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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos
Trópicos

ANA CAROLINE BATISTA DA SILVA

Estrutura taxonômica e funcional de assembleias de peixes no contínuo rioestuário do rio São Francisco e impacto das espécies não-nativas

MACEIÓ - ALAGOAS
Fevereiro/2023

ANA CAROLINE BATISTA DA SILVA

Estrutura taxonômica e funcional de assembleias de peixes no contínuo rioestuário do rio São Francisco e impacto das espécies não-nativas

Dissertação/Tese apresentada ao Programa de
Pós-Graduação em Diversidade Biológica e
Conservação nos Trópicos, Instituto de Ciências
Biológicas e da Saúde. Universidade Federal de
Alagoas, como requisito para obtenção do título
de Mestre em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS, área de
concentração em Conservação da Biodiversidade
Tropical.

Orientador(a): Prof(a). Dr.(a) Nidia Noemi
Fabré

MACEIÓ - ALAGOAS
Fevereiro/2023

Catalogação na Fonte Universidade
Federal de AlagoasBiblioteca Central
Divisão de Tratamento Técnico
Bibliotecário: Marcelino de Carvalho Freitas Neto – CRB-4 – 1767

S586e Ana Caroline Batista da Silva.
Estrutura taxonômica e funcional de assembleias de peixes no contínuo
rio-estuário do rio São Francisco e impacto das espécies não-nativas / Ana
CarolineBatista da Silva. – 2023.
108 f. : il.
Orientadora: Nidia Noemi Fabré.
Dissertação (mestrado em Ciências Biológicas) – Universidade Federal de
Alagoas. Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde. Programa de PósGraduaçãoem Diversidade Biológica e Conservação nos Trópicos. Maceió,
2023.
Inclui bibliografias.
1. Sazonalidade. 2. Diversidade - Invasibilidade. 3. Modelagem. 4.
Diversidadefuncional (Biodiversidade). 5. Diversidade taxonômica. I. Título.
CDU: 574.1:597

AGRADECIMENTOS

Gostaria de agradecer primeiramente a minha família por sempre me apoiarem e
me incentivarem, principalmente a minha mãe Márcia, ao meu pai Pedro, as minhas
irmãs Jéssica, Bia e Celina, a minha noiva Larise e aos meus sobrinhos Letícia,
Pedrinho e Miguel.
Agradeço a minha orientadora Dra. Nidia Noemi Fabré por toda a paciência, por
todo o aprendizado que me proporcionou e por todo o companheirismo nessa jornada.
Também ao professor Dr. Vandick Batista pelas palavras e ensinamentos.
Agradeço imensamente por todos os meus companheiros de laboratório LaEPP e
LACOM, sem vocês muita coisa não seria possível, agradeço especialmente pela
amizade, palavras, conselhos e ajuda em todo o processo de construção dessa
dissertação e do artigo já publicado, principalmente ao Matheus, Diogo, Victor, Mônica,
Myrna, Jéssika, Dani, Aline, Gilmar, Ivan, Jordana, Gabi e Morgana.
Aos meus amigos de turma que construí uma amizade incrível, Cacau e Valberth,
e Andreza, que foi uma amiga que essa jornada me proporcionou.
A Universidade Federal de Alagoas (UFAL) pelo espaço físico proporcionado para
a construção desta dissertação e a todos os professores e envolvidos no PPG-DIBICT
que foram essenciais no mestrado.
Por fim, a Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior
(CAPES) pelo apoio financeiro do desenvolvimento da pesquisa, ao laboratório Água e
Terra e a Companhia Hidrelétrica do São Francisco (CHESF) pela disponibilidade dos
dados do monitoramento do rio São Francisco, os quais foram essenciais para o
desenvolvimento da dissertação.
Muito obrigada a todos.

RESUMO
O contínuo rio-estuário comporta diversos ambientes altamente produtivos, relacionados
à constantes flutuações das condições ambientais pela mistura de água doce e salgada,
criando ambientes estratificados que filtram a ocorrência das espécies na sua extensão.
Os diversos habitats destes ecossistemas vêm sendo submetidos a intensos impactos
antrópicos, como o barramento dos rios e a introdução de espécies exóticas. Na
presente dissertação abordamos duas questões, a primeira como a estrutura taxonômica
da comunidade responde a fatores fisiográficos e sazonais e a segunda como a retirada
de espécies exóticas modifica a funcionalidade da comunidade nativa, tendo como
modelo o contínuo rio-estuário do rio São Francisco, historicamente impactado por
atividades antrópicas. Para a primeira questão foi estudada a resposta da estrutura
taxonômica da comunidade de peixes a fatores fisiográficos e sazonais. Para a segunda
questão, foi verificado o impacto de espécies exóticas na diversidade funcional da
comunidade baseada em traços tróficos de alta resolução. O contínuo foi dividido
espacialmente em três regiões de acordo com a geomorfologia do baixo São Francisco:
Depressão (alto), Tabuleiro (médio) e Delta (baixo). Dados bimensais sobre composição
e abundância por espécies de peixes, bem como, dados quantitativos da dieta, foram
coletados entre 2019 e 2021. Simultaneamente, foram registrados dados abióticos
(salinidade, profundidade, temperatura, clorofila a, turbidez, condutividade, oxigênio
dissolvido e pluviosidade). Os resultados indicam que a sazonalidade, modelada pela
variação pluviométrica, não influencia a estrutura taxonômica da comunidade de peixes
no contínuo, porém existe diferenciação espacial na composição e uso de habitat
definidos principalmente pela salinidade, neste sentido, foi discutido o impacto da perda
do efeito sazonal em ambientes represados. Em relação ao impacto das espécies
exóticas na comunidade nativa, foram utilizados cenários de simulação de componentes
da diversidade funcional, avaliando o impacto na estrutura trófica, mediante a retirada de
espécies exóticas por região fisiográfica. Tendo como base o conceito de partição de
nicho trófico, foram estimados traços funcionais tróficos contínuos, mediante análise da
dieta das espécies nativas e exóticas. As espécies exóticas foram retiradas nos cenários
de simulação, tendo como critério o nível trófico. Foram identificadas 10 espécies
exóticas com níveis tróficos variando entre detritívoras e carnívoras, sendo a ocorrência
e abundância relacionada com a região ao longo do contínuo. Conforme a retirada das
espécies exóticas do menor ao maior nível trófico, os índices funcionais foram
recalculados. Os resultados das simulações indicam impacto na estrutura funcional da
comunidade nativa. Na região depressão, ocorre similaridade funcional. No tabuleiro, a
partir da primeira retirada, ocorre uma expansão no espaço funcional, inferindo que o
nicho trófico das espécies nativas está sendo compactado pelas exóticas. No delta, há
um processo de filtragem ambiental, sendo as espécies exóticas barradas pela maior
salinidade, contudo, apesar de todas as espécies exóticas encontradas serem de água
doce, houve ocorrência em baixa abundância de Bryconops melanurus, Cichla kelberi,
Metynnis lippincottianus, Oreochromis niloticus, Pellona castelnaeana e Trachelyopterus
galeatus.
Palavras-chave: Sazonalidade. Invasibilidade. Modelagem. Diversidade Funcional.
Diversidade taxonômica.

ABSTRACT

The continuous river-estuarine comprises several highly productive environments related
to constant fluctuations in environmental conditions due to the mixing of freshwater and
saltwater, creating stratified environments that filter the occurrence of species in its
extension. The diverse habitats of these ecosystems have been subjected to intense
anthropic impacts, such as the damming of rivers and the introduction of exotic species.
In the present dissertation, we approach two questions, the first as the taxonomic
structure of the community responds to physiographic and seasonal factors and the
second as the removal of exotic species modifies the functionality of the native
community, having as a model the continuous river-estuarine of the São Francisco River,
historically impacted by anthropic activities. For the first question, the response of the
taxonomic structure of the fish community to physiographic and seasonal factors was
studied. For the second question, the impact of exotic species on the functional diversity
of the community based on high resolution trophic traits was verified. The continuous was
spatially divided into three regions according to the geomorphology of the lower São
Francisco: Depression (upper), Tableland (middle) and Lowland (lower). Bimonthly data
on composition and abundance by fish species, as well as quantitative diet data, were
collected between 2019 and 2021. Simultaneously, abiotic data (salinity, depth,
temperature, chlorophyll a, turbidity, conductivity, dissolved oxygen and rainfall) were
recorded. The results indicate that seasonality, modelled by rainfall variation, does not
influence the taxonomic structure of the fish community in the continuous, but there is
spatial differentiation in the composition and use of habitat defined mainly by salinity, in
this sense, the impact of the loss of the effect was discussed seasonal in dammed
environments. Regarding the impact of exotic species on the native community,
simulation scenarios of components of functional diversity were used, evaluating the
impact on the trophic structure, by removing exotic species by physiographic region.
Based on the concept of trophic niche partition, continuous trophic functional traits were
estimated by analysing the diet of native and exotic species. Exotic species were
removed from the simulation scenarios, using the trophic level as a criterion. Ten exotic
species were identified with trophic levels ranging from detritivores to carnivores, with
occurrence and abundance related to region along the continuous. As exotic species
were removed from the lowest to the highest trophic level, the functional indices were
recalculated. Simulation results indicate an impact on the functional structure of the
native community. In the depression region, functional similarity occurs. On the tableland,
from the first removal, there is an expansion in the functional space, inferring that the
trophic niche of the native species is being compacted by the exotic ones. In the lowland,
there is an environmental filtering process, with exotic species being barred by the higher
salinity, however, despite all the exotic species found being from freshwater, there was
occurrence in low abundance of Bryconops melanurus, Cichla kelberi, Metynnis
lippincottianus, Oreochromis niloticus, Pellona castelnaeana e Trachelyopterus galeatus.
Key-word: Seasonality. Invasibility. Modelling. Functional Diversity. Taxonomic diversity.

LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO 1:
Figura 1. Sampling points at each three regions in the Lower São Francisco River. “UHE
Xingo” shows the location of the dam
Figura 2. Spatial and temporal variation of the number of individuals (in log [N + 1]) (0 –
10) of fish species classified into habitat use guilds according to Elliott et al. (2007) for
each geomorphological region of the São Francisco River and season. The silhouette for
the most abundant species of each guild was used. This schematic representation
expresses a seasonal shift in the fish assemblages between regions of the Lower São
Francisco River
Supplementary Figure S2. Residuals distribution of the fitted model with Shapiro-Wilk
output to test for its normality.
CAPÍTULO 2:
Figura 1. Pontos de amostragem nas três regiões do Baixo São Francisco. “UHE Xingo”
mostra a localização da barragem.
Figura 2: Grupos funcionais formados a partir da diferenciação dos traços funcionais
tróficos obtidos a partir dos Índices de Importância Alimentar (IAi). (A) Cinco grupos
funcionais que mostram ao menos uma espécie não-nativa inserida, sendo elas:
Metynnis lippincottianus, Metynnis maculatus, Eigenmannia virescens, Tetragonopterus
chalceus, Bryconops melanurus, Oreochromis niloticus, Trachelyopterus galeatus,
Pellona castelnaeana, Plagioscion squamosissimus e Cichla kelberi. (B) Biomassa total
das espécies nativas e não-nativas do continuum rio-estuário do rio São Francisco.
Figura 3: Simulação do cenário funcional das regiões do baixo São Francisco a partir da
retirada de espécies não nativas. (A) Riqueza Funcional (FRic) para cada região,
mostrando uma diminuição acentuada na região da Depressão. (B) Equitabilidade
Funcional (FEve) para cada região, não mostrando diferença significativa. (C) Dispersão
Funcional (FDis) para cada região, mostrando um aumento significativo da dispersão
dessas características na região Tabuleiro
Figura 4: Plasticidade trófica das dez espécies mais abundantes por região
geomorfológica do contínuo rio-estuário do rio São Francisco

LISTA DE TABELAS

CAPÍTULO 1:
Table 1. Geographical coordinates of sampling points for each region in the Lower São
Francisco River
Table 2. Results of the bidirectional Permutation Analysis of Variance (PERMANOVA) for
the comparison of environmental variables among the regions and seasons of the Lower
São Francisco.
Table 3. Results for the three-way ANOVA test applied in the Box-Cox transformed
CPUE of fish among guilds, regions, and seasons of the Lower São Francisco River.
Table 4. Results of the two-way Permutational Analysis of Variance (PERMANOVA) for
the comparison of fish assemblages’ composition among regions and seasons in the
Lower São Francisco River.
Table 5. Multivariate correlations between the environmental variables and fish species
found for the Lower São Francisco River (LSFR) and its regions, displaying the top model
from the BEST output, as well as its strength (ρ) and significance (p-value).
Supplementary Table S1. Complete output for the generalized linear model (GLM)
applied to the CPUE values to test significant effects of fishing gears, with seasonality
(dry and wet seasons) and regions (depression, tableland, lowland) acting as
covariables.
Supplementary Table S3. Species sampled in the study area with their families, habitat
use guilds, number of individuals (N) and proportion of occurrence based on
standardized CPUE per geomorphological region. Families are in alphabetical order.
CAPÍTULO 2:
Tabela 1: PERMANOVA para diferenciação entre os grupos funcionais formados a partir
da diferenciação dos traços funcionais obtidos a partir dos Índices de Importância
Alimentar (IAi) (p < 0,05)
Tabela S1: Espécies por região e traços funcionais analisados.

