COMPORTAMENTAL E ACÚSTICO DA PYRIGLENA
PERNAMBUCENSIS (AVES: THAMNOPHILIDAE) SEGUINDO ....................... 29

FORMIGAS DE CORREIÇÃO ...................................................................................... 29
3.1 Introdução ............................................................................................................. 31
3.2 Material e Métodos ................................................................................................ 33
3.2.1 Área de estudo ................................................................................................... 33
3.2.2 Amostragem comportamental e acústica......................................................... 35
3.2.3 Análises .............................................................................................................. 37
3.4 Resultados............................................................................................................. 38
3.5 Discussão .............................................................................................................. 45
3.6 Conclusão.............................................................................................................. 49
4. REFERÊNCIAS ........................................................................................................ 51
CAPÍTULO 2 ................................................................................................................ 57
5.O PAPEL DAS PISTAS MULTIMODAIS E FATORES ABIÓTICOS NA FORMAÇÃO
DO FENÔMENO ECOLÓGICO DAS AVES SEGUIDORAS DE ........................ 58
FORMIGAS DE CORREIÇÃO ...................................................................................... 58
6. Introdução ............................................................................................................... 60
7. Material e Métodos .................................................................................................. 61
7.1 Experimento unimodal e multimodal ................................................................... 62
7.2 Análises dos dados .............................................................................................. 65

8. Resultados............................................................................................................... 66
9. Discussão ................................................................................................................ 68
10. Conclusão.............................................................................................................. 71
11. REFERÊNCIAS ...................................................................................................... 72
12. ANEXOS ................................................................................................................. 78

Apresentação
As formigas de correição (Formicidae: Dorylinae) compartilham características
de vida únicas como o comportamento estritamente carnívoro, organização para
ataques em busca de comida que envolvem enxames de centenas de milhares de
indivíduos,

colônia

migratória

forma

periódica

suas

rainhas

são

permanentemente sem asas. Esses insetos apresentam uma das maiores
variedades de associações com outras espécies, que incluem desde ácaros e
pássaros até outros insetos. Com isso, o trabalho visa explorar as interações
existentes entre as formigas de correição e a papa-taoca-de-pernambuco, Pyriglena
pernambucensis Zimmer, 1931 (Thamnophilidae), observando e analisando seu
repertório comportamental e acústico, bem como o papel de pistas unimodais e
multimodais na formação de agregações mistas de aves seguidoras de formigas de
correição.
O estudo foi realizado nas florestas da Estação Ecológica de Murici (Esec de
Murici) e na Reserva Biológica de Pedra Talhada (Rebio de Pedra Talhada), duas
Unidades de Conservação federais em Alagoas. A dissertação é composta
inicialmente por uma revisão bibliográfica sobre os principais temas abordados no
estudo. Em seguida o primeiro capítulo, na forma de artigo científico a ser submetido
à

Ornithology

Research,

trata

sobre

análise

comportamental

pernambucensis, confirmando a sua estreita relação com as formigas de correição e
o repertório acústico usado durante suas interações inter-intraespecíficas. Por fim, o
segundo capítulo, na forma de artigo científico a ser submetido à Behavioral
Ecology, avalia o efeito de fatores abióticos e o papel das pistas unimodais
(acústicas) e multimodais (acústicas e visuais) da P. pernambucensis na formação
de

agregações

mistas

aves

seguidoras

formigas

correição.

1. Revisão de Literatura

1.1 As formigas de correição
As formigas (Hymenoptera: Formicidae) possuem uma ampla distribuição e
constituem os insetos biologicamente mais heterogêneos, tendo um papel crucial
para o funcionamento dos ecossistemas devido aos elevados níveis de abundância,
biomassa e diversidade (Davidson et al. 2003; Wilson & Hölldobler 2005a; Ward
2007). Ainda, são um grupo ecologicamente dominante que estabelece interações
com diferentes grupos de organismos, ocupando uma posição chave na maioria dos
ecossistemas terrestres (Wilson & Hölldobler 2005a; Guénard 2013).
Além disso, as formigas são organismos com elevado grau de organização,
incluindo divisão em castas reprodutivas e não reprodutivas, cuidado cooperativo da
prole e sobreposição de gerações (Hölldobler & Wilson 1990). Tais caracteristicas
definem os organismos denominados de eussociais, apresentando uma série de
síndromes e especializações comportamentais que no caso das formigas permitiu a
sua proliferação e sucesso evolutivo (Wilson & Hölldobler 2005b).
No entanto, diferente da maioria das formigas que apresentam um formigueiro
sedentário,

“formigas

correição”,

especialmente

dos

gêneros

Cheliomyrmex, Eciton, Labidus, Neivamyrmes e Nomamyrmex (Dorylinae) possuem
comportamento nômade, ou seja, vivem em constante movimentação do formigueiro
(Gotwald 1995; Lioni et al. 2001; Swartz 2001; Anderson 2002). Essas formigas
possuem um conjunto específico de traços adaptativos e comportamentais que
caracterizam a “síndrome da formiga de correição” relacionados com o estilo de vida
nômade e altamente social (Wilson 1958). Este conjunto de características também
incluí obrigações coletivas de forrageamento, com rainhas especializadas que não
possuem asas, tem abdômen grande e expansivo e estilo de vida nômade (Gotwald
1982, 1995; Kronauer 2020).
Os ataques de enxames realizados pela Eciton burchellii, por exemplo, ocorre
com milhares de formigas fervilhando sobre a superfície do solo e ocasionalmente
até o dossel da floresta. Em um único dia de ataque, as formigas podem capturar até
30.000

presas,

maioria

invertebrados

(Bates,

1863,

Franks,

1982).

Eventualmente, essa espécie captura pequenos vertebrados, contudo, não
16

pertencem as presas habitualmente manipuladas, pois não pode cortar a pele ou a
carne dos ossos. Então, suas presas típicas são larvas e pupas de outras formigas e
vespas, além de artrópodes adultos (Schneirla, 1971).
Os formigueiros ou ninhos dessas formigas de correição são chamados de
bivaques, e são formados pelas próprias formigas entrelaçadas. Estas se agarram
aos tarsos umas das outras, formando uma massa compactada que pode ser
suspensa em árvores, arbustos ou repousar sobre o solo ou vegetação (Kronauer
2020). Com isso, as formigas protegem a rainha, as larvas e as pupas, enquanto
outras operárias saem em busca de comida. As espécies do gênero Eciton são
particularmente notáveis nas florestas neotropicais devido aos seus grandes ataques
de caça, esse fenômeno é denominado de correições. Além disso, uma diversidade
de espécies de invertebrados e vertebrados se associam a essas formigas, como
aves, borboletas, moscas, vespas, e besouros, explorando os diferentes ambientes e
condições criados pela vida da colônia (Gotwald 1995; Lioni et al. 2001; Swartz
2001; Anderson 2002; Rettenmeyer et al. 2011).
Portanto, as formigas de correição desempenham um papel fundamental na
estrutura da comunidade de serapilheira e sub-bosque, visto que são as principais
predadoras de comunidades de invertebrados de diferentes níveis tróficos, atuando
como um predador de topo nos ambientes florestais (Gotwald 1995; Schneirla 1971;
Boswell 1998; Andersen 1997; von Beeren et al. 2021).

1.2 As aves seguidoras de formigas (ASF)
Aves interagem com diversos grupos de animais como, por exemplo,
ungulados, cetáceos, primatas, formigas e vespas, buscando otimizar sua
alimentação (e.g., Wilson 1971; Dean 1981; Evans 1982; Boinski & Scott 1988) ou
proteger seus ninhos (e.g., Almeida & dos Anjos-Silva 2015; Greeney et al. 2015).
Dentre estas, as associações entre aves e enxames de formigas de correição são
exemplos icônicos e bem estudados na região Afrotropical e Neotropical (Willis &
Oniki 2003, 2008; Craig 2022). Através dessa interação, as aves conseguem
capturar pequenos animais, principalmente invertebrados, que fogem das formigas
caçadoras (Sick 1997; Willis & Oniki 2003, 2008; Pizo & Melo 2010; Craig 2022).
Espécies de aves especializadas em formigas de correição geralmente possuem
grandes áreas de vida, permitindo acessar várias colônias de formigas de forma
17

simultânea. Durante sua busca, se os enxames estão ativos, a ave fica e se
alimenta, caso contrário, se move para o próximo bivaque (Willson 2004; ChavesCampos 2011).
Além disso, as aves que forrageiam quase exclusivamente em enxames,
desenvolveram adaptações comportamentais, tais como a verificação de bivaque e
localização e monitoramento de enxames ativos (Swartz 2001). Quando os enxames
de formigas de correição estão ativos as aves formam agregações de 1 e 20
espécies e até 60 indivíduos (Chaves-Campos 2005; Willis & Oniki 1978), formando
pares ou grupos familiares que utilizam a vocalização como comunicação para os da
mesma espécie (Willis 1967, 1969). As vocalizações (pistas acústicas) que indicam
os enxames de formigas ativos são emitidas por espécies de aves denominadas
obrigatórias e, provavelmente, são informações altamente confiáveis (ChavesCampos 2003).
Algumas espécies de aves podem se tornar dependentes dessa associação,
se

especializando

seguir

formigas de

correição

como

estratégia

forrageamento (Brumfield et al. 2007); enquanto outras espécies acompanham
eventualmente a correição. Sendo assim, essas aves podem ser categorizadas em
três guildas de dependência de acordo com seu grau de frequência de ocorrência
em enxames: (1) aves seguidoras obrigatórias; (2) seguidoras regulares ou
facultativas e (3) seguidoras ocasionais (Willis & Oniki 1978; Swartz 2001; Faria &
Rodrigues 2009).
O comportamento de seguir formigas de correição evoluiu pelo menos oito
vezes independentemente em Aves (Sweet 2023). Thamnophilidae é uma das
principais famílias de aves seguidoras de formigas Neotropicais e a evolução desse
comportamento é conservado filogeneticamente deste o Mioceno (Brumfield et al.
2007). Algumas espécies dessa família são consideradas obrigatórias como:
Gymnopithys leucaspis, Pyriglena leucoptera, Phaenostictus mcleannani, Pithys
albifrons, Rhegmatorhina melanosticta e Hafferia fortis; outras são ocasionais:
Glyphorynchus spirurus, Myrmeciza loricata, Manacus manacus, Conopophaga
lineata, Psophia crepitans, Myrmoborus myotherinus, Neomorphus geoffroyi e
Psophia crepitans; enquanto Willisornis poecilinotus é conhecida por seguir
correições de forma regular (Willis 1967, Chaves-Campos 2003, Brumfield et al.
2007,

Faria

Rodrigues

2009

Batcheller,

2017).
18

1.3 A papa-taoca-de-pernambuco, Pyriglena pernambucensis

papa-taocas

gênero

Pyriglena

(Thamnophilidae)

divergiram

recentemente do seu grupo irmão no pleistoceno (Isler et al. 2013). Atualmente
possui seis espécies reconhecidas: Pyriglena leuconota (Spix 1824); Pyriglena similis
Zimmer, 1931; Pyriglena pernambucensis Zimmer 1931; Pyriglena atra (Swainson
1825); Pyriglena maura (Ménétries, 1835) e Pyriglena leucoptera (Vieillot 1818)
(Pacheco et al. 2021). As espécies desse gênero possuem distribuição parapátrica e
habitam áreas de florestas Amazônica e Atlântica (Ridgely & Tudor 1994; Willis &
Oniki 1982; Zimmer & Isler 2003). Comumente, estão associadas ao sub-bosque
florestal, sendo favorecidas pela vegetação secundaria densa (Stotz et al. 1996; Sick
1997), pousando, geralmente, em galhos e folhas a pouca altura do solo. Para
forragear aproveitam-se das atividades das formigas de correição, em especial das
espécies Eciton burchelli e Labidus praedator (Willis & Oniki 1978; Rettenmeyer et al.
2011), as quais apresentam um ciclo anual alternando períodos nômades e
sedentários, caminhando pelo solo com estrutura larga ou colunas estreitas (Sick
2001).