SUMÁRIO
1 Apresentação ............................................................................................................ 122
2 Revisão da literatura ................................................................................................ 144
2.1 Componentes da biodiversidade ......................................................................... 144
2.2 Contínuo rio-estuário: Importância e Problemáticas Error! Bookmark not defined.5
2.3 Mudanças na estrutura da comunidade de peixes no contínuo rio-estuário do
rio São Francisco .............................................................. Error! Bookmark not defined.6
2.4 Os impactos na introdução de espécies exóticas ................................................ 18
2.5 A diversidade funcional aplicada na biologia da invasão .................................... 21
Referências .................................................................................................................... 23
3 Capítulo 1: Composition and distribution of fish assemblages in a tropical river
estuarine continuum….…………………………………………………..............……….....34
3.1 Introduction .............................................................................................................. 36
3.2 Materials and Methods ............................................................................................ 38
3.2.1 Study area .............................................................................................................. 38
3.2.2 Sampling and laboratory procedures ...................................................................... 39
3.2.3 Data analysis .......................................................................................................... 42
3.3 Results...................................................................................................................... 44
3.4 Discussion ............................................................................................................... 49
3.4.1 Species composition and spatial distribution .......................................................... 49
3.4.2 Current concerns and implications for conservation ............................................... 51
References ..................................................................................................................... 53
Supplementary Material ................................................................................................ 59

4 Capítulo 2: Modelagem funcional revela impactos de espécies exóticas na
comunidade

de

peixes

em

um

contínuo

rio-

estuário.....................….…………………………………………………..............……….....64
4.1 Introdução ................................................................................................................ 66
4.2 Materiais e Métodos ................................................................................................ 69
4.2.1 Área de estudo ....................................................................................................... 69
4.2.2 Amostragem e Procedimentos laboratoriais ........................................................... 70
4.2.3 Análise de dados .................................................................................................... 72
4.2.3.1 Padronização do esforço amostral ...................................................................... 72
4.2.3.2 Análise do conteúdo estomacal ........................................................................... 72
4.2.3.3 Traços e grupos funcionais.................................................................................. 73
4.2.3.4 Índices funcionais e Simulações do espaço funcional ......................................... 73
4.3 Resultados ............................................................................................................... 75
4.3.1 Simulações de perda de espécies exóticas ............................................................ 77
4.4 Discussão................................................................................................................. 80
4.4.1 Coexistência entre espécies nativas e exóticas ..................................................... 80
4.4.2 Implicações para a conservação ............................................................................ 81
Referências .................................................................................................................... 84
Material Suplementar .................................................................................................... 90
5 Conclusão Geral ......................................................................................................... 10

1 APRESENTAÇÃO
Ecossistemas formados pelo contínuo rio-estuário, são ambientes altamente
produtivos, possuindo constantes flutuações em suas condições ambientais pela mistura
de água doce e salgada, criando um ambiente estratificado que filtra a ocorrência das
espécies na sua extensão (SIN et al., 2015; DA SILVA et al., 2023). Na maioria das
vezes, os regimes naturais de chuva são responsáveis pelo controle das entradas de
água doce no contínuo (NASHIMA; STRYDOM; LAMBERTH, 2021b; DA SILVA et al.,
2023a; MACEDO et al., 2023). Isso causa mudanças tanto na estrutura das
comunidades quanto nas características dos habitats, como no perfil de salinidade e nos
níveis de produtividade, facilitando a migração de espécies entre as diferentes regiões
(NASHIMA; STRYDOM; LAMBERTH, 2021b; DA SILVA et al., 2023a; MACEDO et al.,
2023).
As comunidades de peixes nesse contínuo, geralmente seguem um gradiente de
salinidade (PRAMANIK, 2019). As espécies dulcícolas dominam os habitats nas regiões
a montante, enquanto os peixes marinhos e estuarinos dominam as regiões a jusante
(PRAMANIK, 2019; ROSHNI et al., 2021b). Mudanças nesse padrão podem ocorrer
devido a alterações nos ciclos sazonais, ocasionados por construções de barragens
para o armazenamento de água e produção de energia, expondo as espécies nativas a
novas condições abióticas e mudanças de habitats (PRAMANIK, 2019; ROSHNI et al.,
2021b).
Estas alterações estão fortemente associadas à estruturação da comunidade
biológica, pois a dinâmica fluvial e sazonal são modificadas, favorecendo a ocorrência
de espécies marinhas em habitats de água doce e o estabelecimento de espécies
exóticas (TOUSSAINT et al., 2016; DA SILVA et al., 2023). Paisagens fortemente
impactadas tendem a ser mais suscetíveis ao estabelecimento de espécies exóticas,
principalmente porque a comunidade nativa, em particular as espécies endêmicas, são

12

sensíveis às modificações do habitat, vulneráveis à predação e outras interações
bióticas negativas (TOUSSAINT et al., 2016; GARCIA et al., 2020).
Espécies exóticas podem resultar em aumento na diversidade taxonômica, uma
vez que existe o aumento na riqueza das espécies (GOZLAN et al., 2010). Porém, elas
podem possuir características funcionais novas ou redundantes, se integrando aos
processos ecológicos, resultando em eventos de extirpação, extinção ou invasão
(GOZLAN et al., 2010; TOUSSAINT et al., 2016; DORIA et al., 2021). Portanto, a
modificação na funcionalidade a partir da chegada de espécies exóticas, pode ser
evidenciada na diversidade funcional de dois ou mais conjuntos inicialmente diferentes,
que tendem a convergir, ocorrendo homogeneização funcional (ROJAS et al., 2020,
2019). Contudo essa questão ainda é pouco elucidada em ambientes tropicais.

Esta dissertação foi dividida em dois capítulos, tendo como modelo o sistema
contínuo rio-estuário do rio São Francisco, historicamente impactado, com a construção
de hidroelétricas e a introdução de espécies exóticas, por exemplo. O primeiro capítulo
aborda a resposta da estrutura taxonômica da comunidade de peixes a fatores
fisiográficos e sazonais, relacionados à produtividade biológica. O segundo capítulo
verificou se o contínuo está se encontra em processo de homogeneização funcional,
avaliado pelo impacto de espécies exóticas na diversidade funcional da comunidade
nativa, baseada em traços tróficos de alta resolução.

13

2 REVISÃO DA LITERATURA

2.1 Componentes da biodiversidade
O conceito de biodiversidade definida como a variabilidade entre os organismos
vivos de todas as origens, incluindo ecossistemas terrestres, marinhos e outros
ecossistemas aquáticos, foi estabelecido em 1992 na Convenção sobre Diversidade
Biológica (CDB). Também considera os chamados complexos ecológicos, como a
diversidade dentro das espécies, entre as espécies e entre os ecossistemas, incluindo
três componentes padrão: diversidade genética, diversidade de espécies e diversidades
de ecossistemas. Outros componentes da biodiversidade vêm sendo incluídos, tais
como a uniformidade, composição e funcionalidade de espécies, visto que as espécies
não são equivalentes e permutáveis (KONDRATYEVA; GRANDCOLAS; PAVOINE,
2019).
Estudos sobre composição e mudanças na biodiversidade dentro de uma
comunidade podem ser analisadas por meio de índices (VILLÉGER et al., 2010). Os
índices taxonômicos, são os mais frequentes, levando em consideração a riqueza de
espécies e a distribuição das abundâncias. Porém, não se avaliam as diferenças do
papel desempenhado por cada espécie em um ecossistema ou as respostas às
condições ambientais (VILLÉGER et al., 2010). Neste contexto, a diversidade funcional,
baseada nas características mensuráveis, descreve como uma determinada espécie
utiliza o ambiente, considerando a capacidade da espécie de obter recursos, se
dispersar, reproduzir, bem como as espécies reagem às condições ambientais
(VILLÉGER et al., 2010).
O entendimento dos padrões e como a biodiversidade é modificada, é de grande
importância para o desenvolvimento de estratégias que envolvam a conservação da

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biodiversidade, pois os crescentes impactos causados por atividades antrópicas vem
interferindo diretamente na estrutura, diversidade e a funcionalidade dos ecossistemas
(BARLETTA; LIMA, 2019a; GOZLAN et al., 2010a; PELICICE et al., 2021). Diversos
ambientes naturais sofrem com esses impactos, dentre eles o contínuo rio-estuário, pois
engloba ecossistemas altamente ricos, diversos, com altas taxas de endemismo em sua
parte de água doce, e de produtividade e diversidade de habitats em sua área estuarina
(NASHIMA; STRYDOM; LAMBERTH, 2021a; ROSHNI et al., 2021a; VILLÉGER et al.,
2010).

2.2 Contínuo rio-estuário: importância e problemáticas
O contínuo rio-estuário varia em relação à mistura espacial e temporal de afluxos
de água doce e marinha, sendo ambientes dinâmicos caracterizados por grandes
flutuações nas condições ambientais, os quais reorganizam os padrões de distribuição e
abundância na comunidade de peixes (PASSOS et al., 2016; DA SILVA et al., 2023).
Este sistema apresenta geralmente uma predominância de espécies de água doce nas
regiões a montante, enquanto as espécies marinhas e estuarinas dominam as partes a
jusante em direção ao mar (PRAMANIK, 2019; NASHIMA; STRYDOM; LAMBERTH,
2021; DA SILVA et al., 2023).

Os habitats localizados no contínuo rio-estuário vem sendo cada vez mais
impactados, pois apresentam diversidade em serviços ecossistêmicos, como ciclagem
de nutrientes e produção primária (KENNISH, 2002; BARLETTA; LIMA, 2019). O
aumento desses impactos, tais como a construção de barragens para abastecimento de
água e geração de energia, pisciculturas, criação de áreas de recreação e introdução de
espécies exóticas, vem ameaçando esses complexos processos (BURFORD et al.,
2011; PASSOS et al., 2016; DAGA et al., 2020; NASHIMA; STRYDOM; LAMBERTH,
2021).

15

As mudanças nos padrões desses contínuos também interferem diretamente na
comunidade, pois a qualidade da água é prejudicada, ocorre acúmulo de sedimentos, o
fluxo que é responsável pela estrutura geológica, hidrológica, dinâmica produtiva,
ciclagem de nutrientes, pode ser alterado (CAVALCANTE et al., 2020; PELICICE et al.,
2021; DA SILVA et al., 2023). Evidencia-se, também, alteração dos ciclos sazonais,
modificando a estrutura da comunidade e o estabelecimento de espécies exóticas, além
de afetar consideravelmente a troca da dinâmica salina (CAVALCANTE et al., 2020; DA
SILVA et al., 2023).

2.3 Mudanças na estrutura da comunidade de peixes no contínuo rio-estuário do
rio São Francisco
A riqueza e a diversidade de espécies de peixes se dá pela capacidade de
persistirem e coexistirem (POMPEU; GODINHO, 2003). Nas últimas décadas

a

antropização dos rios foi intensificada no nordeste do Brasil, levando a diversas
mudanças na estrutura das comunidades, afetando principalmente as espécies reofílicas
e migratórias (FREEDMAN et al., 2014; PEREIRA; AGOSTINHO; DELARIVA, 2016;
NASCIMENTO DO VASCO; DE OLIVEIRA AGUIAR NETTO; GONZAGA DA SILVA,
2019).

A bacia do rio São Francisco é a quarta da América do Sul, cobrindo 7,4% do
território brasileiro (O’HANLEY et al., 2020; PANTA et al., 2023). Dividida em quatro
segmentos: o alto, o médio, o submédio e o baixo São Francisco, passando por biomas
como o Cerrado, Caatinga e Mata Atlântica, e com duas estações bem distintas, uma
seca e outra chuvosa (GODINHO; GODINHO, 2003; CORRÊA GOMES et al., 2020;
D’AVILLA; COSTA-NETO; BRITO, 2021).

16

Essa bacia é amplamente impactada por processos antrópicos, sendo acentuado
em sua parte baixa, ocorrendo diminuição de vazão, impactando o regime regular do
ciclo sazonal, além de uma forte retração da pluma estuarina e aumento da intrusão de
água salgada a montante, prejudicando as populações ribeirinhas e espécies de peixes
de água doce que são utilizadas como fonte de renda (BRITO; MAGALHÃES, 2017;
CAVALCANTE et al., 2020; PAIVA; SCHETTINI, 2021).

O contínuo rio-estuário do São Francisco tem uma morfologia característica,
apresentando na região superior uma geomorfologia de depressão com características
de água doce; a região de tabuleiro costeiro, na porção média, com características
modificadas de acordo com a vazão, e a inferior, região do delta, onde o estuário está
de encontro com a região costeira marinha (FRANZEN, 2020; DA SILVA et al., 2023).

As análises quantitativas da variação espacial e temporal da vazão durante o
século passado, apontaram que esse sistema fluvial sofreu mudanças significativas por
causa de mudanças climáticas e atividades humanas intensivas, reduzindo a vazão do
setor médio-baixo em mais de 50% (CAVALCANTE; MIRANDA; MEDEIROS, 2017;
CAVALCANTE et al., 2020). Com um sistema de sete barramentos em cascata, a de
Xingó é a mais recente e está localizada a aproximadamente 180 km a montante da foz,
o que reduz a capacidade de exportação e a mistura estuarino-costeira nas regiões
próximas à foz do estuário (CAVALCANTE et al., 2020).
Consequentemente, os picos naturais de descarga de água doce durante a
estação chuvosa tornaram-se altamente imprevisíveis e mostram fortes mudanças nos
parâmetros ambientais (NASCIMENTO DO VASCO; DE OLIVEIRA AGUIAR NETTO;
GONZAGA DA SILVA, 2019). Existem trabalhos que demonstram as alterações no
sistema rio-estuário do São Francisco causadas pelas mudanças nos fatores abióticos,
incluindo a salinidade (DOS SANTOS et al., 2018; PAIVA; SCHETTINI, 2021). Desta
forma, se faz necessário avaliar a estrutura da comunidade de peixes dos contínuos rio-

17

estuários represados para melhorar as perspectivas de conservação da biodiversidade
diante do aumento dos impactos antrópicos nessas regiões, as quais sofrem alterações
nas condições abióticas e na estrutura da comunidade de peixes a partir das alterações
dos habitats e por introdução de espécies exóticas (BARLETTA; LIMA, 2019; SOUZA;
VIANNA, 2020).

2.4 Os impactos na introdução de espécies exóticas
A região Neotropical é considerada um importante reservatório da diversidade
funcional e taxonômica de peixes (ROJAS et al., 2020; TOUSSAINT et al., 2016). O
Brasil detém a maior biodiversidade de peixes ameaçada pela introdução de espécies de
peixes exóticas, ocasionada por construções de pisciculturas, aumento na aquariofilia e
introdução dentro dos reservatórios (LEPRIEUR et al., 2008; BARROS et al., 2012;
VANDER ZANDEN; HANSEN; LATZKA, 2017; SHUAI et al., 2018).
No final da década de 70 houve um forte incentivo para a criação de peixes e
soltura de espécies exóticas de peixes na bacia do rio São Francisco (BARBOSA et al.,
2017; BARBOSA; SOARES, 2009; POMPEU; GODINHO, 2003). Alguns estudos citam
algumas dessas espécies, como Plagioscion squamosissimus e Cichla spp., verificando
sua adaptação ao ambiente evidenciado pela sua abundância e distribuição (BARBOSA
et al., 2017; BARBOSA; SOARES, 2009; BRITSKI; SATO; ROSA, 1988; GODINHO;
GODINHO, 2003; POMPEU; GODINHO, 2003).

No baixo São Francisco, em sua área de estuário, com grande importância
ecológica para as comunidades de peixes, já que a mesma serve para a reprodução,
alimentação e proteção para os juvenis ( FREITAS; NOGUEIRA; MOURA, 2015; ASSIS

18

et al., 2017; PASSOS et al., 2016), os estudos sobre as espécies exóticas mostram
apenas a ocorrência das mesmas, sem se aprofundar no tema de uma forma geral.
Introduções de espécies exóticas, principalmente nas comunidades de peixes,
podem resultar em perda de espécies nativas, diminuição da resiliência ecológica de
assembleias locais e distúrbios ou perturbações que só irão ser notados no futuro,
representando assim, ameaças silenciosas (GOZLAN et al., 2010; DORIA et al., 2021).
Portanto, é uma das grandes preocupações para o estudo de comunidades, pois não se
conhecem todos os efeitos que essas espécies podem causar e como elas irão afetar os
nichos dentro de um ecossistema (LEPRIEUR et al., 2008; BARROS et al., 2012;
VANDER ZANDEN; HANSEN; LATZKA, 2017; SHUAI et al., 2018).
Hutchinson em 1957 definiu nicho ecológico como o espaço n-dimensional
conformado pelos “n” recursos e condições ambientais (fatores químicos, físicos e
biológicos), no qual as espécies conseguem se sobreviver, crescer e reproduzir. A
partição de nicho entre as espécies de uma comunidade, pode permitir inferir como os
recursos limitados em um habitat são usados de forma eficaz por diversos conjuntos de
espécies

ecologicamente

diferentes,

demonstrando

relações positivas entre

a

diversidade e o funcionamento do ambiente (BRANDL et al., 2019). A distribuição e
abundância de espécies refletem características biológicas específicas que permitem
elas passem por filtros de variados habitats, formando uma ampla estrutura onde a
distribuição de espécies em diferentes escalas espaciais pode ser prevista por respostas
funcionais (TEDESCO et al., 2008).

O nicho trófico, por exemplo, é um componente inferido por meio da análise da
dieta, sendo possível representar a posição de um organismo, espécie, população ou
grupo trófico na teia alimentar (BEGON, 2007; PASQUAUD et al., 2010; GARCIA;
GIARRIZZO, 2014). Além disso, os dados de composição da dieta também
desempenham um papel fundamental para a compreensão na partição de recursos e

19

competição dentro e entre espécies e a seleção de presas (STERGIOU; KARPOUZI,
1980; SHUAI; LI, 2022). A composição das espécies e as interações entre o consumidor
e o recurso mostram como a energia e os materiais fluem dentro do ecossistema e o
papel na estabilidade da comunidade (BURDON; MCINTOSH; HARDING, 2020; RU et
al., 2022).

Peixes exóticos que se alimentam em níveis tróficos mais baixos podem deslocar
por competição espécies nativas que se alimentam de recursos semelhantes ou explorar
recursos já utilizados por elas (GIDO; FRANSSEN, 2007). Além de também poder se
alimentar de produtores, alterando o fluxo de nutrientes e afetando a estrutura do
ecossistema e a sua funcionalidade (GIDO; FRANSSEN, 2007). Dada a importância dos
recursos alimentares nas fases de estabelecimento e integração de uma espécie
exótica, a posição trófica que ela está inserida, é provavelmente um dos fatores chave
para o sucesso do estabelecimento (GIDO; FRANSSEN, 2007; GARCIA; GIARRIZZO,
2014). Porém, a posição trófica provavelmente irá variar entre os diferentes sistemas
pelos níveis de limitação de recursos e composição da assembleia (GIDO; FRANSSEN,
2007; GARCIA; GIARRIZZO, 2014).
Nos ecossistemas fluviais, a estrutura trófica da comunidade pode variar
espacialmente e sazonalmente pelas diferenças ambientais, porém, em ambientes
antropizados, esses padrões são alterados, principalmente pela perda de espécies e
fragmentação de habitats (RU et al., 2022; DA SILVA et al., 2023). As espécies exóticas
geralmente possuem uma grande tolerância ambiental com características funcionais
novas ou redundantes, podendo contribuir para modificar tanto a estrutura quanto a
funcionalidade do ecossistema (OLDEN et al., 2004; OLDEN; ROONEY, 2006;
VILLÉGER; GRENOUILLET; BROSSE, 2014). Assim, mesmo que haja diferenciação
taxonômica entre as espécies nativas e exóticas, as espécies exóticas podem convergir
funcionalmente com a comunidade nativa, desempenhando o mesmo papel dentro do
ecossistema e resultando em similaridade de funções, acarretando na homogeneização

20

funcional (CLAVEL; JULLIARD; DEVICTOR, 2011; ROJAS et al., 2019; TAKÁCS et al.,
2021; VILLÉGER; GRENOUILLET; BROSSE, 2014).
Desta forma, entendesse que mensurando a partição de recursos entre as
espécies nativas e exóticas, é possível estudar o funcionamento do ecossistema e o
impacto da homogeneização funcional, utilizando traços tróficos de alta resolução (hard
traits) como indicadores da partição de recursos alimentares como demostrado por da
Silva et al. (2019).

2.5 A diversidade funcional aplicada na biologia da invasão
A ecologia baseada em traços foi desenvolvida para inferir as respostas do
ecossistema a estressores com base na estrutura funcional das comunidades, incluindo
medições de características funcionais das espécies, ligadas à sua resposta ao
ambiente ou seu papel em processos ecossistêmicos (TILMAN, 2001; VIOLLE et al.,
2007; COLIN et al., 2018). Além disso, o estudo sobre montagem ecológica através de
traços funcionais, permite compreender os padrões que estruturam as comunidades,
identificando processos responsáveis pela manutenção e funções dentro do ecossistema
(MASON et al., 2005; VILLÉGER; MASON; MOUILLOT, 2008; Dick et al., 2017;
POVEDA-CUELLAR et al., 2022).
As mudanças na composição em comunidades, geralmente são avaliadas por
índices taxonômicos, levando em consideração a riqueza de espécies e a distribuição da
abundância, assumindo implicitamente que todas as espécies contribuem igualmente
para o funcionamento do ecossistema (VILLÉGER; MASON; MOUILLOT, 2008;
VILLÉGER et al., 2014). Dessa forma, as métricas taxonômicas acabam sendo omissas
sobre as diferenças funcionais entre as espécies, não avaliando as diferenças do

21

funcionamento do ecossistema, o papel desempenhado por cada espécie e as respostas
delas às condições ambientais (VILLÉGER; MASON; MOUILLOT, 2008; VILLÉGER et
al., 2014). Neste contexto, a diversidade funcional representa uma métrica diferenciada
pois descreve o conjunto distinto de traços morfológicos, bioquímicos, fisiológicos,
estruturais, fenológicos ou comportamentais que caracterizam as comunidades (OLDEN
et al., 2004; VILLÉGER; MASON; MOUILLOT, 2008; POVEDA‐ CUELLAR et al., 2022).
Por outro lado, a relação entre diversidade taxonômica e funcional tem permitido
modelar e predizer a redundância funcional das comunidades (SCHINDLER, 1990;
OLDEN et al., 2004). É esperado que ecossistemas com baixa duplicidade de funções
sejam mais vulneráveis a perturbações, como a introdução de espécies exóticas
(SCHINDLER, 1990; OLDEN et al., 2004).

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33

3. CAPÍTULO 1
Composition and distribution of fish assemblages in a tropical river-estuarine
continuum
Capítulo publicado na revista Hydrobiologia. DOI: 10.1007/s10750-023-05172-z

Ana Caroline Batista da Silva1, Matheus Souza Ferreira de Barros2, Victor Emmanuel
Lopes da Silva1, Cícero Diogo Lins de Oliveira3, Myrna Elis Ferreira Santos¹; Nidia
Noemi Fabré1
1

Laboratório de Ecologia de Peixes e Pesca (LaEPP) da Universidade Federal de

Alagoas (UFAL), Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde (ICBS)
2

Dauphin Island Sea Lab, School of Marine and Environmental Sciences, University of

South Alabama. Dauphin Island, AL 36528, United States.
3

Laboratório de Conservação e Manejo de Recursos Naturais Renováveis (LACOM) da

Universidade Federal de Alagoas (UFAL), Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde
(ICBS)
*Corresponding author (email: aninhacarolainebs@gmail.com)

Acknowledgments
The authors would like to thank all fellows from the Management and Conservation of
Renewable Resources Laboratory and Laboratory of Ecology, Fish and Fisheries, that
continuously contributed to the data. The São Francisco Hydroelectric Company
(CHESF) and Water and Land laboratory for the availability of data from the monitoring of
the São Francisco River. We thank the Coordination for the Improvement of Higher
Education Personnel CAPES-Brazil CAPES (#23038.000452/2017-16).

34

Abstract

The damming in a watershed alters all its fluvial dynamics, affecting the patterns of
occurrence and distribution of the fish community. Despite being an important refuge for
fish communities in tropical Brazil, the rivers-estuarine continuum is strongly affected by
human activities that have considerably disturbed the natural dynamics. In this study, our
objective was to evaluate the spatial and seasonal composition of the fish community in
three distinct regions along the river-estuarine continuum of the São Francisco River,
raising the hypothesis that the seasonal effect does not interfere in the structuring of the
fish assemblage. Our results demonstrate that seasonality does not influence the
composition and distribution of fish species in the lower São Francisco, this differentiation
is due to the spatial effect of the regions studied. These findings add to the available
knowledge about the absence of the seasonal effect in highly dammed environments.

Keywords: River-estuary, Occurrence of species, São Francisco River, Dam, salinity

35

3.1 Introduction

River-estuarine continuums are among the most productive ecosystems on earth,
having a distinct dynamic that is extremely important for biological communities and
adjacent areas (Sin et al., 2015). For instance, the constant fluctuations in environmental
conditions that results from the mixing of fresh and saltwater (Pramanik, 2019; Nashima
et al., 2021), creates a challenging and stratified environment that filters and determines
species occurrence throughout its extension. Fish assemblages, for example, often follow
an existing salinity gradient, where freshwater species usually dominate upstream
habitats, while marine and estuarine fish mostly occupy downstream regions (Pramanik,
2019; Nashima et al., 2021; Roshni et al., 2021).

Nevertheless, natural rearrangements of this occupancy pattern may occur due to
seasonal changes in abiotic parameters and freshwater discharge, which allow
interchanges of species between different areas within the same ecosystem (Passos et
al., 2016; Polansky et al., 2018; da Silva et al., 2022. In tropical regions, for instance,
rainfall regimes often control the freshwater inputs throughout the continuum, causing
changes in habitats structures and features, such as their salinity profile and productivity
levels, which facilitate the migration of species between different regions. However, those
complex patterns can be easily modified by anthropogenic processes, with river damming
being one of the most harmful activities to this dynamic (Agostinho et al., 2008;
Nascimento do Vasco et al., 2019; D’avilla et al., 2021; Nashima et al., 2021).

In general, the damming of rivers causes a large accumulation of sediments in
the upstream portion of the dam and modifies the river natural flow, transforming the lotic
system into a lentic environment (Agostinho et al., 2008; Barletta et al., 2010; Wang et
al., 2011; Petesse & Petrere, 2012; Grant et al., 2013; Freedman et al., 2014; Pereira et
al., 2016; Arantes et al., 2019; Nascimento do Vasco et al., 2019; Cavalcante et al.,

36

2020; Pelicice et al., 2021). Moreover, seasonal cycles are also affected, with
considerable changes in environmental conditions, that, in some cases, may present a
new distribution pattern along the river extension (Agostinho et al., 2008; Barletta et al.,
2010; Grant et al., 2013; Arantes et al., 2019; Cavalcante et al., 2020; Pelicice et al.,
2021). The salinity profile, for example, is one of the first parameters to respond to the
damming process, with some ecosystems showing an extension of the estuarine plume
inside the system, or even a complete homogenization within the whole area (Agostinho
et al., 2008; Barletta et al., 2010; Wang et al., 2011; Hossain et al., 2012; Petesse &
Petrere, 2012; Freedman et al., 2014; Pereira et al., 2016; Arantes et al., 2019;
Cavalcante et al., 2020; Pelicice et al., 2021). These changes are strongly associated
with the structuring of biological community, leading to several changes in the
composition and abundance of species, favoring the occurrence of marine species in
freshwater habitats and the establishment of invasive species (Agostinho et al., 2008;
Barletta et al., 2010; Wang et al., 2011; Pereira et al., 2016; Arantes et al., 2019;
Nascimento do Vasco et al., 2019; Pelicice et al., 2021).