Fig. 1. Adultos de papa-taoca-de-pernambuco (Pyriglena pernambucensis). Macho (A) e fêmea (B).
Fonte: wikiaves.com.br (Fotos de Linhares, S.F e Araújo, J., respectivamente).

A papa-taoca-de-pernambuco, P. pernambucensis, possui dimorfismo sexual
(Fig. 1), os machos são pretos e as fêmeas são pardas, e ambos possuem uma
mancha branca conspícua no dorso (Sick 1997; Isler & Maldonado-Coelho 2017).
Pyriglena pernambucensis é uma espécie considerada ameaçada de extinção
19

nacionalmente na categoria vulnerável (ICMBio 2018), além de ser endêmica do
Brasil e restrita ao Centro de Endemismo de Pernambuco (CEP) (Silveira et al. 2003;
Piacentini et al. 2015; Pereira et al. 2016); uma região prioritária para a conservação
e que abriga alta de riqueza de aves endêmicas e ameaçadas (Roda et al. 2011;
Pereira et al. 2014). Por isso, estudar a P. pernambucensis e sua dependência ao
fenômeno das formigas de correição é importante por questões ecológicas e de
conservação. Além disso, alguns estudos relataram que as espécies do mesmo
gênero evoluíram uma estreita relação com as formigas de correição sendo
consideradas obrigatórias. Por fim, com base em observações diretas em campo, foi
constatado que o canto da Pyriglena leucoptera é utilizado por outras espécies como
pista para localizar enxames ativos nas matas. Esse comportamento pode ser
atribuído às pressões evolutivas que levaram a P. leucoptera a se especializar em
forragear seguindo correições. Por exemplo, o hábito de checar bivaque identifica a
espécie como um seguidor obrigatório (Farias & Rodrigues 2009).
Ademais, dados recentes de ciência cidadã têm registrado o comportamento
de seguir formigas de correição na Paraíba (Callado, 2021). No entanto, não existem
estudos publicados sobre as categorias comportamentais realizadas durante a
captura de presas próximas às correições, nem sobre o repertório acústico durante
as interações intraespecíficas e interespecíficas da P. pernambucensis. Confirmar a
interação e entender o grau de dependência desta ave em relação às formigas de
correição é fundamental para o desenvolvimento de estratégias de conservação
dessa espécie. A literatura relata que espécies do mesmo gênero têm uma relação
próxima com as formigas, pois realizam checagem de bivaque e emitem
vocalizações que podem ser utilizadas como pistas por outras aves. Portanto, a
extinção da P. pernambucensis pode levar ao declínio outras aves e à interrupção
desse fenômeno ecológico no CEP.

1.4 O papel da comunicação nas agregações mistas de Aves seguidoras de
formigas de correição

A comunicação é uma necessidade básica para todos os seres vivos e
consiste na troca de informações entre um emissor e receptor (Dawkins 1989,
Vielliard & Silva 2010). Por meio dela os animais possuem a capacidade de
influenciar o outro, por exemplo, na corte entre o macho e a fêmea ou na maneira
20

como os filhotes obtém alimentos dos pais. Além disso, os sinais são transmitidos
através da capacidade fisiológica e estruturas anatômicas especializadas que são
adequadas às modalidades de sinal e ao local onde vive o animal (Silva 2001).
De fato, as colônias de formigas de correição são uma fonte de alimento com
bastante valor nutricional para as aves insetívoras pois elas espantam vários insetos,
contudo, as colonias são amplamente espaçadas e móveis. Com isso, a
comunicação entre as espécies seguidoras de formigas de correição, se torna um
mecanismo imprescindível para encontrarem os enxames ativos. As aves que
conseguem encontrar os enxames ativos estão constantemente vocalizando, dessa
forma, outras espécies menos especializadas utilizam seus sons como pistas, esse
comportamento em grupo pode estar relacionado com o aumento da proteção contra
possíveis predadores das aves que estão forrageando (Willis & Oniki 1978; Peters et
al. 2008; Styring et al. 2016). Diversas espécies exploram essa fonte de recurso e a
formação dessas agregações mistas representam uma excelente oportunidade para
avaliar os papéis das pistas vocais e visuais na estruturação de comunidades.
Geralmente, as colônias das formigas são nômades, ou seja, frequentemente
migram para novos locais de nidificação (Vidal-Riggs & Chaves-Campos 2008).
Portanto,

aves

seguidoras

obrigatórias

desenvolveram

adaptações

comportamentais para encontrar e acompanhar as correições, como verificação de
bivaque, localização e monitoramento de enxames ativos (Swartz 2001).
Estudos sugerem que os seguidores podem explorar pistas sonoras de
coespecíficos e heteroespecíficos para localizar enxames de formigas de correição.
Quando esses enxames estão ativos, as aves formam agregações multi-específicas
com dezenas de indivíduos (Willis & Oniki 1978; Chaves-Campos 2005), muitas
vezes formando pares ou grupos familiares que utilizam vocalizações para
comunicação (Willis 1967, 1969).
Os sinais sonoros emitidas pelas espécies obrigatórias podem indicar a
presença de enxames ativos e são consideradas pistas altamente confiáveis pelas
espécies facultativas e ocasionais. No entanto, dentro dessas agregações existem
hierarquias de dominância, onde as aves seguidoras obrigatórias são geralmente
maiores e mais dominantes (Chaves-Campos 2003).
O uso de pistas por heteroespecíficos tem implicações importantes na
estrutura das comunidades, distribuição espacial e competição interespecífica
(Goodale et al. 2010). Aves forrageando nas correições fornecem pistas para outras
21

espécies através de suas vocalizações, que são amplamente ouvidas nas florestas
durante a exploração do recurso alimentar (Willis & Oniki 1978). Estas vocalizações
ajudam a identificar os locais dos enxames, permitindo que outras aves se
alimentem dos invertebrados afugentados (Faria & Rodrigues 2009; Willis & Oniki
2008).
As aves conhecidas como “bisbilhoteiras” utilizam um canto específico para
localizar formigas de correição. Estudos mostram que essas aves emitem um som
particular, chamado "canção fraca", antes de abandonarem as colônias de formigas,
sinalizando para outros indivíduos da mesma espécie que podem seguir para uma
nova colônia. Uma variação mais intensa desse canto, denominada "canção alta", é
capaz de atrair aves específicas que seguem as formigas, mesmo na ausência das
mesmas (Willis 1973; Chaves-Campos 2003; Batcheller 2017).
Nesse sentido, uma das hipóteses propõe que as aves utilizam as
vocalizações de coespecíficos ou heteroespecíficos como pistas para encontrar
colônias de E. burchellii, ou seja, cada ave aproveita o conhecimento coletivo sobre
a localização das formigas de correição para aumentar suas chances de encontrálas ativas (Willis 1967; Chaves Campos 2003). Essas agregações mistas tendem a
apresentar vantagens cooperativas e de facilitação de forrageamento, como
aumento da vigilância coletiva contra predadores, exploração mais completa e
eficiente dos recursos e distribuição da pressão da predação. Sendo assim, as
espécies que emitem cantos usados como pistas para localização de enxames
ativos possuem papéis centrais na formação da estruturação das comunidades de
aves seguidoras de formigas de correição.

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CAPÍTULO 1

3. REPERTÓRIO COMPORTAMENTAL E ACÚSTICO DA PYRIGLENA
PERNAMBUCENSIS (AVES: THAMNOPHILIDAE) SEGUINDO
FORMIGAS DE CORREIÇÃO
Bruna Stefane da Silva Santos¹, Josivânia G. da Silva¹; Rawelly Gonçalves¹; Riuler C.
Acosta²; Márcio A. Efe¹; Lucas A. Kaminski¹,³

1. Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos
Trópicos, Universidade Federal de Alagoas, Maceió, AL, Brasil.
2. Instituto de Desenvolvimento Sustentável Mamirauá, Tefé, AM, Brasil.
3. Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal do
Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS, Brasil.
Resumo
Agregações mistas de aves seguidoras de formigas de correição é um fenômeno
ecológico complexo ameaçado pela fragmentação e perda de hábitat. Nesse sentido,
é fundamental identificar e entender a história natural e comportamento das espécies
chaves que nucleiam as agregações. A Pyriglena pernambucensis é uma ave
endêmica do Centro de Endemismo Pernambuco da Mata Atlântica e classificada
como vulnerável. Embora espécies de Pyriglena sejam conhecidas como seguidoras
obrigatórias e regulares de formigas de correição, inexistem estudos
comportamentais sobre P. pernambucensis. Assim, nosso objetivo foi analisar o
repertório comportamental e acústico dessa espécie, principalmente próximo as
formigas de correição. As amostragens foram realizadas em duas áreas
remanescentes da Mata Atlântica em Alagoas: 1) Estação Ecológica de Murici
(ESEC), e 2) Reserva Biológica de Pedra Talhada (REBIO). As observações
comportamentais foram realizadas através do método ad libitum (todas
observações), único ponto e animal focal. A cada dia de amostragem, quando
localizados, os indivíduos de P. pernambucensis eram observados (07:00am17:00pm). Quando possível, os formigueiros (bivaques) foram monitorados para
verificar se as aves checavam a atividade das formigas. Com o auxílio de um
gravador obteve-se áudios das vocalizações da espécie para elaboração do
repertório vocal. Desta forma, foi possível associar sinais acústicos com
comportamentos das aves. Foram realizadas 22 h de observações comportamentais
da P. pernambucensis forrageando nas correições. Os comportamentos mais
frequentes foram relacionados com locomoção (29,03%) e vocalização (30,99%).
Não foi encontrada uma relação entre tempo de manipulação e o tamanho da presa.
Longe de correições o comportamento mais frequente foi a locomoção. Além disso,
foi confirmado o comportamento de checar os bivaques. Foram identificadas
vocalizações associadas com agrupamento, disputa, canto e apelo. Dessa forma,
conclui-se que P. pernambucensis é uma seguidora regular com forte dependência
da interação com formigas de correição. Essa informação é fundamental para o
desenvolvimento de estratégias de conservação efetivas desta espécie ameaçada.
Palavras-chave:
Forrageio,
Interações
comportamental, formigas de correição.

intra-interespecíficas,

ecologia

Abstract
Mixed aggregation of army ant-following birds is a complex ecological phenomenon
threatened by fragmentation and habitat loss. In this sense, it is essential to identify
and understand the natural history and behavior of the key species that nucleate the
aggregations. Pyriglena pernambucensis is an endemic bird of the Pernambuco
Center of Endemism of the Atlantic Forest and classified as vulnerable. Although
Pyriglena species are known as obligatory and regular followers of army ants, there
are no behavioral studies on P. pernambucensis. Therefore, our objective was to
analyze the behavioral and acoustic repertoire of this species, especially close to
army ants. Sampling was carried out in two remaining areas of the Atlantic Forest in
Alagoas: 1) Murici Ecological Station (ESEC), and 2) Pedra Talhada Biological
Reserve (REBIO). Behavioral observations were carried out using the ad libitum
method (all observations), single point and focal animal. On each sampling day,
when located, individuals of P. pernambucensis were observed (07:00am- 17:00pm).
When possible, ant-nests (bivouacs) were monitored to verify whether birds checked
ant activity. With the help of a recorder, audios of the species' vocalizations were
obtained to create the vocal repertoire. In this way, it was possible to associate
acoustic signals with bird behavior. 22 h of behavioral observations of P.
pernambucensis foraging in army swarms were carried out. The most frequent
behaviors were related to locomotion (29.03%) and vocalization (30.99%). No
relationship was found between handling time and prey size. Away from army ants,
the most frequent behavior was locomotion. Furthermore, the behavior of checking
bivouacs was confirmed. Vocalizations associated with grouping, fighting, singing
and calling were identified. Therefore, it is concluded that P. pernambucensis is a
regular follower with strong dependence on interaction with army ants. This
information is essential for developing effective conservation strategies for this
threatened species.
Keywords: Foraging, intra- and interspecific interactions, behavioral ecology, army
ants.