São Francisco river is the longest river that runs entirely in Brazilian territory, but
this system is regulated by seven dams, known to control approximately 98% of its
drainage area, altering its hydrological regime and natural dynamics (Loures & Pompeu,
2012; Cavalcante et al., 2020; Melo et al., 2020; D’avilla et al., 2021). From 1979 until
2012, drastic reductions occurred in the amount of freshwater being discharged
downstream (up to 35%) (Nascimento do Vasco et al., 2019), which caused a severe
retraction of the estuarine plume, and a widespread intrusion of saltwater upstream
(Assis et al., 2017; Cavalcante et al., 2020; D’avilla et al., 2021; Paiva & Schettini, 2021).
Following those events, unpredictable patterns of river discharge created a spatial and
temporal homogenization of the system, especially in its lower portion, which currently
presents distinct features in relation to its salinity profile, with no clear pattern of
differentiation along its extension (Cavalcante et al., 2020; do Vasco et al., 2019).
Moreover, notable changes in the productive chain of the Lower São Francisco also
37

resulted from the alterations in natural abiotic conditions (dos Santos et al., 2018; Affe et
al., 2021). Different works have shown a significant decrease in diversity and changes in
species composition within cascade reservoirs (Agostinho et al., 2016; Ganassin et al.,
2021), however, there is no current knowledge available on how fish communities
responded to these changes in the river-estuarine continuum.

The comprehension of how the damming process and its alteration in river
dynamics affect the patterns of occurrence and distribution of fishes along the continuum
is extremely important for the conversation of species and the whole ecosystem. Fish
species are among the most diverse and dynamic groups within the river-estuarine
continuum, with assemblages comprised of marine, freshwater and brackish fishes that
use these areas throughout their life cycle. The species may inhabit different habitats due
to their differences in physiological limitations and migratory patterns, being one of the
main components in the functioning and resilience of ecosystems and performing key
functions related to the transport of organic matter between different regions (Arantes et
al., 2019). Given this information, we aimed to assess the spatial and seasonal
composition of fish communities along the river-estuarine continuum of the Lower São
Francisco River. We hypothesized that seasonality does not influence the composition
and distribution of the fish assemblages in the lower São Francisco, possibly because the
damming processes and their subsequent impacts on river flow altered the expected
outcome of seasonal changes.

3.2 Materials and Methods

3.2.1 Study Area

The São Francisco River is one of the largest rivers in South America, being
divided into four segments along its length: high, medium, sub-medium and low. Its lower
38

portion, which runs for 265 km before emptying into the Atlantic Ocean, has a dry season
between October and March and a rainy season between April and September, and has
three major regions based on their respective geomorphological characteristics. The first
region is located in higher altitudes, having a diverse rocky substrate that forms
geomorphological depressions with freshwater dominance. The second is a transitional
region where the estuarine plume ends, comprising a coastal tableland with an extensive
network of river channels and intermediate altitude. The last region comprises the São
Francisco River delta, a lowland characterized by very low and plain altitudes, with
brackish waters throughout its whole extension.

3.2.2 Sampling and laboratory procedures

For the present study, we established two sampling stations in each one of the
three regions of the Lower São Francisco River, resulting in a total of six areas (Figure 1
and Table 1) that were bimonthly sampled from August 2019 to June 2021 for fish
individuals and environmental conditions. Four different fishing gears were used to
ensure a representative sample of studied assemblies: bottom and surface gillnets (20 m
long, 1.6 m high, with mesh sizes of 12, 15, 20, 25, 30, 35, 40, 50 60, 70, 80, and 90
mm), trawl nets (12 mm mesh size), cast nets (radius of 1.5 m and 25 mm mesh size),
and sieves (5 mm mesh size). In each station, the gillnets were deployed at nighttime
and removed during the morning after a period of 12 hours in the water. Trawl nets were
dragged for approximately 30 minutes with 3 replicates for sample. Cast nets were
deployed 15 times in each station, while sieves were used to sample small individuals
found in the marginal vegetation (20 replicates for sample).

39

40

Fig. 1 Sampling points at each three regions in the Lower São Francisco River. “UHE
Xingo” shows the location of the dam.

Table 1. Geographical coordinates of sampling points for each region in the Lower São
Francisco River

Region

Coordinates

Lowland

10°24'5.30"S 36°26'28.80"W

Lowland

10°25'17.90"S 36°26'19.40"W

Tableland

10°17'31.60"S 36°35'14.30"W

Tableland

10°18'11.60"S 36°34'43.70"W

Depression

9°58'36.30"S 37° 0'57.70"W

Depression

9°58'24.10"S 36°59'52.00"W

In each station, the following abiotic parameters were measured in the field with a
YSI multiparameter recorder sonde before fish sampling: conductivity (in µS/cm),
concentration of chlorophyll-a (in mSPU), turbidity (in NTU), pH, temperature (in Celsius),
dissolved oxygen saturation (in %) and depth (in meters). In addition, data on rainfall (in
mm) for each region and sampled month was retrieved from the Brazilian National
Institute of Meteorology (INMET) website. Sampling was previously authorized by the
Brazilian Institute of Environment and Renewable Natural Resources (IBAMA), under the
license number (ABIO) 1124/2019 (5311925).
41

In the laboratory, collected fish were identified to species level according to
dichotomous identification keys and specialized catalogues (Britski et al., 1988; Godinho
& Godinho, 2003; Reis et al., 2003; Araújo et al., 2004). Then, individuals had their
standard length measured to the nearest millimetre and were weighted in grams with a
precision scale (Godinho & Godinho, 2003; Pompeu & Godinho, 2003; Reis et al., 2003).
Fish were subsequently classified into guilds of habitat use, following Elliott et al., (2007)
grouping species into freshwater fishes, estuarine residents, marine migrants and marine
stragglers, based on biological information regarding physiological adaptations and
migratory patterns.

3.2.3 Data Analysis

In order to better understand the river-estuarine continuum of the Lower São
Francisco River, we carried several analyses using the environmental and fish data. First,
significant differences in environmental conditions between regions and seasons were
tested by a two-way permutation analysis of variance (PERMANOVA), performed using
the Bray-Curtis dissimilarity index in the program statistic R, package Vegan (adonis2)
(Anderson, 2017).

For fish sampling, which was carried out with different fishing gears, catches were
standardized before further analysis to account for bias towards applied methods
(Gibson-Reinemer et al., 2017). Thus, we assumed a linear relationship between the four
used gears and the catch per unit effort estimated of samples (defined herein as the
biomass of each sample divided by the fishing effort – CPUE). Gears were ordered
according to their degree of catchability (sieves – 1, casting net – 2, trawl – 3, gillnets –
4), and a generalized linear model (GLM) using the Gaussian family was carried out, with
seasonality (dry and wet seasons) and regions (depression, tableland, lowland) acting as
covariables to avoid possible temporal and spatial effects in fish abundance. The

42

normality of residuals of the fitted model were then tested by the Shapiro-Wilk test, and
since significant effects on CPUE values were only found for fishing gears (p < 0.001,
see supplementary materials for the whole output, table S1 and figure S2), CPUE values
were standardized for each sample from the predicted values retrieved from the fitted
model (Venables and Dichmont 2004; Mourato et al. 2008; Hoyle et al. 2014; Souza et al.
2019).

To describe spatial and temporal patterns in the composition and distribution of
fish assemblages, three different set of analysis were performed. First, a three-way
analysis of variance (ANOVA) was performed to test for significant differences in
corrected CPUE values among guilds, regions, and seasons. CPUE data was Box-Cox
transformed using the equation Y’= (Y0.03-1)/0.03 to increase normality and meet the
test assumptions. The Box-Cox transformation was chosen because it produces the best
transformation among the power family, not only looking for a transformation that justifies
assumptions, but a data set that can be expressed succinctly (Box & Cox, 1964; Atkinson
et al.., 2021). Second, a Bray-Curtis similarity matrix was constructed from the corrected
CPUE data and used to test for significant differences in species composition between
regions (lowland, tableland and depression) and seasons (wet and dry) by an analysis
two-way permutation of variance (two-way PERMANOVA) (Anderson, 2017).

Moreover, significant relationships between the abiotic variables and fish
assemblages were analyzed through the “envfit” function in the “vegan” R package
(Oksanen, 2016). This function carries an overlap between vectors that represent
environmental variables and nMDS ordination plots (based on their first two dimensions),
while searching for the best combination of variables that could be related to the
assemblages’ data (Smith et al., 2017). All statistical analyses were carried out in the R
statistics software using the vegan package at a significance level of p < 0.05 (R Core
Team, 2013).

43

3.3 Results

Environmental conditions showed significant variation between locations and in
different seasons (p < 0.05), showing significant seasonal changes between the three
regions (Table 2).

Table 2. Results of the bidirectional Permutation Analysis of Variance (PERMANOVA) for
the comparison of environmental variables among the regions and seasons of the Lower
São Francisco.

Factor

Sum of Squares

DF

F

p value

Season

0.797

1

66.219

0.001

Region

0.344

2

14.281

0.001

Season × Region

0.054

2

2.256

0.053

Residuals

1.171

102

Overall, 3,282 fishes, belonging to 102 species and 38 families were collected
during the sampling period (Supplementary Table S3). CPUE values varied greatly
among guilds (Table 3), and between the three studied regions of low São Francisco
(Table 3), with a significant interaction between these two factors (Table 3). In the
depression zone, 62 species were caught, with freshwater and estuarine resident species
being dominant in both seasons, and only a small number of marine straggler fish
44

occasionally occurring during the rainy months (Fig. 2). Fifty-four species were registered
in the tableland, where representatives of all guilds were found, but freshwater and
marine straggler species were more common (Fig. 2). For the lowland area 62 species
were caught, and CPUE values were evenly distributed among guilds, with a small
decrease in the number of marine straggler fish during the rainy season (Fig. 2).

Table 3. Results for the three-way ANOVA test applied in the Box-Cox transformed
CPUE of fish among guilds, regions, and seasons of the Lower São Francisco River.

Factor

Sum of Squares

DF

F

p value

Guild

55.02

3

15.56

<0.001

Region

7.820

2

3.320

0.041

Season

0.360

1

0.304

0.582

Guild × Region

65.07

6

9.202

<0.001

Guild × Season

4.720

3

1.334

0.269

Region × Season

0.470

2

0.199

0.821

Guild × Region × Season

5.480

4

1.163

0.332

45

Table 4. Results of the two-way Permutational Analysis of Variance (PERMANOVA) for
the comparison of fish assemblages’ composition among regions and seasons in the
Lower São Francisco River.

Factor

Sum of Squares

DF

F

p value

Region

4.408

2

5.324

0.001

Season

0.501

1

1.212

0.193

Region × Season

0.964

2

1.165

0.176

Residuals

41.216

102

Although environmental variables changed according to regions and seasonality,
the assemblage composition differed only among regions (Table 2 and Table 4), and no
significant pattern of correlation between environmental conditions and fish species could
be found for the entire river-estuarine continuum (Table 5). Rather, each region had a
different set of environmental variables associated to the structuring of assemblages,
with distinct strengths and significances (Table 5). For depression region no significant
correlation was found, while fish composition in the tableland was related to fluctuations
in the depth and salinity of the region (Table 5). The lowland’s fish assemblages were
better explained by the interaction of depth, pH and turbidity (Table 5).

46

Table 5. Multivariate correlations between the environmental variables and fish species
found for the Lower São Francisco River (LSFR) and its regions, displaying the top model
from the BEST output, as well as its strength (ρ) and significance (p-value).

Region

Best model

Correlation (ρ)

p-value

LSFR

Depth + Turbity

0.074

0.118

Depression

Depth + pH

0.059

0.421

Tableland

Depth + Salinity

0.168

0.027

Lowland

Depth + pH + Turbidity

0.201

0.011

47

48

Fig. 2 Spatial and temporal variation of the number of individuals (in log [N + 1]) (0 – 10)
of fish species classified into habitat use guilds according to Elliott et al. (2007) for each
geomorphological region of the São Francisco River and season. The silhouette for the
most abundant species of each guild was used. This schematic representation expresses
a seasonal shift in the fish assemblages between regions of the Lower São Francisco
River

3.4 Discussion

To the best of our knowledge, this is the first study to analyze, in detail, the fish
community structure of the São Francisco river-estuarine continuum, one of the longest
and most important rivers in South America. Although a clear spatial configuration in the
distribution of species can be observed along the whole system, our results indicate that
despite the differences in environmental conditions between regions and seasons,
seasonality does not have significant effects on the structuring of fish assemblages. One
of the possible mitigating factors for this pattern is the damming process, which may have
altered the natural dynamics of the river-estuarine continuum, modifying the natural
hydrological regime by increasing or reducing flood peaks due to the controlled flow
(Godinho & Godinho, 2003; Petesse & Petrere, 2012; Agostinho et al., 2016).

3.4.1 Species composition and spatial distribution

Overall, river-estuarine continuums are expected to have temporal and spatial
fluctuations in assemblages’ composition during its natural dynamics, with seasonal
variations in environmental conditions leading to changes in the distribution and
occurrence of many fishes (Agostinho et al., 2016). In tropical regions, for example,
rainfall regimes often control the inputs of freshwater and sediments along rivers and
estuarine systems, which cause significant changes in the productivity, salinity, and
49

dissolved oxygen levels, resulting in the spatial rearrangement of species (da Silva et al.,
2018, 2021). This natural dynamic is credited as a key mechanism of ecosystem’s
resilience that allows the movement of species among different habitats and areas found
in the ecosystem (da Silva et al., 2021, 2022), being one of the main components of the
estuarine and neritic zone connectivity (Passos et al., 2016; Macedo et al., 2021, 2023).

However, dammed environments are often characterized by the loss of this
temporal effect, due to severe changes in their natural flow, which can affect different
areas of the system and their respective fish assemblages (Agostinho et al., 2016;
Santos et al., 2022). As identified in our study, the lower São Francisco river-estuarine
continuum appears to be highly impacted by upstream dams, showing a significant loss
of seasonal effects on the structuring of fish assemblages between the studied regions,
probably due to impacts reported since its damming, such as the substantial extent of
upstream estuarine conditions, which decreased the pattern of differentiation in its salinity
profile along its extension (Li et al., 2013; Nascimento do Vasco et al., 2019; Cavalcante
et al., 2020).

Furthermore, despite the absence of a seasonal effects on the assembling of
species, the three regions studied in the Lower São Francisco showed differentiation in
their structures, with a clear spatial pattern of occupation. These significant differences
between regions are probably due to their geomorphological diversity, as well as the
changes they underwent after the damming (Agostinho et al., 2016; Nascimento do
Vasco et al., 2019; Paiva & Schettini, 2021; Santos et al., 2022). For example, in the
depression region, our results showed a dominance of freshwater species, which can be
explained by the abiotic conditions in the area. The control of the natural flow and the
direct discharge of freshwater in this pediplain region allows the abiotic conditions to
remain stable, with low salinity and little depth in relation to the other regions (Franzen,
2020).

50

The tableland region is in a pre-coastal position, being a transition area between
the domain of highlands and the coastal plain, influenced by estuaries and sea level
fluctuations (Franzen, 2020). For this region, our results showed that salinity and depth
significantly affect species composition, with the absence of a dominance pattern among
the guilds found within. Even though it is a region that has marine interference, this
influence was probably increased by the control of the natural flow of the river as
discussed in the work of Brito & Magalhães (2017), where authors show that seawater
entered upstream and altered salinity values, modifying chemical parameters in this
region of the lower São Francisco River. However, it is important to highlight that
although not significant for species distribution, seasonal periods can result in an
intrusion or decrease of salt water upstream (Cavalcante et al., 2020), as shown in our
results, where environmental variables between regions were different in each seasonal
period.

The lowland region of the lower São Francisco River is directly influenced by
eustatic changes in sea level, being the transition part between fresh water from rivers
and salt water from the sea (Franzen, 2020). These important unique features reflect
estuarine conditions, which are highly diverse and productive places (Sin et al., 2015;
Nashima et al., 2021). However, we observed that this region did not behave as
expected, having the same number of species found in the depression region and
presenting the same guilds of the other regions. This result might also be linked to the
presence of dams in the systems that alter the river flow and impact biogeochemical and
physical processes, mainly affecting productivity, which directly interfere in the fish
community structure (Hossain et al., 2012; Montagna et al., 2013; Agostinho et al., 2016).

3.4.2 Current concerns and implications for conservation

Natural river ecosystems depend on the frequency and duration of floods for the
exchange of energy, nutrients, sediments and organisms (McCartney et al., 2001;
51

Arantes et al., 2019), but when this ecosystem is dammed, there are changes in the
biotic structure and in their seasonal patterns, as identified in our study. These changes
often result from a variety of factors, such as the extent of estuarine conditions
(Nascimento do Vasco et al., 2019; Cavalcante et al., 2020; Paiva, 2021), changes in the
natural characteristics of habitats and the alteration of the river flow (Li et al., 2013;
Freedman et al., 2014). These impacts have already been recorded in different riverestuarine continuum around the world, including in the Lower São Francisco River
(Mourato et al., 2008; Li et al., 2013; Wang et al., 2011; Li et al., 2016; Cooper et al.,
2017; Gubiani et al., 2018).

Moreover, a dammed system in cascade can cumulatively cause the
fragmentation of river landscapes, negatively impacting the distribution of fish species
(Arantes et al., 2019). In our study, we demonstrate that, although there are seasonal
variations in environmental conditions between the regions studied, they do not impact
the structuring of fish assemblages, which can be an indicator of spatial segregation
between regions. Since the movement of species between the whole continuum is often
linked to key ecological and ecosystem processes, for the conservation and management
of fish species in this region, we propose that the results found herein should be taken
into account for the effective planning and management of the Lower São Francisco
River.

52

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Supplementary material
Supplementary Table S1. Complete output for the generalized linear model (GLM)
applied to the CPUE values to test significant effects of fishing gears, with seasonality
(dry and wet seasons) and regions (depression, tableland, lowland) acting as
covariables.
Variable

Estimate

Std. Error

t-value

p

Gear

0.447

0.063

7.042

0.001

Region

0.067

0.146

0.752

0.453

Season

0.315

0.146

2.149

0.053

59

Supplementary Figure S2. Residuals distribution of the fitted model with Shapiro-Wilk
output to test for its normality.

Supplementary Table S3. Species sampled in the study area with their families, habitat
use guilds, number of individuals (N) and proportion of occurrence based on
standardized CPUE per geomorphological region. Families are in alphabetical order.
Family

Species

Guild

N

Lowland

Tableland

Depression

Acestrorhynchidae

Acestrorhynchus britskii

Freshwater

37

0

0,0085

0,0027

Acestrorhynchus lacustris

Freshwater

21

0

0,0006

0,0058

Achirus achirus

Estuarine resident

1

0

0

0,0003

Achirus declivis

Estuarine resident

6

0,0012

0,0003

0,0003

Achirus lineatus

Marine straggler

2

0,0003

0,0003

0

Trinectes paulistanus

Estuarine resident

1

0

0,0003

0

Leporinus friderici

Freshwater

1

0

0,0003

0

Leporinus marcgravii

Freshwater

1

0

0,0003

0

Leporinus piau

Freshwater

27

0,0006

0,0027

0,0049

Megaleporinus reinhardti

Freshwater

4

0

0,0009

0,0003

Megaleporinus sp.

Freshwater

1

0

0

0,0003

Schizodon knerii

Freshwater

27

0,0018

0,0030

0,0034

Cathorops spixii

Estuarine resident

7

0,0021

0

0

Sciades herzbergii

Estuarine resident

53

0,0161

0

0

Atherinopsidae

Atherinella brasiliensis

Freshwater

59

0,0180

0

0

Auchenipteridae

Glanidium albescens

Freshwater

1

0,0003

0

0

Trachelyopterus galeatus

Freshwater

17

0,0027

0,0006

0,0018

Belonidae

Strongylura marina

Marine migrant

2

0,0006

0

0

Callichthyidae

Callichthys callichthys

Freshwater

1

0

0,0003

0

Carangidae

Caranx hippos

Marine migrant

1

0,0003

0

0

Caranx latus

Marine migrant

30

0,0073

0,0018

0

Caranx sp.

Marine migrant

1

0,0003

0

0

Centropomus ensiferus

Estuarine resident

14

0,0037

0

0,0006

Centropomus parallelus

Estuarine resident

9

0,0027

0

0

Centropomus undecimalis

Estuarine resident

328

0,0972

0,0021

0,0006

Astyanax lacustris

Freshwater

9

0,0006

0

0,0021

Achiridae

Anostomidae

Ariidae

Centropomidae

Characidae

60

Hemigrammus gracilis

Freshwater

16

0

0

0,0049

Hemigrammus marginatus

Freshwater

188

0

0,0003

0,0570

Hyphessobrycon santae

Freshwater

42

0

0

0,0128

Moenkhausia costae

Freshwater

17

0

0,0012

0,0040

Phenacogaster franciscoensis

Freshwater

9

0

0

0,0027

Piabarchus stramineus

Freshwater

3

0

0

0,0009

Psalidodon fasciatus

Freshwater

719

0,0259

0,1012

0,0920

Roeboides xenodon

Freshwater

9

0

0,0015

0,0012

Serrapinnus heterodon

Freshwater

44

0,0006

0,0061

0,0067

Serrapinnus piaba

Freshwater

5

0

0

0,0015

Tetragonopterus chalceus

Freshwater

22

0

0,0003

0,0064

Astronotus ocellatus

Freshwater

1

0

0

0,0003

Australoheros facetus

Freshwater

2

0

0

0,0006

Cichla kelberi

Freshwater

11

0,0021

0,0003

0,0009

Cichla sp.

Freshwater

10

0,0006

0,0018

0,0006

Cichlasoma sanctifranciscense

Freshwater

17

0

0,0003

0,0049

Oreochromis niloticus

Freshwater

93

0,0003

0,0195

0,0085

Clupeidae

Lile piquitinga

Freshwater

1

0

0

0,0003

Curimatidae

Curimatella lepidura

Freshwater

33

0

0,0009

0,0091

Cynoglossidae

Symphurus sp.

Marine straggler

1

0,0003

0

0

Symphurus tessellatus

Marine straggler

1

0

0

0,0003

Eleotridae

Eleotris pisonis

Estuarine resident

4

0,0009

0

0,0003

Elopidae

Elops saurus

Marine migrant

1

0,0003

0

0

Engraulidae

Anchoa hepsetus

Estuarine resident

4

0,0006

0

0,0006

Anchoa spinifer

Estuarine resident

50

0,0149

0

0,0003

Anchovia clupeoides

Marine migrant

1

0

0,0003

0

Anchoviella lepidentostole

Estuarine resident

20

0,0030

0,0030

0

Anchoviella vaillanti

Freshwater

14

0,0021

0,0021

0

Cetengraulis edentulus

Estuarine resident

309

0,0920

0,0003

0,0018

Lycengraulis barbouri

Estuarine resident

8

0,0012

0,0003

0,0009

Lycengraulis grossidens

Estuarine resident

12

0,0006

0,0006

0,0024

Lycengraulis sp.

Estuarine resident

1

0

0,0003

0

Hoplias intermedius

Freshwater

30

0,0018

0

0,0073

Hoplias malabaricus

Freshwater

2

0

0

0,0006

Diapterus rhombeus

Estuarine resident

20

0,0052

0,0006

0,0003

Cichlidae

Erythrinidae

Gerreidae

61

Eucinostomus argenteus

Marine migrant

68

0,0192

0,0015

0

Eucinostomus lefroyi

Marine straggler

154

0,0076

0,0393

0

Eucinostomus melanopterus

Estuarine resident

11

0,0006

0,0018

0,0009

Eugerres brasilianus

Marine straggler

2

0,0006

0

0

Gerres cinereus

Marine migrant

59

0,0104

0,0076

0

Awaous tajasica

Estuarine resident

53

0,0003

0,0149

0,0009

Ctenogobius shufeldti

Estuarine resident

2

0

0

0,0006

Ctenogobius smaragdus

Estuarine resident

2

0,0006

0

0

Haemulidae

Pomadasys ramosus

Estuarine resident

1

0,0003

0

0

Iguanodectidae

Bryconops melanurus

Freshwater

126

0,0012

0,0027

0,0344

Loricariidae

Pterygoplichthys etentaculatus

Freshwater

9

0

0

0,0027

Lutjanidae

Lutjanus analis

Marine straggler

11

0,0030

0,0003

0

Lutjanus apodus

Marine straggler

5

0,0015

0

0

Lutjanus jocu

Marine migrant

5

0,0015

0

0

Mugil curema

Marine migrant

66

0,0183

0,0018

0

Mugil liza

Marine migrant

3

0,0009

0

0

Mugil sp.

Marine migrant

1

0,0003

0

0

Citharichthys arenaceus

Marine straggler

19

0,0018

0,0037

0,0003

Citharichthys spilopterus

Estuarine resident

39

0,0085

0,0027

0,0006

Citharichthys sp.

Marine straggler

1

0,0003

0

0

Poecilia reticulata

Freshwater

3

0

0,0003

0,0006

Poecilia vivipara

Freshwater

27

0

0,0082

0

Polynemidae

Polydactylus virginicus

Marine migrant

10

0,0030

0

0

Pristigasteridae

Pellona castelnaeana

Estuarine resident

9

0,0024

0,0003

0

Sciaenidae

Bairdiella ronchus

Estuarine resident

9

0,0027

0

0

Plagioscion squamosissimus

Freshwater

5

0

0

0,0015

Serranidae

Rypticus randalli

Marine straggler

1

0

0

0,0003

Serrasalmidae

Colossoma macropomum

Freshwater

2

0

0

0,0006

Metynnis lippincottianus

Freshwater

19

0,0003

0,0024

0,0030

Metynnis maculatus

Freshwater

5

0

0,0009

0,0006

Myleus micans

Freshwater

4

0

0,0003

0,0009

Myleus sp.

Freshwater

5

0

0

0,0015

Pygocentrus piraya

Freshwater

8

0,0003

0,0012

0,0009

Serrasalmus brandtii

Freshwater

43

0,0006

0,0021

0,0104

Sphyraena sp.

Marine straggler

1

0,0003

0

0

Gobiidae

Mugilidae

Paralichthyidae

Poeciliidae

Sphyraenidae

62

Eigenmannia virescens

Freshwater

87

0

0,0034

0,0232

Sternopygus macrurus

Freshwater

9

0,0006

0,0006

0,0015

Syngnathidae

Microphis brachyurus

Marine migrant

1

0

0

0,0003

Tetraodontidae

Lagocephalus laevigatus

Estuarine resident

1

0,0003

0

0

Sphoeroides testudineus

Marine migrant

9

0,0027

0

0

Triportheus guentheri

Freshwater

9

0

0,0006

0,0021

Sternopygidae

Triportheidae

63

4. CAPÍTULO 2

Modelagem funcional revela impactos de espécies exóticas nas assembleias de
peixes em um contínuo rio-estuário

Ana Caroline Batista da Silva1, Victor Emmanuel Lopes da Silva1, Myrna Elis Ferreira
Santos1, Mônica Dayane Albuquerque Tenório1, Ana Clara Sampaio Franco2, Nidia
Noemi Fabré1

1

Laboratório de Ecologia de Peixes e Pesca (LaEPP) da Universidade Federal de
Alagoas (UFAL), Instituto de Ciências Biológicas e da Saúde (ICBS)
2

Programa de Pós-graduação em Biodiversidade Neotropical (PPGBIO), Universidade
Federal do Estado do Rio de Janeiro
*Corresponding author (email: aninhacarolainebs@gmail.com)

64

Resumo
O aumento nas atividades antrópicas vem causando inúmeras modificações nos
ecossistemas, um dos mecanismos responsáveis por essas mudanças é a introdução de
espécies exóticas. Em sistemas rio-estuário, que são altamente ricos, diversos e que
possuem alta taxa de endemismo e alta produtividade, a introdução de espécies
exóticas vem causando consequências graduais na estrutura da comunidade e na
funcionalidade do ecossistema. As espécies exóticas podem possuir características
funcionais novas ou redundantes em um novo ambiente, podendo contribuir para
modificar tanto a estrutura quanto a funcionalidade de um ecossistema, potencialmente
impactando os processos ecológicos e homogeneizando funcionalmente a comunidade
nativa. Esse estudo teve como objetivo avaliar a estrutura funcional da comunidade de
peixes do contínuo rio-estuário do rio São Francisco e o impacto das espécies exóticas
na funcionalidade das três regiões distintas fisiograficamente, avaliando como elas
compartilham o nicho trófico nas três regiões distintas fisiograficamente, evidenciando
uma homogeneização funcional entre a comunidade nativa e as espécies exóticas.
Nossos resultados demonstraram um impacto espacial diferenciado ao longo do
contínuo e resposta distinta dos componentes da diversidade funcional, evidenciado
pelos cenários de simulação de retirada de espécies exóticas. Essa retirada levou a uma
diminuição expressiva na riqueza funcional (FRic) na região alta (Depressão) e um
aumento na dispersão funcional (FDis) na região média (Tabuleiro) do contínuo rioestuário. Além disso, espécies exóticas de água doce, estão surgindo na região
estuarina baixa (Delta), apesar de possuir uma alta salinidade. Como é uma região com
alta taxa de redundância funcional, o surgimento de espécies exóticas com
características funcionais únicas, podem colocar em risco a biodiversidade da região.
Palavras-chave: Diversidade funcional, Invasibilidade, Modelagem.