3.1 Introdução
Muitos estudos foram realizados sobre os seguidores de formigas de
correição nas regiões tropicais (ver Willis & Oniki 2003; 2008). Algumas espécies
associadas se beneficiam das presas que fogem ou que são descartadas pelas
formigas (Rettenmeyer et al. 2011). Contudo, um dos eventos que mais chama
atenção são as agregações mistas mantidas por interações hierárquicas complexas
entre as aves seguidoras de formigas de correição (ASF) (O’Donnell 2017; Pollock et
al. 2017). As formigas de correição criam oportunidades de alimentação ao
perturbar, por exemplo, outros insetos, e as aves que seguem esses enxames
podem aumentar sua eficiência de forrageamento retirando parte da sua alimentação
desses locais (Chaves-Campos & De Woody 2008).
As formigas de correição (Formicidae: Dorylinae) formam um grupo
monofilético com mais de 150 espécies descritas para a região Neotropical (Watkins
1976). As Dorylinae são estritamente carnívoras e cada espécie possui papel crucial
na estruturação da comunidade de invertebrados nos trópicos, como por exemplo,
as espécies de Eciton (Latreille 1804) (Brady 2003, Kaspari e O'Donnell 2003, Powell
e Baker 2008). Particularmente, algumas espécies como E. burchelli são
consideradas predadoras de topo, se deslocando por centenas de metros
forrageando à procura de presas que fogem pela serrapilheira e com isso várias
outras espécies estão associadas aos seus enxames (Kronauer 2020).
Nessas associações, as aves seguidoras podem ser classificadas de com
base na frequência que são encontradas nos enxames, sendo denominadas de
ocasionais, facultativas ou regulares e obrigatórias (Willis e Oniki 1978; Willson,
2004; Zimmer e Isler 2003). As espécies obrigatórias monitoram os bivaques (ninhos
temporários das formigas de correição), um estilo de nidificação em que cada
formiga operária se prende a outra através de suas garras, formando um
emaranhado de indivíduos, onde no centro fica a rainha, os ovos, as larvas e as
pupas (Gotwald 1995).
Entre as aves, algumas espécies de Pyriglena (Thamnophilidae) se destacam
por seguirem formigas durante sua alimentação, mas também capturam presas
longe de formigas (Willis 1981), especialmente em áreas com baixa densidade de
correições (Zimmer & Isler 2003). O forrageio ocorre frequentemente em poleiros
quase horizontais, que podem ficar até três metros acima do solo (Isler &
31

Maldonado-Coelho 2017). As espécies desse gênero possuem distribuição
parapátrica e habitam áreas e florestas Amazônica e Atlântica (Ridgely & Tudor
1994; Willis & Oniki 1982; Zimmer & Isler, 2003).
No entanto, informações sobre história natural e comportamento de Pyriglena
são conhecidas para apenas três espécies (Willis & Oniki 1982; Stotz 1992;
Rodrigues et al. 1994; Gomes et al. 2001; Maldonado-Coelho & Durães 2003; Faria
& Rodrigues 2009; Pizo & Melo 2010; Sazima & D’Angelo 2015). Na região
amazônica, Pyriglena leuconota (Spix 1824) é uma seguidora obrigatória, já foi
avistada em uma correição de formigas na posição de subordinada, ou seja, nas
áreas periféricas do enxame (Oniki 1972; Willis & Oniki 1978). Alguns estudos
classificam Pyriglena leucoptera (Vieillot 1818) como seguidora obrigatória na Mata
Atlântica (del Hoyo et al. 2003, Faria & Rodrigues 2009), pois apresenta o
comportamento de checar bivaques para acompanhar os movimentos das formigas,
sendo comumente vista forrageando longe das presas que escapam da correição
(del Hoyo et al. 2003). Essa espécie também é conhecida por seguir formigas com
frequência, variando a sua propensão de acordo com a altitude (Faria e Rodrigues
2009). Recentemente, foi observado no que no sul da Floresta Atlântica alguns
indivíduos de P. leucoptera possuem o comportamento de seguir cutias (Dasyprocta
azarae Lichtenstein, 1823; Rodentia: Dasyproctidae) (Prasniewski et al. 2024).
Também na Mata Atlântica, dados recentes de ciência cidadã tem confirmado
o comportamento da Papa-taoca-de-pernambuco (Pyriglena pernambucensis
Zimmer, 1936; Passeriformes: Thamnophilidae) seguindo formigas de correições
(Callado 2021). No entanto, não se tem conhecimento de trabalhos publicados sobre
a sua história natural, comportamento e repertório acústico da espécie seguindo
formigas de correição. Além disso, é uma espécie considerada ameaçada de
extinção nacionalmente na categoria vulnerável (ICMBio 2018), além de ser
endêmica do Brasil e restrita ao Centro de Endemismo de Pernambuco (Silveira et
al. 2003, Piacentini et al. 2015, Pereira et al. 2016); uma região prioritária para a
conservação e que abriga uma concentração alta de riqueza de aves endêmicas
(Roda et al. 2011, Pereira et al. 2014).
Portanto,

entender

relações

interação

existentes

entre

pernambucensis e a Eciton burchelli ajudará a preencher algumas lacunas em
relação a sua história natural. Assim, o estudo teve por objetivo descrever e analisar
os comportamentos exibidos por P. pernambucensis durante seu forrageio próximo
32

das formigas de correição em duas áreas da Mata Atlântica do Nordeste brasileiro.

3.2 Material e Métodos
3.2.1 Área de estudo
As amostragens foram realizadas em duas áreas remanescentes da Mata
Atlântica em Alagoas e Pernambunco: 1) Estação Ecológica de Murici (ESEC) e 2)
Reserva Biológica de Pedra Talhada (REBIO) (Fig. 2). Estes locais possuem
registros de formigas de correição como Eciton burchelli, Eciton mexicanum, Labidus
coecus e Labidus praedator e de Pyriglena pernambucensis (Silveira et al. 2003,
Studer et al. 2015).

Fig.2. Eciton burchelli. A) Bivaque de E.burchelli dentro de tronco oco; B) E.burchelli forrageando na
serapilheira (Fotografia de: Gonçalves, R.O).

Fig.3. Mapa da América do Sul, mostrando detalhes da localização das áreas de estudo na Reserva
Biológica de Pedra Talhada (canto superior direito) nos estados de Alagoas e Pernambuco, e Estação
Ecológica de Murici (canto inferior direito), no estado de Alagoas, Brasil.

Estima-se a cobertura original da Mata Atlântica ocupava cerca de 150
milhões de hectares, estendendo-se como um arco costeiro em uma faixa latitudinal
elevada que abrangia regiões tropicais e subtropicais (Ribeiro et al. 2009). No
entanto, desde a colonização europeia, esta região foi grandemente transformada,
principalmente devido ao desmatamento e à conversão de suas áreas naturais para
a expansão da indústria agrícola, exploração de recursos e avanço das fronteiras
urbanas (Ribeiro et al. 2009). Nos dias atuais, estima-se que restam apenas 24% da
floresta que existia originalmente, sendo que apenas 12,4% são consideradas
florestas maduras e bem conservadas, e esses remanescentes estão distribuídos em
pequenos e fragmentos isolados imersos em grandes matrizes de monoculturas e
pastagens (Ribeiro et al. 2009, S.O.S. Mata Atlântica 2023).
Localizada dentro dos limites da Área de Proteção Ambiental de Murici (APA
de Murici), a ESEC de Murici compreende uma área protegida federal de uso
restritivo abrangendo parcialmente os municípios de Murici, Flexeiras e Messias. É
um dos maiores (6.130 ha) e contínuos remanescentes da Mata Atlântica do Centro
Pernambuco de Endemismo (CEP), área situada ao norte do Rio São Francisco
(Prance 1982; Brown 1982). O clima é tropical úmido e subúmido, com período seco
de outubro a março e um período chuvoso de abril a setembro. A precipitação anual
34

e a temperatura variam de 800 a 1.800 mm e 20 a 25°C, respectivamente (Alvarez et
al. 2013, Semarh 2022).
A REBIO de Pedra Talhada é uma área de proteção integral que preserva um
importante fragmento de brejo de altitude da Mata Atlântica (Studer et al. 2015)
também situada no CEP e abrangendo os municípios de Quebrangulo e Chã Preta
no Estado de Alagoas e os municípios de Lagoa do Ouro e Correntes no Estado de
Pernambuco (ICMBIO 2020). Com uma área de 4.382,37 hectares possui um clima
subúmido seco com dois períodos bem definidos: um chuvoso que se estende de
maio a setembro e outro seco, de outubro a abril. A média pluviométrica para a
região é de 1.275 mm/ano e a temperatura média é de 25 ºC (Oliveira et al. 2014).
O entorno da REBIO consiste de áreas com atividades agrícolas, incluindo a
plantação de inhame, banana, batata-doce, feijão-de-corda e milho, além da criação
extensiva de gado em algumas áreas. Ademais, a região sofre com desmatamentos
ilegais para a retirada de madeira. Segundo registros e relatos de funcionários, há
também a captura e a mortalidade de animais silvestres devido à ação de caçadores
(Sousa et al. 2015).

3.2.2 Amostragem comportamental e acústica
Amostragens ocorreram nos meses de setembro e outubro de 2022, janeiro a
março de 2023 e setembro a dezembro de 2023. As observações comportamentais
foram realizadas durante todos os encontros com indivíduos de P. pernambucensis
em campo através do método ad libitum (sensu Altmann 1974). Durante eventos de
forrageamento seguindo enxames de formigas de correição foram utilizados o
método de único ponto e animal focal (Altmann 1974; Ferrari et al. 2017). O método
de único ponto registra somente um comportamento de cada indivíduo amostrado
considerando as categorias de descanso, exibição, direção do ataque, manutenção,
comportamentos agonísticos, locomoção, posição da ave, vocalizações e busca por
bivaque. O método do animal focal consiste em selecionar um único animal e
registrar seus comportamentos (tempo de manipulação e tempo gasto forrageando)
durante um determinado período (Hartley 1953, Morse 1970, Recher e Gebski 1990;
Ferrari et al. 2017).
Devido à densa vegetação e acentuada inclinação do terreno as amostragens
35