65

4.1 Introdução

As introduções de espécies exóticas estão associadas a diversos impactos
generalizados, como perda da biodiversidade, sendo responsáveis por quase 60% das
extinções de espécies no último século (BELLARD et al., 2018; ADELINO et al., 2021).
Elas também causam mudanças na composição espécies nativas nas comunidades,
perturbação nos serviços ecossistêmicos e no funcionamento ambiental (BELLARD et
al., 2018; ADELINO et al., 2021; FRANCO; GARCÍA-BERTHOU; SANTOS, 2021). Os
ecossistemas aquáticos são particularmente vulneráveis as introduções de espécies
exóticas, sendo os peixes um dos grupos de animais aquáticos mais frequentemente
introduzidos (GOZLAN et al., 2010). Além disso, esse grupo também é considerado um
dos mais ameaçados pelas elevadas taxas de endemismo e por ter uma grande
diversidade (GOZLAN et al., 2010; ADELINO et al., 2021).
A introdução de peixes exóticos se dá, principalmente, pela aquicultura,
aquariofilia, água de lastro, e represamentos (GOZLAN, 2008; TOUSSAINT et al., 2016).
Uma série de etapas constituem o processo, tais como a captação ou captura das
espécies exóticas, o transporte, a introdução em regiões não naturais, o estabelecimento
e por fim, sua expansão (BAÑOS‐ VILLALBA et al., 2021). Todo o processo de passa
por barreiras, consideradas filtros ambientais (filtro geográfico, fisiológico e biótico), as
quais podem favorecer ou não o sucesso do estabelecimento de espécies exóticas
(ESPÍNOLA, 2007; BAÑOS‐ VILLALBA et al., 2021).
A introdução de espécies exóticas tem alto potencial para impactar e modificar a
estrutura taxonômica e funcional de comunidades nativas (OLDEN et al., 2004; OLDEN;
ROONEY, 2006; VILLÉGER; GRENOUILLET; BROSSE, 2014). Essas espécies podem
possuir uma alta tolerância ambiental e características funcionais novas ou redundantes,
impactando a funcionalidade do ecossistema, podendo causar extirpação, extinção da
comunidade nativa, o que poderia acarretar em similaridade funcional (OLDEN;
ROONEY, 2006; VILLÉGER; GRENOUILLET; BROSSE, 2014). Nesse contexto,
66

caracteriza-se um processo conhecido como homogeneização funcional (OLDEN et al.,
2004; OLDEN; ROONEY, 2006; VILLÉGER; GRENOUILLET; BROSSE, 2014).
Nas últimas décadas, diversas métricas têm sido propostas para avaliar a
diversidade, sendo as principais direcionadas para a compreensão da dimensão
taxonômica por meio de índices avaliando principalmente a riqueza e abundância
(VILLÉGER; GRENOUILLET; BROSSE, 2014). No entanto, essas métricas não
permitem mensurar interações intra e interespecíficas e as relações das espécies com o
funcionamento do ecossistema (VILLÉGER; GRENOUILLET; BROSSE, 2014).
Por exemplo, sistemas de transição como o contínuo rio-estuário, possuem
elevada importância ecológica por englobar ecossistemas altamente ricos, diversos, com
altas taxas de endemismo e serviços ecossistêmicos, como ciclagem de nutrientes e
produção primária (CASTRO et al., 2020; NASHIMA; STRYDOM; LAMBERTH, 2021;
ROSHNI et al., 2021). Por conta da elevada produtividade, historicamente inúmeras
cidades foram construídas ao redor desses sistemas, submetendo-os a inúmeros
impactos antropogênicos, como a construção de portos, navegação, sobrepesca,
poluição e construção de barragens para geração de energia elétrica e armazenamento
de água (AGOSTINHO et al., 2016; BEZERRA et al., 2019; NASHIMA; STRYDOM;
LAMBERTH, 2021). Esses impactos comumente alteram as características do ambiente
aumentando a sua invasibilidade, ou seja, deixando o ecossistema mais vulnerável ao
estabelecimento das espécies exóticas (HUI et al., 2016; FRANCO; GARCÍA-BERTHOU;
SANTOS, 2021).
No final da década de 70 houve um forte incentivo para a criação de peixes e
soltura de espécies exóticas de peixes na bacia do rio São Francisco (BARBOSA et al.,
2017; BARBOSA; SOARES, 2009; POMPEU; GODINHO, 2003). No baixo São
Francisco, em seu contínuo rio-estuário, com grande importância ecológica para as
comunidades de peixes, já que a mesma serve para a reprodução, alimentação e
proteção para os juvenis ( FREITAS; NOGUEIRA; MOURA, 2015; ASSIS et al., 2017;

67

PASSOS et al., 2016), os estudos sobre as espécies exóticas mostram apenas a
ocorrência das mesmas, sem se aprofundar no tema de uma forma geral.

Além de vários impactos na estrutura da comunidade, a introdução de espécies
exóticas pode resultar no aumento da competição entre a comunidade nativa e as
espécies introduzidas, interferindo diretamente na partição de nicho (SHUAI et al.,
2018b; SHUAI; LI, 2022). A partição de nicho entre as espécies, permite inferir como os
recursos limitados em um habitat são usados de forma eficiente por diversos conjuntos
de espécies, podendo demonstrar relações positivas entre a diversidade e o
funcionamento do ambiente (BRANDL et al., 2019; RABY et al., 2020). O nicho trófico,
por exemplo, representa uma abordagem interessante para a caracterização dos
padrões da biodiversidade e do fluxo de energia, descrevendo as interações tróficas
dentro e entre os níveis tróficos (BRANDL et al., 2019; BURDON; MCINTOSH;
HARDING, 2020).

A análise da composição das espécies e das interações entre consumidores e
recursos disponíveis demonstra como a energia flui dentro do ecossistema,
evidenciando mecanismos importantes para a estabilidade das comunidades (GUISAN
et al., 2014; BURDON; MCINTOSH; HARDING, 2020; RU et al., 2022). Porém, pouco se
sabe sobre como as espécies exóticas podem impactar a funcionalidade da estrutura
trófica de uma comunidade nativa, por geralmente possuírem dietas amplas, interagindo
com uma ampla variedade de espécies nativas em vários níveis tróficos (GOZLAN et al.,
2010; GUISAN et al., 2014; RU et al., 2022).

É possível prever impactos de perturbações das espécies exóticas, utilizando pelo
menos três facetas da diversidade funcional (VILLÉGER; MASON; MOUILLOT,2008).
Avaliando funcionalmente a comunidade nativa, mesmo que haja diferenciação
taxonômica entre as espécies nativas e exóticas, elas podem convergir funcionalmente,
desempenhando o mesmo papel dentro do ecossistema, modificando o funcionamento e
68

a produtividade, resultando na homogeneização funcional (CLAVEL; JULLIARD;
DEVICTOR, 2011; VILLÉGER; GRENOUILLET; BROSSE, 2014; ROJAS et al., 2019;
TAKÁCS et al., 2021). Nesse contexto, hipotetizamos que a introdução de espécies
exóticas homogeneíza funcionalmente os padrões de partição de recursos alimentares,
diminuindo a diversidade funcional da assembleia de peixes das regiões do contínuo rioestuário do rio São Francisco.

4.2 Materiais e Métodos

4.2.1 Área de estudo

A bacia do rio São Francisco é a quarta da América do Sul, cobrindo 7,4% do
território brasileiro (O’HANLEY et al., 2020; PANTA et al., 2023), possuindo cerca de
638.466 km2 da área e, desempenhando um papel significativo no fornecimento de
recursos pesqueiros, aquicultura e geração de energia hidrelétrica (LOURES; POMPEU,
2012). Ela é dividida em quatro segmentos: alto, médio, submédio e baixo, e possui sete
grandes barragens em sua extensão (GODINHO; GODINHO, 2003). O baixo São
Francisco, percorre 265 km antes de desaguar no Oceano Atlântico. A região do baixo
se caracteriza por duas estações climáticas, seca - entre outubro e março - e chuvosa entre abril e setembro. Do ponto de vista fisiográfico, o baixo são Francisco, possui uma
região pediplanada, podendo ser dividido em três regiões com base em características
geomorfológicas (DA SILVA et al., 2023). A primeira (depressão) localizada em altitudes
maiores, substrato rochoso formando depressões geomorfológicas e com dominância de
água doce. A segunda região (tabuleiro) representa uma região de transição composta
por um tabuleiro costeiro, com extensa rede de canais fluviais. A última região (delta)
compreende o delta do Rio São Francisco, uma planície que se caracteriza por altitudes
muito baixas e planas, possuindo águas salobras em toda a sua extensão.
69

4.2.2 Amostragem e Procedimentos laboratoriais

No presente estudo, entre agosto de 2019 a junho de 2021, foram amostradas
bimestralmente as três regiões do Baixo São Francisco, sendo realizados dois pontos
amostrais por região (Figura 1). Nas coletas foram utilizados quatro apetrechos de
pesca, redes de emalhar de fundo e de superfície (20 m de comprimento, 1,6 m de
altura, com malhas de 12, 15, 20, 25, 30, 35, 40, 50 60, 70, 80 e 90 mm entre nós
opostos), redes de arrasto (malhagem de 12 mm, 10 m de comprimento e 1,5 m de
altura), tarrafas (raio de 1,5 m e malhagem de 25 mm) e puçás (malhagem de 5 mm).
Em cada ponto amostral, as redes de espera foram armadas no período noturno e
retiradas durante a manhã totalizando de 12 horas de exposição. As redes de arrasto
foram arrastadas por aproximadamente 30 minutos com 3 repetições para cada ponto
amostral. As tarrafas foram utilizadas 15 vezes em cada ponto amostral, e os puçás
foram utilizados para amostrar pequenos indivíduos de espécies menores que
pudessem estar na vegetação marginal (com 20 repetições por ponto amostral).

Em laboratório, os peixes coletados foram identificados até o nível de espécie de
acordo com chaves de identificação, catálogos e materiais suplementares (BRITSKI,
1988; GODINHO; GODINHO, 2003; REIS, 2003; ARAÚJO, 2004). Em seguida, os
indivíduos tiveram seu comprimento padrão medido (mm) e foram pesados (g) com
balança de precisão analítica. Em seguida, os indivíduos foram eviscerados e seus
estômagos estocados em solução de formalina a 4% para posterior análise do conteúdo
estomacal. A amostragem foi previamente autorizada por órgãos locais (ABIO) sob o
número de licença 1124/2019 (5311925).

70

Fig.
1

71

Pontos de amostragem nas três regiões do Baixo São Francisco. “UHE Xingo” mostra a
localização da barragem.

4.2.3 Análise de dados

4.2.3.1 Padronização do esforço amostral

Levando-se em conta a utilização de diferentes tipos de apetrechos na
amostragem, as capturas foram padronizadas, para obter estimavas da abundância
relativa padronizadas considerando os diversos apetrechos utilizados e a região de
coleta usando MGL

(GIBSON-REINEMER; ICKES; CHICK, 2017). Sendo assim, foi

estimada uma CPUE padronizada conforme apresentado no capítulo 1 e publicado em
da Silva et al., 2023.

4.2.3.2 Análise do conteúdo estomacal

Os estômagos com conteúdo foram analisados em microscópio estereoscópico,
os itens alimentares foram separados a partir da identificação até o menor nível
taxonômico possível com a ajuda da literatura de DOMINGUEZ & FERNÁNDEZ (2009) e
literaturas específicas. A importância dos itens alimentares encontrados nos estômagos
analisados dos indivíduos da comunidade, foi estimada a partir do método de pontos
(HYNES, 1950) e a frequência de ocorrência (HYSLOP, 1980) de cada item alimentar.
Esses dois métodos foram utilizados para o cálculo do índice de importância alimentar
(IAi) (KAWAKAMI; VAZZOLER, 1980) com o objetivo de descrever e a compreender as
interações dos processos alimentares entre as espécies e estimativas dos traços tróficos
com máxima resolução, isto é quantificação dos item por espécie (DA SILVA et al.,

72

2019). Dentro da comunidade amostrada foram selecionadas as espécies com
disponibilidade de no mínimo quatro indivíduos com conteúdo estomacal analisado.

4.2.3.3 Traços e Grupos funcionais

Foi criada uma matriz de espécie x traço tróficos representados pelo (IAi),
totalizando 56 espécies e 65 traços tróficos entendidos como dimensões de alta
resolução da partição de recurso alimentar. Posteriormente foi estimada em uma matriz
de distância, utilizando o índice de Bray-Curtis para avaliar a similaridade do uso do
recurso alimentar entre as espécies. Foram identificados cinco grupos tróficos:
herbívoros, insetívoros, detritívoros, piscívoros e invertívoros (Figura 2), havendo
diferenças estatísticas entre os grupos (p < 0,05), segundo o teste de permutação
(PERMANOVA) (Tabela 1). Em seguida, foram identificadas as espécies exóticas em
cada grupo trófico para posterior retirada na simulação a partir do nível trófico de cada
grupo.

4.2.3.4 Índices funcionais e Simulação dos espaços funcionais

A diversidade funcional refere-se aos componentes da biodiversidade que
influenciam a dinâmica, estabilidade, produtividade e outros aspectos do funcionamento
do ecossistema, sendo mensurada a partir de traços funcionais e suas métricas
avaliadas através de diferentes índices funcionais (TILMAN, 2001; COLIN et al., 2018;
TERESA; RODRIGUES-FILHO; LEITÃO, 2021).

Foram utilizados como métricas para a diversidade funcional, os índices: riqueza
funcional (FRic), que representa a soma ou amplitude de informações funcionais da
73

comunidade, levando-se em conta o volume do espaço multidimensional ocupado pelas
espécies que compõem a comunidade; a uniformidade funcional (FEve) que descreve a
regularidade das espécies e suas abundâncias distribuídas no espaço funcional; e
dispersão funcional (FDis) que captura a dispersão das espécies no espaço funcional,
consistindo na distância média da posição das espécies em relação ao centroide,
podendo essa posição ser ponderada pela abundância das espécies (Mason et al.,
2005; Villéger et al., 2008; Laliberte & Legendre, 2010; da Silva & Fabré, 2019; Teresa et
al., 2021).

Para cada índice foram simulados cenários de impacto no espaço funcional,
gerados conforme a retirada na comunidade de espécies exóticas organizadas pelo nível
trófico: 1. detritívora (Oreochromis niloticus), 2- Herbívoros (Metynnis lippincottianus e
Metynnis maculatus), 3- Invertívoras (Plagioscion squamosissimus e Cichla kelberi), 4Insetívoros (Eigenmannia aff. virescens, Tetragonopterus aff. chalceus e Bryconops
melanurus) e 5- Piscívoros (Trachelyopterus galeatus e Pellona castelnaeana).

Os

cenários também foram obtidos para casa região do contínuo, visto que existem
diferenças na estrutura taxonômica da comunidade do baixo São Francisco (DA SILVA
et al., 2023). Após cada retirada das espécies exóticas, foram recalculados os índices
funcionais segundo proposto por LEITÃO et al., 2016; DA SILVA; FABRÉ, 2019. Todos
os cálculos foram realizados no software estatístico R (R Core Team, 2022), usando o
pacote FD (LALIBERTÉ; LEGENDRE, 2010).

Finalmente, e considerando a importância da plasticidade alimentar amplamente
citada para as espécies exóticas, usamos o índice de Simpson como estimativa da
plasticidade trófica para ponderar a diversidade de itens na dieta e o peso do item na
dieta das espécies para cada região do contínuo. O plot do índice por espécie e por
região, com seus respectivos intervalos de confiança de 95%, foram utilizados para
visualizar a amplitude do nicho trófico.

74

4.3 Resultados
Foram analisados durante o período de estudo, 3096 indivíduos pertencentes à
56 espécies, dos quais 1054 tiveram seu conteúdo estomacal analisado. Entre as
espécies capturadas, 46 foram consideradas nativas, sendo as mais abundantes
Psalidodon fasciatus, Centropomus undecimalis, Cetengraulis edentulus, Hemigrammus
marginatus, Eucinosotmus lefroyi, Eucisnostomus argenteus e Mugil curema e 10 foram
consideradas exóticas, sendo as mais abundantes Bryconops melanurus, Eigenmannia
aff. virescens e Oreochromis niloticus (Tabela S1).
Dos cinco grupos tróficos do baixo São Francisco (Figura 2), todos têm pelo
menos uma espécie exótica. No grupo dos herbívoros, as espécies não nativas foram
Metynnis lippincottianus e Metynnis maculatus, que no seu ambiente natural são
considerados herbívoros. O grupo dos insetívoros, tem por espécies exóticas onívoros
Eigenmannia aff. virescens e Tetragonopterus aff. chalceus, e Bryconops melanurus,
que é considerada insetívora. No grupo dos detritívoros, a espécie exótica foi
Oreochromis niloticus, que também pode se alimentar de fitoplâncton, algas e larvas de
insetos, sendo considerado naturalmente como onívora. O grupo dos Piscívoros, teve
por espécies exóticas Trachelyopterus galeatus, que também se alimenta de frutas,
vermes e pequenos insetos, e a Pellona castelnaeana, que também se alimenta de
pequenos insetos. E o último o grupo dos invertívoros, cujas espécies exóticas foram,
Plagioscion squamosissimus e o Cichla kelberi, ambos se alimentam de peixes (Tabela
S1).

75

A

Figura 2: Grupos funcionais formados a partir da diferenciação dos traços funcionais tróficos obtidos a partir dos Índices
de Importância Alimentar (IAi). (A) Cinco grupos funcionais que mostram ao menos uma espécie exótica inserida, sendo
elas: Metynnis lippincottianus, Metynnis maculatus, Eigenmannia aff. virescens, Tetragonopterus aff. chalceus, Bryconops
melanurus, Oreochromis niloticus, Trachelyopterus galeatus, Pellona castelnaeana, Plagioscion squamosissimus e Cichla
kelberi, identificadas pelo raio vermelho na figura. (B) Biomassa total das espécies nativas e exóticas do contínuo rioestuário do rio São Francisco.
76

Tabela 1: PERMANOVA para diferenciação entre os grupos funcionais formados a partir
da diferenciação dos traços funcionais obtidos a partir dos Índices de Importância
Alimentar (IAi) (p < 0,05)
PERMANOVA

1
1

2

3

4

0,0001 0,0001 0,0001 0,0001

Permutation N:

9999

2

0,0001

Total sum of squares:

19,89

3

0,0001 0,0001

5,98

4

0,0001 0,0001 0,0001

29,65

5

0,0001 0,0001 0,0001 0,0001

Within-group
squares:
F:

sum

of

5

0,0001 0,0001 0,0001
0,0001 0,0001
0,0001

4.3.1 Simulação de perda de espécies exóticas
A medida em que as espécies exóticas foram retiradas, observa-se uma
diminuição acentuada na riqueza funcional (FRic) na região da depressão. Na
uniformidade funcional (FEve) não foi observada nenhuma diferença significativa nas
regiões. Para a dispersão funcional (FDis), é possível observar que a cada retirada de
espécies exóticas, a região da Depressão se manteve estável, o mesmo para a região
do delta, enquanto para a região tabuleiro, é possível observar um aumento na
dispersão funcional já a partir da primeira retirada das espécies exóticas (Figura 3).

77

Figura 3: Simulação do cenário funcional das regiões do baixo São Francisco a partir da
retirada de espécies exóticas. (A) Riqueza Funcional (FRic) para cada região, mostrando
uma diminuição acentuada na região da Depressão. (B) Equitabilidade Funcional (FEve)
para cada região, não mostrando diferença significativa. (C) Dispersão Funcional (FDis)
para cada região, mostrando um aumento significativo da dispersão dessas
características na região Tabuleiro.

A partir da análise da plasticidade trófica, é possível observar que a espécie E.
aff. virescens possui a maior plasticidade entre as espécies mais abundantes tanto da
região depressão, quanto na região tabuleiro (Figura 4). Também é possível observar
que não existe espécie exótica com alta abundância na região do delta, mostrando que
provavelmente a salinidade esteja servindo como barreira para essas espécies (Figura
4).

78

Figura 4: Plasticidade trófica das dez espécies mais abundantes entre nativas e exóticas
por região geomorfológica do contínuo rio-estuário do rio São Francisco. A refere-se as
10 espécies mais abundantes na região da depressão, B refere-se as 10 espécies mais
abundantes na região do tabuleiro e C refere-se as 10 espécies mais abundantes na
região delta.

79

4.4 Discussão

Nossos resultados permitem inferir que através da introdução de espécies
exóticas, o contínuo rio-estuário do rio São Francisco encontra-se em processo de
homogeneização funcional pelos padrões de partição de recursos alimentares,
aumentando a similaridade da funcionalidade de espécies nativas e exóticas. A
introdução de espécies exóticas, pode trazer para a comunidade, além de vários
impactos em sua estrutura, convergência funcional, ou seja, as espécies exóticas podem
desempenhar o mesmo papel de uma espécie nativa ou apresentar uma nova
característica funcional no ecossistema (CLAVEL; JULLIARD; DEVICTOR, 2011;
VILLÉGER; GRENOUILLET; BROSSE, 2014; ROJAS et al., 2019; TAKÁCS et al., 2021).

Villéger et al., 2008 diz que é possível prever impactos de perturbações das
espécies exóticas, utilizando pelo menos três facetas da diversidade funcional. Em
nossos resultados, foi possível observar diferenças nos índices de riqueza funcional na
parte superior (Depressão), possivelmente por todas as espécies exóticas encontradas
ocorrerem nessa região, mostrando que a riqueza funcional está dependente do número
de espécies. A equitabilidade funcional não mostrou diferenças significativas entre as
três regiões. Por outro lado, a dispersão funcional, mostrou que a partir da primeira
retirada da espécie exótica O. niloticus da porção média (Tabuleiro), ocorreu um
aumento na dispersão, mostrando que as espécies exóticas estão compactando os
nichos tróficos da comunidade nativa nessa região, ou seja, ainda ocorre uma
diferenciação funcional nessa região, porém, podemos considerar que essa região se
encontra em processo de homogeneização ambiental.

4.4.1 Coexistência entre espécies nativas e exóticas
80

A capacidade de espécies de peixes conseguirem coexistir dentro das
comunidades está relacionada com a extensão em que o recurso trófico é particionado,
além da forma em que cada nicho trófico das espécies é modificado de acordo com as
interações entre elas (BRITTON et al., 2019; DE SANTIS; GUTMANN ROBERTS;
BRITTON, 2021). Nos nossos resultados, foi possível observar que por mais que as
espécies exóticas tenham um índice maior para determinado item alimentar, elas
também compartilham alguns outros itens de grupos tróficos diferentes, como é o caso
da espécie T. galeatus, que muda sua alimentação de acordo com a região. Para essa
espécie, GARCIA et al. (2020), também encontrou plasticidade alimentar entre rios não
represados e represados, além de diferenças alimentares entre a estação seca e
chuvosa. Também foi possível obsevar que a espécie exótica E. aff. virescens, além de
ser uma das mais abundantes na região da depressão e tabuleiro, foi a espécie que
apresentou uma maior plasticidade trófica, provavelmente por ela ser considerada uma
espécie onívora, possuindo geralmente hábitos noturnos, além de explorar toda a coluna
d’água (FERREIRA, 2007; COWAN et al., 2014).

Para POVEDA-CUELLAR et al. (2022), espécies mais abundantes possuem
características semelhantes, diminuindo a diversidade funcional, pois irá existir uma
competição alta entre elas. Porém isso fará com que as características sejam
restringidas para que as espécies possam coexistir, facilitando uma sobreposição de
nicho e aumentando a diversidade funcional. Ou seja, o que faria a diversidade funcional
ser alta ou baixa, seria a filtragem ambiental, onde ambientes menos estáveis reduziria a
diversidade funcional e ambientes mais estáveis aumentaria essa diversidade funcional.

4.4.2 Implicações para a conservação

81

Os ecossistemas aquáticos são considerados os mais modificados através de
atividades antrópicas que alteram os habitats e os padrões ambientais (DA SILVA et al.,
2023). As alterações e a dispersão das espécies exóticas desencadeiam mudanças
gerais na estrutura da comunidade, ocorrendo extirpação ou extinção de espécies da
comunidade nativa, afetando o funcionamento do ecossistema (OLDEN et al., 2004;
CUCHEROUSSET; BLANCHET; OLDEN, 2012). Em nossos resultados, na região da
depressão, foi possível observar uma diminuição expressiva na riqueza funcional (FRic),
mostrando que essa região foi mais dependente da riqueza de espécies, sendo elas
representadas em toda a cadeia trófica, além de ser a região mais próxima do
barramento construído, o que pode ter favorecido a ocorrência dessas espécies exóticas
pelas modificações no ambiente e em suas características abióticas.

Também é possível observar que na região média (Tabuleiro), a dispersão
funcional (FDis) sofre uma compactação, sendo evidenciada a cada retirada de espécies
exóticas. A primeira espécie retirada que expande o nicho e ocorre um aumento na
dispersão funcional nessa região, é a Oreochromis niloticus. Provavelmente pelas
características particulares que ela possui, como reprodução durante todo o ano e
tolerância a altos níveis de salinidade, além de ser onívora, tendo assim a facilidade de
transitar entre nichos tróficos e compacta-los através do compartilhamento dos itens
alimentares. Considera-se que essa espécie não tenha uma grande plasticidade
alimentar (WATANABE; KUO; HUANG, 1985; RAIRAT et al., 2022). Nossos resultados
evidenciam o mesmo, porém, ela mostra-se bem inserida no nicho das espécies nativas
e com uma alta abundância.

As espécies exóticas podem contribuir para a promoção da variabilidade das
posições tróficas, modificando a funcionalidade do ecossistema, pois interage de forma
contínua e aditiva nos vários impactos que podem causar (CUCHEROUSSET;
BLANCHET; OLDEN, 2012). Nos nossos resultados, todos os grupos funcionais tróficos
têm pelo menos a participação de uma espécie exótica, mostrando que essas espécies
82

estão inseridas em toda a teia trófica, possuindo uma dieta flexível, sendo essa uma
característica observada em espécies exóticas bem sucedidas. Ou seja, elas
conseguem aumentar seu nicho trófico, sendo essa característica citada por OLDEN et
al., 2004 como um dos processos da homogeneização funcional. Essas alterações na
estrutura da comunidade nativa através da introdução de espécies exóticas, contribui
para comprimir as características da comunidade, redistribuindo-as, podendo então
serem perdidas as diferenças históricas e convergindo as características funcionais,
causando a homogeneização funcional (OLDEN et al., 2004; ROJAS et al., 2019, 2020).