se concentraram ao longo dos caminhos e trilhas acessíveis nos locais de estudo. A
cada dia de amostragem, quando localizados, os indivíduos de P. pernambucensis
foram monitorados entre 07:00h e 17:00h. Quando os indivíduos eram avistados,
iniciavam-se as observações no local. O comportamento de cada indivíduo era
registrado conforme a metodologia previamente descrita. Se, na primeira
observação, o indivíduo estivesse praticando algum comportamento de manutenção,
utilizava-se o método de ponto único. Caso estivesse capturando alguma presa,
empregava-se o método de animal focal, e assim sucessivamente.
A procura pelos bivaques foram feitas utilizando a metodologia de busca ativa
e quando possível, os foram monitorados para verificar as aves presentes, pois o
comportamento de checar está relacionado com o grau de associação da espécie
com as formigas de correições. Vale salientar que não foi possível distinguir entre os
enxames encontrados. Portanto, cada enxame relatado representa um evento
observado, e não necessariamente enxames distintos, foram registrados em
diferentes dias e momentos.
Portanto, chegávamos ao local onde tínhamos encontrado os ninhos em dias
anteriores e observávamos por alguns minutos as atividades das aves e das
formigas. Vale destacar que, em alguns encontros (N = 2), foi possível presenciar o
início da saída das formigas de correição para forragearem.
Durante as observações da P. pernambucensis seguindo formigas de
correição foram registradas as seguintes informações e comportamentos (conforme
Willis & Oniki 1978; Fitzpatrick 1980; Remsen & Robinson 1990, Volpato &
Mendonça- Lima 2002): 1) substrato do ataque (ramo, tronco, cipó, ar, serrapilheira);
2) comportamento de manutenção (limpeza do bico no galho, coçar, limpar peito com
o bico, entre outros); 3) tamanho (cm) da presa (estimado através da comparação
com o tamanho do bico); 4) tempo de manipulação da presa antes da ingestão (2
segundos, 15 segundos, 20 segundos); 5) direção do ataque (horizontal, vertical
acima, vertical abaixo, diagonal acima e diagonal abaixo); 6) tempo gasto
forrageando nos substratos (5 segundos; 10 segundos; 20 segundos); 7)
vocalizações; 8) posição da ave (galho vertical, horizontal, diagonal, entre outros); 9)
comportamento de descanso (pousar); e 10) tipo de locomoção (vôo, pulo no chão,
pulo em outro galho, entre outros). Além disso, foram registradas outras espécies de
aves seguidoras que também participaram das agregações, todas as observações
foram feitas com auxílio de um binóculo Celestron, óptica multi-revestida, BaK-4
36

prismas, Outland X, 8x42, 10x42.
Ademais, com o auxílio de um gravador TASCAM DR-05x com microfone
interno e taxa de amostragem de 48 kHz, foram feitas gravações das vocalizações
da espécie para elaboração do repertório vocal durante o forrageamento próximo
aos enxames. As gravações das vocalizações de canto, apelo, disputa ou agregação
foram realizadas enquanto os organismos se encontravam próximos das correições
em situações de forrageio, agonística, locomoção e pousadas. As gravações foram
feitas há uma distância de, aproximadamente, entre 6 e 10 metros do evento, desta
forma foi possível associar sinais acústicos com os comportamentos das aves.
Todas as tentativas de forrageamento dos indivíduos dentro do campo de
visão do observador foram registradas. A captura de presas na correição foi
confirmada apenas quando a ave foi vista coletando presas que fugiram das
formigas ou se aproximando a 5 metros da frente do enxame (Batcheller 2017). O
comportamento de verificação de bivaque foi observado pela visita da P.
pernambuencensis ao local onde haviam ocorrido correições no dia anterior ou
quando a espécie foi vista no local de forrageio antes da saída das formigas. Além
disso, utilizou-se o guia “Aves do Brasil: Mata Atlântica do Sudeste” para a
identificação das espécies de aves (Ridgely, R.S. et al, 2015). Amostras das
formigas de correição foram coletadas para a confirmação da identificação por
especialista e material testemunho foi tombado na coleção de Entomologia da
Universidade Federal do Paraná (UFPR). A espécie da formiga de correição foi
identificada como Eciton burchelli (Formicidae, Hymenoptera) por Rodrigo Feitosa.

3.2.3 Análises
Os comportamentos exibidos pela P. pernambucensis nas interações com as
formigas de correição foram organizados em um etograma de acordo com a
frequência de ocorrência dos eventos (Del-Claro 2004). A relação entre o tempo de
manipulação e o tamanho da presa capturada foi analisada com uma regressão
linear simples.
Os parâmetros acústicos das vocalizações foram analisados no programa de
fonte aberta Audacity (versão 3.3.3), isolando os sinais da espécie e também para
remoção de ruídos via filtro high pass (1 kHz). Após isolamento e remoção de ruídos,
as vocalizações foram analisadas e categorizadas através do programa Raven Pro
37

1.6. (Raven Pro 2023). Além disso, foram analisados os parâmetros temporais de
duração de frase (duração da vocalização completa), o número de notas por frase e
os parâmetros espectrais de frequência mínima, dominante e máxima (kHz). Os
resultados estão dispostos sob média ± desvio padrão (Mínima – Máxima). Os
gráficos foram elaborados a partir dos pacotes tuneR: Analysis of Music and Speech
(Ligges et al. 2013) e seewave: Sound Analysis and Synthesis (Sueur et al. 2008) no
programa RStudio.

3.4 Resultados
Durante

buscas

ativas

também

foi

possível

observar

alguns

comportamentos da espécie fora dos enxames ativos (Fig. 4). Nestas observações a
atividade de locomoção foi a mais prevalente, com 110 registros, indicando uma
tendência da espécie em se movimentar frequentemente em busca de alimentos ou
explorando habitat (Fig. 4). As vocalizações foram o segundo comportamento mais
comum durante as observações da espécie nos períodos inativos dos enxames, com
um total de 76 registros, sugerindo a importância da comunicação acústica mesmo
fora do contexto de forrageio próximo as formigas de correição. Obteve-se registros
da espécie emitindo vocalizações constantes próximo de locais onde ocorreram
enxames ativos anteriormente. A categoria posição da ave foi registrada 25 vezes, o
que pode ter relação com as estratégias de detecção de presas ou vigilância contra
possíveis predadores. O comportamento descrito com base nas observações da
espécie voando constantemente em locais onde anteriormente havia ocorrido
enxames ativos, foi denominado de procura por bivaques.
A busca ativa pelos locais de bivaque totalizou 265 horas de observação
distribuídas entre duas áreas de estudo. Na Esec de Murici, foram encontrados cinco
correições de Eciton burchelli ativas, enquanto na REBIO de Pedra Talhada
(Quebrangulo), foram registrados seis. (Fig. 5). Durante o forrageamento no entorno
de enxames ativos de formigas de correição a P. pernambucensis apresenta um
repertório comportamental mais variado (Tab. 1). Durante o estudo, foram
observadas várias interações com outras espécies de aves, evidenciando
comportamentos competitivos durante a captura das presas. Para realizar essas
observações, foi essencial localizar as correições ativas; ao todo, onze enxames
38

foram identificados.

Fig. 4. Número de atos comportamentais observados em Pyriglena pernambucensis distante de
correições ativas em duas áreas de Floresta Atlântica do Centro de Endemismo Pernambuco.

O etograma obtido fornece uma visão abrangente das interações e
comportamentos observados durante o forrageio. Os comportamentos foram
divididos em dez categorias (Tab. 1). Dentre as categorias identificadas no
etograma, os comportamentos relacionados com a manutenção apresentaram mais
atributos, contendo onze diferentes tipos de comportamentos (Tab. 1).
Tab. 1. Etograma com as categorias comportamentais da Pyriglena pernambucensis forrageando nas
correições, descrição do comportamento, atributos quantificados e frequência observada em 22 horas
de observação.
Categoria

Descrição

Atributos

Frequência

Direção do
Ataque

Posição em que o bico é
direcionado para tentar
capturar uma presa

Vertical baixo; Vertical cima;
Horizontal; Diagonal
baixo; Diagonal cima

2,29%

Manutenção

Ato de limpeza das partes do Limpar bico com a pata; Bater
corpo ou eliminação de fezes
bico no bico; coçar; Limpar
bico com a pata; Limpar bico
no galho; Limpar peito com o
bico; Limpar plumagem com o
bico; Limpar rêmiges com

5,11%

o bico; Limpar rêtrizes
com o bico; Sacudir o
corpo; Defecar
Agonísticos

Posição da Ave

Voar rapidamente em direção
Agressão à
ao indivíduo com as asas
heteroespecífico; Agressão
abertas e as patas em direção à coespecífico; expulsar do
ao seu corpo ou através do voo
poleiro
empurrar do local que está
pousado,
Respectivamente

A ave está alinhada
paralelamente ao solo,

2,07%

Horizontal; Vertical;
Diagonal

13,68%

com seu corpo estendido
na direção leste-oeste ou
oeste-leste na forma
horizontal. Está alinhada
em um ângulo que não é
nem totalmente horizontal
nem totalmente vertical na
posição diagonal.
Está homologada
perpendicularmente ao
solo, na vertical.
Descanso

Posicionada de forma vertical.
As asas são normalmente
abaixadas e
dobradas ao longo do corpo

Pousar

13,81%

Locomoção

Técnicas usadas para se
deslocar. Podem ser

Pular; Pular
consecutivamente no

29,03%

através de saltos curtos

galho; Pular

entre galhos próximos ou

consecutivamente no

batendo as asas

chão; Pular em outro
galho; Voar; Voar

próximo do bivaque;
Seguir trilha
Vocalizações

Exibição

Emissões de diferentes
tipos de sons

das formigas
Vocalizar

30,99%

Pousada fica levantando e
Mexer retrizes para cima e
baixando a cauda várias vezes
baixo

1,05%

Busca por bivaque Voando próximos de locais que
Procurar ninhos de
ocorreram correições, a ave
formigas de correição
pousa e começa a balança a
voando sobre áreas que
cabeça de um lado para o
ocorreram enxames ativos
outro, às vezes,
Vocalizam
Outros
Comportamentos que não
Observar trilhas das
foram possíveis enquadrar
formigas; bater contra o
nos listados
tronco; Investir na mesma
presa; Largar presa;
Total

0,08%

1,89%

100%

Os atos comportamentais mais frequentes durante o forrageamento próximos
às correições foram relacionados com locomoção (29,03%) e vocalizações (30,99%)
(Tab. 1). Além disso, foi possível observar indivíduos de P. pernambucensis
assumindo a posição em zonas centrais e frente dos enxames, realizando os
ataques nesses locais com maior fluxo de presas e formigas.

Fig. 5 Mapa do nordeste do Brasil, mostrando em detalhe a localização dos pontos de ocorrência da
Eciton burchelli nas áreas na Reserva Biológica de Pedra Talhada (A) e Estação Ecológica de Murici
(B) no estado de Alagoas, Brasil.

A P. pernambucensis capturou presas que variaram entre 5mm e 50mm. No
entanto, houve um maior consumo de presas capturadas correspondentes ao
tamanho de 15mm. O tempo de manipulação da presa variou entre 6 e 28 segundos.
Com relação ao tempo gasto forrageando obteve-se resultados que variam de 1 e 16
segundos, sendo que o tempo com maior frequência foi de 2 segundos (Fig. 6).
Algumas presas observadas e identificadas através do binóculo pertencem às
ordens Orthoptera (N =5), Blattodea (N = 3), Lepidoptera (N =4) e Squamata (N = 2).

C
Fig. 6. Distribuição das diferenças nas frequências dos tempos de manipulação (A), tamanhos das
presas (B), tempo gasto forrageando (C) durante as capturadas de presas pela Pyriglena
pernambucensis próximo as correições de Eciton burchelli.

Não foi encontrada uma relação entre o tempo de manipulação e o tamanho
da presa para P. pernambucensis (p=0,59). A proximidade do valor de Pearson a
zero (Valor de Pearson= -0,112) e a dispersão substancial dos pontos de dados ao
redor da linha de regressão indicam que não há uma correlação significativa.
Portanto, os resultados sugerem que o tamanho da presa capturada não é
consistentemente afetado pelo tempo gasto em manipulação durante o forrageio
(Fig. 7).
O comportamento mais prevalente durante o forrageio próximo das formigas
de correição foram as “vocalizações”, possuindo um valor superior a 600
observações durante as amostragens, sugerindo uma forte tendência da espécie
para atividades realizadas em grupos ou interações sociais durante a alimentação,
vale destacar que somente o atributo “vocalização” foi registrado dentro dessa
categoria (Tab. 1).
A categoria "locomoção" foi o segundo tipo de comportamento mais
frequente,indicando que a espécie investe uma parte considerável do seu tempo em
43

movimento enquanto forrageia. No entanto, categorias como "posição da ave" e
"descanso", apresentam uma relevância significativa para a espécie, mesmo
apresentado em menor escala, é uma parte importante da estratégia de
forrageamento, que requer pausas e escolha de locais adequados para o ataque
mais elaborados e eficientes (Tab. 1).
A vocalização de agrupamento foi registrada sendo emitida com maior
intensidade no início do forrageio. Poucos indivíduos foram observados no início das
atividades das formigas de correição. Após a vocalização, percebe-se um aumento
significativo na quantidade de aves, principalmente de coespecíficos (Tab. 2). Este
sinal é formado por uma frase que pode apresentar uma ou duas notas. Seu som
lembra um “piado” curto, porém é repetido várias vezes. O sinal apresenta
frequência mínima de 2,7 ± 1,9 (1,1 – 6,2) kHz, frequência máxima de 5,2 ± 2,9 (2,27
– 10,2) kHz, e frequência dominante de 4,1 ± 2,3 (1,46 – 8) kHz. O tempo de
duração da frase é de 0,13 ± 0,08 (0,04 – 0,32) segundos, havendo 1,1 ± 0,3 (1 – 2)
notas por frase (Fig. 7A).
Tab. 2. Tipos de vocalizações utilizados pela Pyriglena pernambucensis e descrição do contexto
comportamental observado próximo das correições.
Tipos de vocalizações

Contexto comportamental próximo das
correições

Canto

Durante o forrageando em resposta a outros
indivíduos ou em contexto indefinido

Apelo

Tendem a serem utilizados para se
comunicarem com seus parceiros, sinal de
alerta ou em contexto indefinido

Agrupamento

Início do forrageando, quando ainda tem
poucos indivíduos e direcionar coespecíficos
para frente da correição

Disputa

Emitido antes de atacar algum indivíduo ou
antes de expulsar do poleiro

Após emitir a vocalização de disputa próximo das formigas de correição, a P.
pernambucensis atacava outros indivíduos heteroespecíficos e coespecíficos com
intuito de expulsa-los do poleiro ou do local em que estavam forrageando (Tab. 2).
Este sinal é constituído por frases com muitas notas, além de lembrar um trinado
longo e forte. A frequência mínima é de 2,9 ± 0.8 (1,2 – 5,8) kHz, frequência máxima
44

de 8,7 ± 1,5 (6,8 – 12,4) kHz, frequência dominante de 6,1 ± 1,8 (2,7 – 5,8) kHz. O
tempo de duração da frase é de 1,23 ± 0,41 (0,6 – 2,45) segundos, havendo 23,8 ±
5,3 (12 – 37) notas por frase (Fig. 7B).
O som de apelo também foi registrado durante seu forrageio próximo das
correições, porém não foi possível relacionar com algum comportamento executado
pela espécie durante o forrageio (Tab. 3). É um sinal curto, e no início do sinal temos
uma concentração significativa de energia (dB). Dependendo do contexto, as aves
tendem a utilizar essa vocalização como sinal de alerta. O sinal possui frequência
mínima de 2,1 ± 0,8 (0,7 – 5,2) kHz, frequência máxima de 7,4 ± 2,1 (3,4 – 12),
frequência dominante de 5,1 ± 1,4 (1,4 – 8,6). A duração da frase é de 0,43 ± 0,09
(0,1 – 1,1) segundos, havendo 1,5 ± 0,7 (1 – 4) notas por frase (Fig. 7C).

Figura 7. Sonogramas das vocalizações emitidas pela Pyriglena pernambucensis durante seu
forrageio junto aos enxames de formigas de correições. A: Agrupamento; B: Disputa; C: Apelo; D:
Canto.

Na emissão da vocalização do canto, também não foi possível relacionar com
algum comportamento executado pela espécie durante o forrageio (Tab. 3). Ele é
constituído por frases que variam geralmente de 7 a 19 notas. Dependendo do
contexto, as aves tendem a utilizar essa vocalização como sinal para delimitar seu
território. O sinal apresenta frequência mínima de 1,6 ± 0,1 (1,4 – 2,1) kHz,
frequência máxima de 5,7 ± 3,2 (2,9 – 10,3) kHz, frequência dominante de 2,6 ± 0,5
(2,3 – 5,1) kHz. A duração de frase é de 2,17 ± 0,54 (0,7 – 2,8) segundos, havendo
13,1 ± 3,8 (2 – 19) notas por frase (Fig. 7D).
3.5 Discussão
45

Pyriglena pernambucensis é uma ave considerada insetívora que utiliza uma
estratégia de forrageamento especializada, seguindo formigas de correições para
capturar presas em fuga na serrapilheira. Este comportamento foi estudado em
espécies com comportamento similar como P. leuconota e Phaenostictus mcleannani
(Willis & Oniki 1978). As formigas de correição criam oportunidades de alimentação
ao perturbar outros insetos, e os pássaros que seguem esses enxames podem
aumentar sua eficiência de forrageamento retirando parte da sua alimentação
desses locais (Chaves-Campos & De Woody 2008).
No entanto, as aves podem ser atacadas nas patas ou plumagem por
formigas que sobem durante a predação dos insetos (Willis & Oniki 1978). Dentro
das categorias comportamentais, a P. pernambucensis foi registrada limpando com o
bico as patas, asas, entre outras regiões do corpo devido aos ataques que as
formigas realizavam nos indivíduos nas tentativas de captura de presas,
principalmente quando feitas na serrapilheira, pois uma maior quantidade de
formigas capturando invertebrados nesse local formando um enxame em movimento
(Chaves-Campos 2011).
Durante o forrageamento ocorreram várias interações interespecíficas e
intraespecíficas entre os indivíduos quando tentavam capturar as presas próximos
das correições. Para a espécie objeto de estudo, o comportamento “vocalizações”
apresentou uma frequência maior (30,99%) que outros comportamentos registrados.
Alguns estudos indicam que a vocalização é um mecanismo importante para o
agrupamento das aves na busca por alimentos que são encontrados de forma
imprevisível (Willis 1973; Lima 2016). Esse comportamento tende a estar relacionado
com forrageamento cooperativo, alerta de perigos, comunicações intraespecíficas,
redução no tempo gasto procurando recursos escassos individualmente, entre
outras.
A categoria de locomoção (29,03%) está descrita como a segunda maior
frequência registrada durante as coletas de dados. Vale salientar que as formigas de
correição forrageiam se deslocando na serrapilheira procurando por presas em
troncos ocos, em cima das copas das árvores e debaixo das folhas, além disso,
mudam constantemente seus ninhos de locais. Portanto, as aves também estão em
constante movimentação para conseguirem capturar os insetos afugentadas e se
posicionarem em áreas com bastante concentração de presas (Berghoff et al. 2002;
Zimmer & Isler 2003).
46

O tamanho das presas capturadas em maior quantidade pela espécie de 15
mm e o tempo de gasto forrageando e de manipulação de 2 s que apresentaram
maiores frequências podem estar possivelmente relacionados com alguma
especialização para aumentar sua eficiência de forrageio, visto que ocorre disputa
no local dos enxames. Observa-se,portanto, que a escolha das presas menores e o
tempo curto de manipulação podem ser estratégias para minimizar o custo
energético e maximizar a ingestão de energia.
A Teoria do Forrageamento Ótimo prediz que os animais tomam decisões
sobre os locais de alimentação, tempo de forrageio e seleção de presas de forma a
maximizar sua ingestão de energia, avaliando os custos da estratégia a ser adotada,
sendo a eficiência de forrageio o resultado do balanço entre quantidade de energia
obtida e gasta na obtenção de alimento (MacArthur & Pianka 1966). Com isso, a
preferência da espécie objeto de estudo pode indicar que as presas selecionadas
durante seu forrageamento próximo das formigas de correição oferecem o melhor
balanço entre a energia obtida e a energia gasta na captura e manipulação,
especialmente em um ambiente onde há intensa competição por recursos. Assim,
nossos resultados sugerem que a espécie adota estratégias de forrageio alinhadas à
Teoria do Forrageamento Ótimo, o que é crucial para sua sobrevivência e sucesso
competitivo nos enxames.
Além disso, as aves empregam várias técnicas de forrageamento durante a
captura de presas e localização das formigas de correição, isso tende ocorrer para
que evitem buscas aleatórias e ineficientes, maximizando a obtenção de energia, as
quais refletem na eficiência de captura, tamanho médio das presas obtidas e na
seleção do micro-habitat de forrageio, variando conforme fatores bióticos, como a
morfologia de cada espécie e disponibilidade de presas, e fatores abióticos, como o
tipo de substrato (Rodgers 1983; Lantz et al. 2010; Renken et al. 2016; Harper and
Maccarone 2018).
Estudos apontam espécies que se posicionam no centro das correições, local
de maior densidade de presas espantadas pelas formigas. Pyriglena leucoptera é
considerada subordinada na presença de Trichothraupis melanops (Pizo & Melo
2010; Willis & Oniki 1992; Faria & Rodrigues 2009). Na região amazônica,
Phlegopsis nigromaculata tem dominância sobre P. leuconota que forrageia nas
áreas periféricas (Willis & Oniki 1978). No entanto, a P. pernambucensis foi
observada utilizando principalmente a frente das correições, predando em áreas
47

centrais com maior fluxo de formigas procurando insetos, com isso, é provável que a
espécie não tenha o comportamento de subordinação na presença de outras aves.
Dentro do estudo do comportamento das aves, algumas espécies são
classificadas como seguidoras obrigatórias devido ao seu padrão de verificar
bivaques para se associar às atividades de formigas de correição (Faria & Rodrigues
2009). Nas áreas do estudo, foi possível relatar algumas observações feitas da P.
pernambucensis sem a presença de correições, sendo o mais notável o retorna aos
locais de enxames para verificar a atividade das formigas e emissão de vocalizações
perto dos ninhos antes de iniciar o forrageamento. Esse comportamento de
checagem também foi observado em P. leucoptera em outro estudo, portanto as
outras 42 espécies registradas poderiam ser consideradas oportunistas membros da
guilda de aves seguidoras de formigas de correição (Faria & Rodrigues 2009).
De acordo com as observações realizadas nesse trabalho, podemos concluir
que P. pernambucensis também coleta suas presas fora das correições nas áreas
estudadas, no entanto, possui uma forte associação com formigas de correição,
estando presente em todos os enxames ativos encontrados no estudo. As categorias
de seguidores de formiga dependem da sua capacidade de explorarem recursos
alimentares (Willis & Oniki 1992). Portanto, os membros constantes obtêm uma
maior proporção de recursos (>90%) forrageando sobre formigas, os membros
regulares obtêm uma proporção média (>25-75%), e os membros ocasionais obtêm
a proporção mais baixa (<10%) (Arellano 2016).
A fraca correlação negativa observada entre o tempo de manipulação das
presas e o tamanho das presas em P. Pernambucensis pode parecer contraintuitiva
quando se consideram as estratégias de forrageamento de aves seguidoras de
formigas em florestas neotropicais. A ausência de uma forte correlação em nosso
estudo pode indicar que a espécie pode não depender apenas do tamanho das
presas para otimização nutricional, mas talvez da abundância e acessibilidade das
presas liberadas pelas formigas de correição.
Existem várias formas de comunicação entre as aves, a vocalização, por
exemplo, é usada em diferentes contextos (Reudink et al. 2007). Existe um registro
de Pyriglena leuconota emitindo vocalizações de alarme enquanto estava
forrageando próximo as formigas de correição (Lima 2016). Nesta dissertação foi
possível observar dois comportamentos ligados a estímulos vocais, sendo
denominados de disputa e agrupamento. Durante as tentaivas de captura das presas
48

P. Pernambucensis foi vista emitindo vocalizações de disputa antes de agredir um
indivíduo ou expulsar do poleiro. Esse comportamental ocorria, pois a espécie
buscava utilizar os cipós ou troncos que possibilitavam acesso aos locais com
intensa atividade de presas, sendo que esse comportamento não se restringi apenas
a coespecíficos. Notavelmente, notou-se que ocorria um aumento no número de
indivíduos nos locais de forrageio depois de constantes emissões de estímulos
vocais da P.pernambucensis.
Portanto, foram observados diversos aspectos do comportamento ecológico e
social da espécie em resposta às formigas de correição. Além disso, observamos
comportamentos ligados a checagem de bivaque, que são realizados apenas por
espécies obrigatórias. Este comportamento flexível é essencial para a sobrevivência
em ambientes dinâmicos e imprevisíveis, como as florestas tropicais. Além disso,
investigações adicionais sobre a dinâmica competitiva entre as aves e a evolução do
comportamento de seguir formigas poderiam ajudar a entender a utilização de
diferentes estratégias de forrageamento frente a variações no tamanho da presa,
competição interespecífica ou outros fatores ecológicos.
3.6 Conclusão
Com base nesse estudo sobre o comportamento de forrageiro da Pyriglena
pernambucensis, especialmente sua interação com formigas de correição, foi
possível ter resultados relacionados a aspectos específicos do comportamento
ecológico e social desta espécie. A estratégia de seguir enxames de formigas
demonstra uma adaptação especializada para captura de presas. Além disso,
mesmo sendo exposta a riscos como mordidas das formigas, é evidente a sua alta
frequência por esses locais de captura de presas. Sugiro em estudos futuros,
projetos realizados com o intuito de comparar as taxas de capturas de presas
seguindo formigas de correição e distante dos enxames, com isso, demonstrar se
existe benefício envolvido na interação.
Uma

observação

interações

intraespecíficas

interespecíficas

relacionadas a captura de presas próximas das correições revela uma dinâmica
social complexa. Uma frequente atividade de vocalização, tanto em contextos de
disputa quanto de agrupamento, sugere que a comunicação sonora desempenha um
papel importante na interação nesse contexto. Além disso, o estudo identifica
49

padrões específicos de posicionamento em torno das correições, estabelecendo
uma posição social que influencia o acesso a áreas mais centrais e a frente dos
enxames. E, apesar do foco ser suas interações próximo aos enxames, também foi
possível obter alguns comportamentos distantes desses locais, como a procura por
bivaques.
A comparação com outras espécies que também seguem formigas de
correição, como Pyriglena leucoptera e Phlegopsis nigromaculata, oferece ideias
adicionais sobre as variações comportamentais e estratégias adaptativas dentro
deste nicho ecológico. A P. pernambucensis, em particular, parece adotar uma
estratégia mais especializada em comparação com algumas espécies coexistentes,
contudo pode ser vista frequentemente explorando áreas além das correições para
forrageamento, no entanto, exerce uma importante influência na formação de
agregações de forrageio nos locais de enxame.
Com

isso,

este

estudo

amplia

conhecimento

sobre

ecologia

comportamental da P. pernambucensis, destacando a interação com as formigas de
correição, comunicação social, hierarquias e dinâmica ecológica. Estes resultados
são importantes para a entender algumas das adaptações comportamentais e
ecológicas das aves que seguem formigas de correição. Portanto, contribuem de
forma significativa para preencher lacunas relacionadas a interações ecológicas e
sociais.

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CAPÍTULO 2

5.O PAPEL DAS PISTAS MULTIMODAIS E FATORES ABIÓTICOS NA
FORMAÇÃO DO FENÔMENO ECOLÓGICO DAS AVES SEGUIDORAS
DE
FORMIGAS DE CORREIÇÃO

Bruna Stefane da Silva Santos¹, Josivânia G. da Silva¹; Rawelly Gonçalves¹; Aline
Richter²; Márcio A. Efe¹; Lucas A. Kaminski¹,³
1. Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos
Trópicos, Universidade Federal de Alagoas, Maceió, AL, Brasil.
2. Centro Nacional de Pesquisa e Conservação de Répteis e Anfíbios
(RAN/ICMBio).
3. Departamento de Zoologia, Instituto de Biociências, Universidade Federal do
Rio Grande do Sul, Porto Alegre, RS, Brasil.
Resumo

A comunicação intra-interespecífica em animais ocorre através de combinações de
sinais geralmente multimodais. Através disso, os animais coletam informações de
coespecíficos ou de outras espécies. As interações entre as aves e as formigas de
correição variam do comensalismo ao parasitismo. Algumas aves utilizam pistas
vocais emitidas por outras espécies, geralmente as denominadas de obrigatórias,
para encontrarem os enxames ativos. Com isso, o objetivo deste trabalho foi avaliar
a atratividade de pistas de Pyriglena pernambucensis no recrutamento de outras
espécies (heteroespecíficos), analisando a influência dos fatores abióticos nas
respostas a estimulos unimodais (acústicos) e multimodais (acústicos e visuais). As
amostragens foram realizadas em dois remanescentes de Mata Atlântica no
nordeste do Brasil. Para avaliar o potencial de atração das pistas de P.
pernambucensis para outras espécies de aves foram realizados experimentos com
playback (PB) das vocalizações e modelos 3D da espécie em tamanho real. Como
espécie controle foram utilizadas gravações e modelos 3D de Conopophoga
melanops, uma seguidora ocasional. Os experimentos (N=96) foram realizadas no
periodo diurno. As aves insetívoras foram registradas através de visualizações no
binóculo e identificadas de maneira auditiva. Respostas de heteroespecíficos foram
obtidas apenas com pistas de P. pernambucensis, totalizando 13 espécies de aves,
incluindo outras espécies de aves insetivoras ameaçadas de extinção. Devido ao
baixo número de respostas, no entanto, não foi encontrada diferença entre as pistas
da P. pernambucensis e C. melanops, bem como entre o tipo de sinal. Por outro
lado, foi encontrado um efeito positivo entre temperatura e respostas de
coespecíficos das duas espécies. Este resultado sugere uma interação complexa
entre condições ambientais e o comportamento social das aves seguidoras de
formigas de correiçao.
Palavras-chave: Comunicação
acústica,
Comunidades, Formigas de Correição.

Bioacústica, Montagem

Abstract
Intra-interspecific communication in animals generally occurs through
combinations of multimodal signals. Through this, animals collect information from
conspecifics or other species. Interactions between insectivorous birds and army ants
range from commensalism to parasitism. Some birds use vocal cues emitted by other
species, generally called obligate ones, to find active swarms. Therefore, the
objective of this work was to evaluate the attractiveness of Pyriglena pernambucensis
cues in the recruitment of other bird species (heterospecific), analyzing the influence
of abiotic factors on responses to unimodal (acoustic) and multimodal (acoustic and
visual) cues. Experiments was carried out in two Atlantic Forest remnants in
northeastern Brazil. To evaluate the potential attractivity of P. pernambucensis cues
for other bird species, experiments were carried out with playback of vocalizations
and life-size 3D models (treatment). As a control, playback and 3D models of
Conopophoga melanops, an occasional follower species, were used. The
experiments (N=96) were carried out during the day. Insectivorous birds were
recorded through binocular views and identified auditorily. Heterospecific responses
were obtained only with clues from P. pernambucensis, totaling 13 bird species,
including other insectivorous bird species threatened with extinction. Due to the low
number of responses, however, no difference was found between the P.
pernambucensis and C. melanops cues, as well as between the type of signal. On
the other hand, a positive effect was found between temperature and responses of
conspecifics of both species. This result suggests a complex interaction between
environmental conditions and the social behavior of army ant- following birds.
Keywords: Acoustic Communication, Bioacoustics, Community Assembly, Army
Ants.

6. Introdução
A comunicação intraespecífica e interespecífica em animais ocorre através de
multiplas combinações de sinais que podem ser visuais, químicos, táteis, acústicos
ou elétricos (Rowland 1979, Hagelin e Jones 2007, Alcock 2009). Alguns trabalhos
mostraram, por exemplo, que a coloração é usada como uma das formas de
comunicação (Cuthill et al., 2017; Cooney et al. 2019). Geralmente esses sinais
transmitem

características

que

foram

especialmente

selecionadas

para

comunicação (Maynard Smith e Harper 2003, Higham e Hebets 2013) e quando
emitidos por um animal, estimula os sistemas sensoriais de outro, exercendo
influência sobre esse indivíduo na sua tomada de decisão (Ruxton e Schaefer 2011).
No entanto, multiplas combinações de sinais (sinalização multicomponente)
não são tão eficientes como os sinais multimodais (Partan e Marler 1999), os quais
podem oferecer muito mais espaço para que múltiplas mensagens (específicas e
generalistas) sejam transmitidas simultaneamente (Higham e Hebets 2013, Wilson et
al. 2013). Além disso, esses sinais podem mediar interações indiretas (TraitMediated Indirect Interactions - TMIIs) (Oghushi et al. 2012) e ter um importante
papel em interações ecológicas mutualistas (+/+) e na seleção sexual (e.g., Raguso
2008; Taylor et al. 2008; Graffe et al. 2012; Preininger et al. 2013). Apesar da
importancia desse fenômeno em interações ecológicas, a função biológica da
sinalização multimodal e o seu papel na estrutura de comunidades permanece
pouco compreendida (Partan 2013; Fröhlich e van Schaik 2018).
De fato, vários animais coletam informações de coespecíficos ou de outras
espécies para calcular os riscos de predação, localizar recursos e selecionar habitats
de qualidade (Dall et al. 2005; Schmidt et al. 2010; Danchin et al. 2004; Goodale et
al. 2010), muitas vezes em simpatria (MacArthur 1958). Especificamente para as
aves, essas informações podem ser importantes para a comunicação entre
agregações ou bandos mistos (Wiley 1971; Goodale e Kotagama 2008). Nas
agregações, as espécies são motivadas por uma fonte de recurso alimentar
geralmente fixa como os frutos, no entanto, podem também corresponder a recursos
móveis, como por exemplo, os pequenos vertebrados e invertebrados espantados
pelas formigas de correição (Powell 1985; Willis e Oniki 1978).
Nesse sentido, as interações entre as aves seguidoras de formigas (ASFs) e
60

as formigas de correição constituem um sistema multiespecífico modelo para estudar
o papel da comunicação em animais (Beeren et al. 2021; Martínez et al. 2021). Este
tipo de interação com as formigas de correição (Formicidae: Dorylinae) criam
oportunidades de alimentação ao perturbar outros insetos, e as aves que seguem
esses enxames podem aumentar sua eficiência de forrageamento retirando parte da
sua alimentação desses locais (Chaves-Campos e De Woody 2008). Devido a sua
relevância ecológica, as formigas pertencentes ao gênero Eciton são consideradas
também uma espécie guarda-chuva para a conservação (Pérez-Espona 2021).
Dentre as espécies de aves que dependem destas formigas, existem aquelas
que se especializaram em seguir e forragear próximo destas colônias (seguidoras
obrigatórias), as quais emitem sinais vocais utilizados por outras aves (seguidoras
regulares e ocasionais) para encontrarem os enxames que estão ativos (Willis 1967;
Oniki 1971; Willis e Oniki 1978; Chaves-Campos 2003). Neste sentido, a papataoca- de-pernambuco, Pyriglena pernambucensis Zimmer, 1931, se destaca como
uma dessas espécies núcleos que seguem regularmente as correições para capturar
presas em fuga na serrapilheira e emitem sinais que atraem outras espécies de aves
para as agregações (Santos et al.; capítulo 1). Além disso a espécie é considerada
endêmica da Mata Atlântica do Centro de Endemismo Pernambuco (CEP), área
situada ao norte do rio São Francisco (Prance 1982; Brown 1982).
Portanto, uma vez que o estudo dos sinais sonoros é fundamental para o
entendimento do comportamento animal (Vielliard & Silva 2007), que os sinais
multimodais são mais eficientes na transmissão de múltiplas mensagens (Higham &
Hebets 2013; Wilson et al. 2013) e que P. pernambucensis é uma ave endêmica,
potencialmente formadora de agregações mistas associados a correição e se
encontra ameaçada de extinção (ICMBio 2018). O objetivo deste estudo foi avaliar a
eficiência dos sinais unimodais e multimodais emitidos pela espécie no recrutamento
de outras espécies (heteroespecíficos) e identificar sua importância na otimização
dos recursos oferecidos pelo fenômeno da correição e na conservação das outras
espécies da Mata Atlântica do Centro Pernambuco de Endemismo.

7. Material e Métodos
O estudo foi realizadas em duas áreas remanescentes da Mata Atlântica em
Alagoas: 1) Estação Ecológica de Murici (ESECM), e 2) Reserva Biológica de Pedra
61

Talhada (REBIOPT) (Fig. 3). Estes locais possuem registros recentes de formigas de
correição e de Pyriglena pernambucensis (Silveira et al. 2003; Studer et al. 2015)
(Fig. 5). Estima-se a cobertura original da Mata Atlântica ocupava cerca de 150
milhões de hectares, estendendo-se como um arco costeiro em uma faixa latitudinal
elevada que abrangia regiões tropicais e subtropicais (Ribeiro et al. 2009). No
entanto, desde Colonização europeia, esta ecorregião foi grandemente ameaçada,
principalmente devido ao desmatamento e à conversão de suas áreas naturais para
a expansão da indústria agrícola, exploração de recursos e avanço das fronteiras
urbanas (Ribeiro et al. 2009). Nos dias atuais, estima-se que restam apenas 24% da
floresta que existia originalmente, sendo que apenas 12,4% são consideradas
florestas maduras e bem conservadas, e esses remanescentes estão distribuídos em
pequenos e fragmentos isolados imersos em grandes matrizes de monoculturas e
pastagens ( Ribeiro et al. 2009, S.O.S Mata Atlântica 2023).
Localizada dentro dos limites da Área de Proteção Ambiental de Murici (APA
de Murici), a Estação Ecológica de Murici (ESECM) compreende uma área protegida
federal de uso restritivo, abrangendo parcialmente os municípios de Murici, Flexeiras
e Messias, com aproximadamente 6.130 ha. É um dos maiores e contínuos
remanescentes do Centro de Endemismo Pernambuco (CEP). O clima é tropical
úmido e subúmido, com período seco de outubro a março, e um período chuvoso de
abril a setembro. A precipitação anual e a temperatura variam de 800 a 1.800 mm e
20 a 25°C, respectivamente (Alvarez et al. 2013; Semarh 2022).
A REBIO de Pedra Talhada (REBIOPT), com uma área de 4.382,37 hectares,
também é uma área de proteção integral que preserva um importante fragmento de
brejo de altitude da Mata Atlântica (Studer et al. 2015) e abrange os municípios de
Quebrangulo e Chã Preta no estado de Alagoas e de Lagoa do Ouro e Correntes em
Pernambuco (ICMBIO 2020). Possui um clima subúmido seco, segundo a
classificação de Thornthwaite, com dois períodos bem definidos: um chuvoso que se
estende de maio a setembro e outro seco, de outubro a abril. A média pluviométrica
para a região é de 1.275 mm/ano e a temperatura média é de 25 ºC (Oliveira et al.
2014).

7.1 Experimento unimodal e multimodal
Para avaliar o potencial de atração de sinais unimodais (acústicos) e
62

multimodais (acústicos e visuais) da P. pernambucensis como pistas para outras
espécies de aves, foram realizados experimentos de atração simulando pistas
unimodais (playback das vocalizações) e pistas multimodais (playback mais modelos
3D das aves em tamanho real). Como espécie controle foi utilizado pistas unimodais
e multimodais da Conopophoga melanops (Vieillot 1818), é o único representante do
gênero Conopophaga endêmico para a Mata Atlântica brasileira, é uma ave
passeriforme pertencente à família Conopophagidae. Além disso, vive em florestas
densas, utiliza o estrato inferior para forrageando no solo ou em baixas alturas e é
uma espécie simpátrica classificada como seguidora ocasional de formigas de
correição (Sick 1997; Piratelli 2008; Lima 2016; Batcheller 2017; Josivânia G. da
Silva, dados inéditos). No total foram realizados 96 testes de atração, sendo 48 com
P. pernambucensis e 48 com C. melanops, 24 em cada área de estudo (ESECM e
REBIOPT).
Para as pistas acústicas foram utilizadas gravações obtidas em campo e na
base de dados Fonoteca Neotropical J.V., após edição para remoção de ruídos e
duplicando o corte original até que o comprimento total do arquivo sonoro atingisse,
aproximadamente, um minuto e 20 segundos. O volume foi normalizado na
amplitude máxima da gravação para que fosse possível ouví-los a uma distância de
aproximadamente 50 metros. No total, foram utilizadas duas gravações de ambas as
espécies editadas para formarem um único aúdio contendo canto e chamado de
cada espécie.
Para as pistas visuais foram confeccionados seis modelos tridimensionais 3D
de P. pernambucensis e Conopophaga melanops (dois machos e uma fêmea de
cada espécie) para representarem os bandos que forrageiam nas correições (Fig. 9).
Os modelos desenhados em um ambiente digital e foram confecionados em uma
impressora 3D utilizando filamentos de plástico e pintados manualmente com tintas
Acrilex tecido Atoxica nas cores preto, branco, laranja, vermelho, rosa e marrom.

Fig. 8. Fotos dos modelos 3D posicionados sobre a vegetação simulando os sinais visuais durante os
experimentos de multimodalidade. Modelo simulando Conopophaga melanops (A e B) e modelo
simulando Pyriglena pernambucensis (C e D).

Foram realizados dois experimentos: (1) estímulos vocais (unimodal) e (2)
estímulos vocais e visuais (multimodal), a fim de avaliar separadamente o papel das
pistas multimodais nas formações de agregações mistas que forrageiam próximos as
formigas de correição. O experimento unimodal consiste na instalação de uma caixa
de som dado modelo JBLGOESBLK com potência máxima de saída dos altofalantes de 18 watts foi fixada em árvores ou arbustos a aproximadamente 1,5
metros do solo em cada ponto amostral, após isso, eram anotados os nomes das
aves que eram avistadas dentro do raio do estudo. O multimodal consiste na
instalação de modelos 3D em galhos, cipós ou troncos caídos, localizados em
diferentes alturas (não ultrapassando 1,70 metros em relação ao chão), bem como,
uma caixa de som com o mesmo playback (PB) do experimento unimodal.
Os experimentos foram realizadas das 7h am às 11h am, período em que as
colônias de Eciton burchellii tendem a enxamear (Schneirla 1971) e quando a
maioria das aves seguidoras está procurando por um enxame ativo (Swartz 2001).
Contudo, foram realizadas observações entre 14:00 e 17:00 h, pois foram
observados enxames ativos de E. burchelli com aves seguidoras nas áreas de
estudos.
Locais onde foram realizados os experimentos estavam espaçados por no
64

mínimo 200 metros, sendo locais que não possuem correições ou arenas de aves
próximas. Os estímulos com PB foram executados com intervalos de 2 minutos entre
cada vocalização para evitar o estresse das aves locais, os dois observadores
registraram as espécies que apareceram pós PB a 10 metros dos pontos. O
experimento durou cerca de 10 minutos em cada ponto de amostragem. As
respostas das aves ao PB da P. pernambucensis eram resgistradas somente se não
houvesse respostas no experimento da espécie controle. E para a espécie de
C.melanops, eram anotadas todas as espécies que respondiam a sua vocalização.
Entre os áudios das espécies, era dado um intervalo de 8 minutos, para evitar a
pseudoreplicação entre as respostas.
As aves foram registradas através de visualizações no binóculo e identificadas
de maneira auditiva. Posteriormente, o material foi levado para o laboratório e
planilhadas no Software Excel, Microsoft. A ordem dos tratamentos foi randomizada
em cada local e separada temporalmente, isso para que minimize os efeitos da
adaptação das aves residentes no local. Uma resposta à reprodução será definida
como um pássaro se aproximando a 5 metros do gravador pós PB (Lima 2016). Para
a obtenção da variável ambiental temperatura foi utilizado um termo higrômetro
digital externo, antes de cada experimento eram retirados a temperatura do local.
Foram incluídas as respostas de heteroespecíficos que são considerados
insetívoros ou que incluem pequenos vertebrados em sua dieta (Keith et al. 1992;
Willis 1986, 1985), pois essa condição é necessária para classificar as espécies em
seguidoras e não seguidoras (Sazima e Angelo 2015), e eliminadas das amostras as
espécies

que

frequentam

exclusivamente

estrato

florestal

dossel,

permanecendo somente as aves de estrato médio, baixo e serrapilheira. As aves de
dossel não frequentam as correições, pois não costumam serem encontradas nos
estratos onde vivem as formigas e as espécies seguidoras de correição (Sigrist
2008).

7.2 Análises dos dados
Para testar o efeito dos fatores abióticos (temperatura e umidade), da área
(ESECM e REBIOPT), da espécie (tratamento e controle) e da complexidade do
sinal (pistas unimodais e multimodais) sobre as respostas de aves (coespecíficas e
heteroespecíficas) foi utilizado um Modelo Linear Generalizado (GLM). Devido ao
65

baixo número de respostas nos experimentos estas foram transformados em dados
binários (resposta ou não-resposta). Dados de temperatura e umidade foram
correlacionadas, sendo selecionada a temperatura como variável preditora. As
análises foram realizadas no Rstudio (Bates et al. 2015). Para GLM foi utilizado os
pacotes openxlsx, tidyverse, lme4, lmerTest, performance e ggplot2 v. 3.4.4
(Wickham et al. 2023) para a visualização dos dados. Para checar e validar os
modelos foram utilizados o pacote DHARMa v. 0.4.6 (Hartig 2022).
8. Resultados
Heteroespecíficos foram atraídos somente pelos testes utilizando a P.
pernambucensis, totalizando 13 espécies (Tab.3). Os experimentos com pistas
multimodais da P. pernambucensis atrairam sete espécies de aves na REBIOPT e
apenas uma na ESECM. Pistas unimodais e multimodais da Conopophaga
melanops, espécie controle do experimento, atraiu apenas coespecíficos dentro do
raio estabelecido no estudo (Fig. 9).
Tab. 3. Respostas das espécies heteroespecíficas aos testes unimodais e multimodais da Pyriglena
pernambucensis nas duas áreas de estudo, Estação Ecologica de Murici (ESECM) e Reserva
Biológica de Serra Talhada (REBIOPT).
Local

Pistas

Respostas de heteroespecíficos

Abundância

ESECM
ESECM

Multimodal
Unimodal

Platyrinchus mystaceus Vieillot, 1818
Sittasomus. Griseicapilus Vieillot, 1818

1
3

ESECM

Unimodal

Ramphocaenus melanurus Vieillot, 1819

REBIOPT
REBIOPT

Multimodal
Multimodal

Dendrocincla taunayi Pinto, 1939
Ramphocaenus melanurus Vieillot, 1819

4
1

REBIOPT

Multimodal

Pheugopedius genibarbis (Swainson, 1838)

REBIOPT

Multimodal

Thamnophilus caerulescens Vieillot, 1816

REBIOPT

Multimodal

Myrmoderus ruficauda (Wied, 1831)

REBIOPT

Multimodal

Synallaxis frontalis Pelzeln, 1859

REBIOPT

Multimodal

Dendrocolaptes platyrostris Spix, 1825

REBIOPT

Unimodal

Xiphorhynchus atlanticus (Cory, 1916)

REBIOPT

Unimodal

Dendroplex picus (Gmelin, 1788)

REBIOPT

Unimodal

Dendrocincla taunayi Pinto, 1939

No experimento de unimodalidade obtivemos respostas diferentes das aves
usando apenas as vocalizações das espécies. Durante o teste usando o PB da P.
66

pernambucensis foram obtidos respostas do Xiphorhynchus atlanticus, Dendrocincla
taunayi e Dendroplex picus na REBIOPT, mas também foram registrados respostas
de coespecíficos. Para o teste usando o playblack de C. melanops apenas
coespecíficos foram registrados durante o experimento. Na ESEC de Murici com o
uso do PB de P. pernambucensis obtivemos a resposta do Sittasomus griseicapillus
e Ramphocaenus melanurus. No entanto, para a espécie controle obtivemos
somente coespecíficos (Fig. 9).

Fig. 9. Frequência relativa das respostas das aves ao experimento de simulação de pistas unimodais
(playback) e multimodais (playback+modelos 3D) da Pyriglena pernambucensis e Conopophaga
melanops em duas áreas de Mata Atlântica do Centro de Endemismo Pernambuco.

Os resultados relacionados ao C.melanops, indicam uma falta de respostas
ou um número muito baixo a ambos os tipos de sinais utilizados nos experimentos,
unimodais e multimodais. Apesar dessas diferenças qualitativas, a análise de GLM
não encontrou diferenças significativas entre as pistas das duas espécies de ave
utilizadas nos experimentos, bem como, no tipo de pistas (unimodais e multimodais)
sobre as respostas das aves heteroespecíficas (unimodal p=0,993; multimodal
p=0,995). Por outro lado, foi encontrado uma relação positiva entre temperatura e
respostas das aves nos testes unimodais (Fig. 10), indicando uma influência de
67

fatores microclimaticos no padrão de atividades das aves que afeta a probabilidade
de sucesso dos experimentos (Tab 4).
Tab. 4. Coeficientes estimados para temperatura padronizada e espécie em modelo de regressão
logística.
Variável

Estimativa

Erro Padrão

Valor-z

Valor-p

Intercepto
Pyriglena
pernambucensis

-0.4969
-0.6384

0.4916
0.6612

-1.011
-0.966

0.3121
0.3343

Temperatura

0.8748

0.4253

2.057

0.0397*

Fig. 10. Relação entre temperatura e resposta de coespecíficos em Conopophaga melanops e
Pyriglena pernambucensis.

9. Discussão
Os principais sinais utilizados em aves são acústicos e visuais, sendo
variáveis nas diferentes linhagens de acordo com a ecologia e o comportamento
(Kroodsma e Miller 1982; Catchpole e Slater 1995; Osorio e Vorobyev 2008). A
estrutura do canto e das notas podem variar geograficamente em alguns espécies,
formando dialetos (Zimmer e Isler 2016). Em relação aos sinais visuais, as espécies
de choquinha (Aves: Thamnophilidae), por exemplo, apresentam marcada variação
nos padrões de coloração nos flancos e interescapular que são visíveis durante o
68

forrageio, sugerindo um papel importante destas manchas na comunicação
interespecífica (Beco 2018).
As aves seguidoras de formigas (ASFs) formam agregações mistas através
das

interações

entre

diferentes

espécies,

isso

pode

ocorrer

através

multimodalidade de sinais acústicos e visuais. Vimos, portanto, que os sinais
emitidos da Pyriglena pernambucensis tendem a influênciar nas respostas das aves
heteroespecíficas. Além disso, alguns estudos classificaram P. leucoptera (Vieillot
1818) como seguidora obrigatória na Mata Atlântica e existem registros do seu canto
sendo utilizado como indicativo de local de correição (del Hoyo et al. 2003; Faria e
Rodrigues 2009). Essa espécie também é conhecida por seguir formigas com
frequência (Faria e Rodrigues 2009).
Nos experimentos com vocalização (pistas unimodais) e vocalização somados
a utilização dos modelos 3D (pistas multimodais), obtivemos respostas positivas nas
duas áreas de estudo. Portanto, os sinais emitidos pela P. penambusensis podem
gerar informações para coespecíficos ou heteroespecíficos sobre a disponibilidade
de recurso em um determinado local (Danchin et al. 2004; Valone 2007; Dall et al.
2005; Goodale et al. 2010). Contudo, não foi possível concluir a eficiência dos testes
unimodais e multimodais separadamente, pois os mesmos apresentaram valores
semelhantes.
Além

disso,

foi

observado

diferenças

notáveis

entre

respostas

comportamentais de C. melanops e P. pernambucensis a gradientes de temperatura
sob condições unimodais e multimodais. Enquanto C. melanops, a espécie controle,
demonstrou um aumento gradual nas respostas comportamentais em relação à
temperatura sob ambas as condições, P. pernambucensis exibiu uma resposta
comportamental distinta. Portanto, as aves possuem diferentes adaptações
morfológicas, fisiológicas e comportamentais, incluindo a regulação endócrina para
sobreviverem a diferentes ambientes (Leite, 2020; Rogalla et al. 2021; Ruuskanen et
al. 2021).
Em relação a multimodalidade, a resposta amplificada em altas temperaturas
sugere uma interação complexa entre a temperatura e outros fatores ambientais que
regulam o comportamento de forrageamento de P. pernambucensis, um possível
indicativo de um mecanismo adaptativo ao ambiente das correições. Essas
descobertas podem implicar em importantes diferenciações ecológicas e adaptativas
entre as duas espécies, com a P. pernambucensis possivelmente sendo mais
69

resiliente a ambientes de temperaturas mais altas, enquanto a C.melanops pode ser
mais restrita a um intervalo de temperatura mais estreito ou a condições ambientais
específicas.
Em ambientes quentes, como zonas tropicais e áridas, onde temperaturas
acima de 30°C são comuns (McKechnie, Rushworth et al., 2021), as espécie
frequentemente buscam otimizar a obtenção de alimentos para minimizar a perda de
energia. Por exemplo, procurando fontes de alimentos mais próximos ou, no caso de
aves que possam seguir formigas de correição, utilizam sinais para localizar áreas
onde os enxames estão passando. Essa estratégia reduz os gastos energéticos,
uma vez que algumas espécies são capazes de rastrear os bivaques, facilitando
assim o encontro com os enxames. Contudo, aumentos extremos de temperatura
podem diminuir significativamente as oportunidades de forrageamento (ChavesCampos, 2011; Funghi et al., 2019).
Ocorreram diferenças no número de respostas das espécies de Murici (n=3) e
Quebrangulo (n=10), e obtivemos um baixo número de respostas. No entanto, vale
salientar que essa especialização de seguir formigas de correição tem um baixo
número no Neotrópico, pois não tendem a passar de 20-30 indivíduos (Oniki 1971;
Chaves-Campo 2003; Willson 2004; Wrege et al. 2005). Ademais, 21 das 46 famílias
de aves terrestres tropicais nunca foram registradas capturando presas liberadas
pelas formigas (Willis and Oniki 1978). Além disso, a probabilidade de juntar um
enxame depende do número de indivíduos, número de espécies em uma agregação
de aves e suas interações. Espécies de aves com maior dependência, riqueza e
tamanho normalmente atraem mais indivíduos (Martinez et al. 2018).
As aves registradas nos testes da P. pernambucensis possuem uma dieta
basicamente constituída de insetos, uma característica relacionada com as aves
seguidoras de formigas de correição. Várias espécies são endêmicas e ameaçadas
de extinção, como por exemplo, o arapaçu-rajado-do-nordeste (Xiphorhynchus
atlanticus)

arapaçu-pardo-do-nordeste

(Dendrocincla

taunayi)

(BirdLife

International 2021; Brasil 2022). Portanto, os sinais emitidos pela espécie são
potenciais pistas para as demais seguidoras, assim é fundamental a existência da P.
pernambuensis para a conservação desse fenômeno das aves seguidoras de
formigas de correição do Centro de Endemismo de Pernambuco.

10. Conclusão
Os resultados experimentais envolvendo vocalizações e modelos 3D reforçam
a importância da comunicação na cooperação de atividades forrageiras e na
interação com outras espécies. Esta observação é especialmente relevante para
começar a entender como diferentes espécies de aves coexistem em ecossistemas.
Também segure que a P. pernambucensis tem potencial como nucleadora das
agregações mistas de aves seguidoras de formigas de correição, com isso, torna-se
importância a sua conservação para a conservação desse fenômeno.
Vale ressaltar, que mais estudos devem ser realizados para explorar o
conceito de unimodalidade e multimodalidade, pois, algumas espécies de aves
foram registradas durante os testes, contudo devido a um n amostral baixo a
diferença nas respostas dos testes não foi significativa, portanto não foi possível
analisar a eficiência separadamente. No entanto, é possível inferir que algumas
espécies são capazes de coletar informações para encontrar locais com atividade de
exames de formigas de correição forrageando na serrapilheira.
Além disso, nota-se a influência da temperatura no comportamento das
espécies. Com isso, temos a ampliação do conhecimento acerca da influência da
temperatura na ecologia comportamental. Essas descobertas podem implicar em
importantes diferenciações ecológicas e adaptativas entre espécies com diferentes
graus de dependencia das correições. Sendo assim, evidência a importância de
explorar mais a fundo o comportamento e as preferências ambientais dessas
espécies, proporcionando novas ideias sobre a dinâmica das comunidades de
forrageamento e as funções ecológicas que sustentam, levantando algumas
questões sobre o potencial impacto das alterações climáticas em interações
ecológicas.

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12. ANEXOS
Parâmetros acústicos registrados em diferentes tipos de sinais utilizados
pelaPyriglena pernambucensis.

Tipo de sinal

Duração de
frase (s)

Notas por
frase

Freq. Mínima Freq. Máxima Freq.
(kHz)
(kHz)
dominante
(kHz)

Agrupamento

0,13 ± 0,08
(0,04 – 0,32)

1,1 ± 0,3
(1 – 2)

2,7 ± 1,9
(1,1 – 6,2)

5,2 ± 2,9
(2,27 – 10,2)

4,1 – 2,3
(1,4 – 8)

Disputa

1,23 ± 0,41
(0,6 – 2,45)

23,8 ± 5,3
(12 – 37)

2,9 ± 0,8
(1,2 – 5,8)

8,7 ± 1,5
(6,8 – 12,4)

6,1 ± 1,8
(2,7 – 5,8)

Apelo

0,43 ± 0,09
(0,1 – 1,1)

1,5 ± 0,7
(1 – 4)

2,1 ± 0,8
(0,7 – 5,2)

7,4 ± 2,1
(3,4 – 12)

5,1 ± 1,4
(1,4 – 8,6)

Canto

2,17 ± 0,54
(0,7 – 2,8)

13,1 ± 3,8
(2 – 19)

1,6 ± 0,1
(1,4 – 2,1)

5,7 ± 3,2
(2,9 – 10,3)

2,6 ± 0,5
(2,3 – 5,1)