Alguns estudos discutem como a homogeneização funcional nas comunidades
podem aumentar a vulnerabilidade dos ecossistemas, principalmente nos mais
impactados, pois podem reduzir a resposta frente as perturbações, como mudanças nos
habitats e alterações das condições abióticas, fazendo com que as espécies nativas da
comunidade, possam ser extirpadas ou até extintas (OLDEN et al., 2004; OLDEN, 2006;
CUCHEROUSSET; BLANCHET; OLDEN, 2012; ROJAS et al., 2019, 2020). Explorar as
semelhanças entre espécies nativas e exóticas no espaço funcional, irá ajudar na
compreensão da homogeneização funcional e as consequências ecológicas que pode
acarretar a longo prazo, bem como na compreensão das consequências das espécies
exóticas emergentes e potenciais invasoras dentro da comunidade nativa (OLDEN et al.,
2004). Propomos então, que os resultados obtidos nesse trabalho possam ser levados
em consideração para o planejamento, manejo e conservação dos contínuos rioestuários frente ao aumento da introdução de espécies exóticas nessas regiões.

83

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89

Material Suplementar
Tabela S1: Espécies por região e traços funcionais analisados.
Region
Species
Acestrorhynchus britskii
Acestrorhynchus lacustris
Anchoa spinifer
Anchoviella lepidentostole
Astyanax lacustris
Atherinella brasiliensis
Awaous tajasica
Bairdiella ronchus
Bryconops melanurus*
Caranx latus
Cathorops spixii
Centropomus ensiferus
Centropomus parallelus
Centropomus undecimalis
Cetengraulis edentulus
Cichla kelberi*
Cichlasoma sanctifranciscense
Citharichthys arenaceus
Citharichthys spilopterus
Curimatella lepidura
Diapterus rhombeus
Eigenmannia virescens*
Eucinostomus argenteus
Eucinostomus lefroyi
Eucinostomus melanopterus

Depression
x
x
x

Tableland
x
x
x

x
x

x

x

x
x

x
x
x
x
x
x
x
x
x
x

x

x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x
x

Functional Traits
Lowland Anchoviella_vaillanti Restos_de_peixes Oligochaeta Macrobrachium_sp Eigenmannia_virescens Restos_de_insetos
1,598579
98,312611
0,0888099
0
0
0
52,863436
35,116425
0
8,8735053
3,1466331
0
x
0
0
0
17,568716
0
4,2504959
x
0
0
0
0
0
22,222222
x
0
0
0
25
0
51
x
0
0
0
0
0
11,320755
x
0
3,9370079
0
0
0
19,685039
x
0
58,252427
0
0
0
32,038835
x
0
0,7591162
0
0
0
82,508698
x
0
7,4019245
0
84,381939
0
3,4048853
x
0
0
0
0
0
0
x
0
2,7691243
0
92,800277
0
0
x
0
0
0
99,141631
0
0
x
0
6,1008942
0
92,141553
0
1,2139903
x
0
0,9126054
0
0
0
4,0370112
x
0
0
0
99,722992
0
0
0
7,4430823
0
0
0
0,1751313
x
0
31,671554
0
32,258065
0
3,8123167
x
0
94,736842
0
1,3157895
0
0
0
0
0
0
0
0
x
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
54,495497
x
0
0
0
3,0102348
0
12,341963
x
0
0
0
0,3269042
0
62,961752
x
0
0
0
0
0
0

90

Gerres cinereus
Hemigrammus gracilis
Hemigrammus marginatus
Hoplias intermedius
Hyphessobrycon santae
Leporinus piau
Lutjanus analis
Lutjanus apodus
Lutjanus jocu
Lycengraulis barbouri
Lycengraulis grossidens
Metynnis lippincottianus*
Metynnis maculatus*
Moenkhausia costae
Mugil curema
Oreochromis niloticus*
Pellona castelnaeana*
Phenacogaster franciscoensis
Plagioscion squamosissimus*
Polydactylus virginicus
Psalidodon fasciatus
Pygocentrus piraya
Roeboides xenodon
Schizodon knerii
Sciades herzbergii
Serrapinnus heterodon
Serrasalmus brandtii
Sternopygus macrurus
Tetragonopterus chalceus*
Trachelyopterus galeatus*
Triportheus guentheri

x
x
x
x
x
x

x
x
x
x
x
x

x

x
x
x
x

x
x
x
x
x
x
x
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x
x
x
x
x
x
x

x
x
x

x
x
x
x
x
x

x
x
x
x

x
x
x
x
x
x

x
x
x
x
x
x

x
x
x
x
x
x
x
x
x

0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
4,8387097
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0

0
0
0
20,922385
0
0
6,1728395
24,096386
2,739726
0
0
0
0
0
0
0
0
0
16,339869
2,173913
0,6355285
18,723404
0
0
15,688361
0
39,815591
5,3691275
0
5,4631829
0

0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
22,580645
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0

0
0
0
75,725534
0
0
86,419753
15,662651
90,410959
88,235294
98,189415
0
0
0
0
0
0
0
83,660131
58,695652
0,0990434
0,8510638
17,54386
0
7,9267509
0
13,671417
39,373602
0
12,351544
0

0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
2,7242246
0
0
0
0

0,997009
97,457627
80,84557
0,0899888
88,365651
6,7198656
0
54,216867
0
0
0,4178273
0
0
93,203883
0
2,1032782
0
37,956204
0
0
74,06796
4,2553191
70,175439
0
7,9928072
15,819751
21,95306
21,47651
51,528384
14,251781
43,912738

91

Functional Traits
Species
Acestrorhynchus britskii
Acestrorhynchus lacustris
Anchoa spinifer
Anchoviella lepidentostole
Astyanax lacustris
Atherinella brasiliensis
Awaous tajasica
Bairdiella ronchus
Bryconops melanurus*
Caranx latus
Cathorops spixii
Centropomus ensiferus
Centropomus parallelus
Centropomus undecimalis
Cetengraulis edentulus
Cichla kelberi*
Cichlasoma sanctifranciscense
Citharichthys arenaceus
Citharichthys spilopterus
Curimatella lepidura
Diapterus rhombeus
Eigenmannia virescens*
Eucinostomus argenteus
Eucinostomus lefroyi
Eucinostomus melanopterus
Gerres cinereus
Hemigrammus gracilis
Hemigrammus marginatus
Hoplias intermedius

Detritos Gastropoda Restos_vegetais Escamas Copepoda Thiaridae Crustacea Cicadellidae Algas_filamentosas Melanoides_tuberculatus
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
57,381695 2,9470105
14,876736
0,1416832 2,8336639
0
0
0
0
0
0
0
66,666667
0
0
11,111111
0
0
0
0
5
0
0
0
0
0
0
5
4
0
79,245283
0
0
0
1,8867925
0
0
0
0
0
3,9370079
0
43,307087
0
0
0
0
0
0
0
2,4271845
0
0
4,8543689 2,4271845
0
0
0
0
0
0
0
0,0067778
0
0
0
0
0
0
0
0,616827
0
0,2467308
0,1233654 0,1233654
0
0
0
0
0
0
0
49,180328
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0,9691935
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
0
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Lutjanus apodus
Lutjanus jocu
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Lycengraulis grossidens
Metynnis lippincottianus*
Metynnis maculatus*
Moenkhausia costae
Mugil curema
Oreochromis niloticus*
Pellona castelnaeana*
Phenacogaster franciscoensis
Plagioscion squamosissimus*
Polydactylus virginicus
Psalidodon fasciatus
Pygocentrus piraya
Roeboides xenodon
Schizodon knerii
Sciades herzbergii
Serrapinnus heterodon
Serrasalmus brandtii
Sternopygus macrurus
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Cathorops spixii
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Centropomus parallelus
Centropomus undecimalis
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Cichla kelberi*
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Citharichthys arenaceus
Citharichthys spilopterus
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Metynnis lippincottianus*
Metynnis maculatus*
Moenkhausia costae
Mugil curema
Oreochromis niloticus*
Pellona castelnaeana*
Phenacogaster franciscoensis
Plagioscion squamosissimus*
Polydactylus virginicus
Psalidodon fasciatus
Pygocentrus piraya
Roeboides xenodon
Schizodon knerii
Sciades herzbergii
Serrapinnus heterodon
Serrasalmus brandtii
Sternopygus macrurus
Tetragonopterus chalceus*
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Species
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Acestrorhynchus lacustris
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Astyanax lacustris
Atherinella brasiliensis
Awaous tajasica
Bairdiella ronchus
Bryconops melanurus*
Caranx latus
Cathorops spixii
Centropomus ensiferus
Centropomus parallelus
Centropomus undecimalis
Cetengraulis edentulus
Cichla kelberi*
Cichlasoma sanctifranciscense
Citharichthys arenaceus
Citharichthys spilopterus
Curimatella lepidura
Diapterus rhombeus
Eigenmannia virescens*
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Eucinostomus lefroyi
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Gerres cinereus
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Mugil curema
Oreochromis niloticus*
Pellona castelnaeana*
Phenacogaster franciscoensis
Plagioscion squamosissimus*
Polydactylus virginicus
Psalidodon fasciatus
Pygocentrus piraya
Roeboides xenodon
Schizodon knerii
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97

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Species
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Acestrorhynchus lacustris
Anchoa spinifer
Anchoviella lepidentostole
Astyanax lacustris
Atherinella brasiliensis
Awaous tajasica
Bairdiella ronchus
Bryconops melanurus*
Caranx latus
Cathorops spixii
Centropomus ensiferus
Centropomus parallelus
Centropomus undecimalis
Cetengraulis edentulus
Cichla kelberi*
Cichlasoma sanctifranciscense
Citharichthys arenaceus
Citharichthys spilopterus
Curimatella lepidura
Diapterus rhombeus
Eigenmannia virescens*
Eucinostomus argenteus
Eucinostomus lefroyi
Eucinostomus melanopterus
Gerres cinereus
Hemigrammus gracilis
Hemigrammus marginatus
Hoplias intermedius
Hyphessobrycon santae
Leporinus piau

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Mugil curema
Oreochromis niloticus*
Pellona castelnaeana*
Phenacogaster franciscoensis
Plagioscion squamosissimus*
Polydactylus virginicus
Psalidodon fasciatus
Pygocentrus piraya
Roeboides xenodon
Schizodon knerii
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Astyanax lacustris
Atherinella brasiliensis
Awaous tajasica
Bairdiella ronchus
Bryconops melanurus*
Caranx latus
Cathorops spixii
Centropomus ensiferus
Centropomus parallelus
Centropomus undecimalis
Cetengraulis edentulus
Cichla kelberi*
Cichlasoma sanctifranciscense
Citharichthys arenaceus
Citharichthys spilopterus
Curimatella lepidura
Diapterus rhombeus
Eigenmannia virescens*
Eucinostomus argenteus
Eucinostomus lefroyi
Eucinostomus melanopterus
Gerres cinereus
Hemigrammus gracilis
Hemigrammus marginatus
Hoplias intermedius
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Lycengraulis barbouri
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Metynnis lippincottianus*
Metynnis maculatus*
Moenkhausia costae
Mugil curema
Oreochromis niloticus*
Pellona castelnaeana*
Phenacogaster franciscoensis
Plagioscion squamosissimus*
Polydactylus virginicus
Psalidodon fasciatus
Pygocentrus piraya
Roeboides xenodon
Schizodon knerii
Sciades herzbergii
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Bryconops melanurus*
Caranx latus
Cathorops spixii
Centropomus ensiferus
Centropomus parallelus
Centropomus undecimalis
Cetengraulis edentulus
Cichla kelberi*
Cichlasoma sanctifranciscense
Citharichthys arenaceus
Citharichthys spilopterus
Curimatella lepidura
Diapterus rhombeus
Eigenmannia virescens*
Eucinostomus argenteus
Eucinostomus lefroyi
Eucinostomus melanopterus
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Hemigrammus gracilis
Hemigrammus marginatus
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Lutjanus apodus
Lutjanus jocu
Lycengraulis barbouri
Lycengraulis grossidens
Metynnis lippincottianus*
Metynnis maculatus*
Moenkhausia costae
Mugil curema
Oreochromis niloticus*
Pellona castelnaeana*
Phenacogaster franciscoensis
Plagioscion squamosissimus*
Polydactylus virginicus
Psalidodon fasciatus
Pygocentrus piraya
Roeboides xenodon
Schizodon knerii
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103

5. Conclusão Geral
As atividades antrópicas estão em crescente expansão em todo o mundo,
principalmente nos sistemas aquáticos, que são os mais impactados por possuírem
diversos serviços ecossistêmicos. Dentre esses sistemas, os contínuos rio-estuários
estão sendo áreas bastante exploradas por possuírem grande produtividade, podendo
acarretar em vários problemas a curto e longo prazo. Dentre essas atividades estão a
construção de reservatórios para a geração de energia e armazenamento de água, e a
introdução de espécies exóticas, principalmente de peixes, sendo o grupo mais
introduzido no mundo, através da aquariofilia e pisciculturas.
Tais impactos podem acarretar em mudanças na estrutura da comunidade,
alterações nos padrões abióticos e mudanças no efeito sazonal através da modificação
do habitat, e na homogeneização funcional, que é a similaridade das características
funcionais das espécies de uma comunidade dentro de um ecossistema, podendo
diminuir sua resistência a perturbações ambientais. Na presente dissertação, foi possível
observar o impacto dos barramentos na modificação da composição da comunidade e
as alterações nos padrões abióticos e do efeito sazonal, além do impacto da introdução
de espécies exóticas na diversidade funcional do contínuo rio-estuário do rio São
Francisco.
Os resultados indicam que a sazonalidade, modelada pela variação pluviométrica,
não influencia a estrutura taxonômica da comunidade de peixes no contínuo, porém
existe diferenciação espacial. O efeito sazonal geralmente não interfere em regiões
barradas, pois, com as modificações na vazão, os ambientes a jusante dessa construção
ficam impossibilitados de se conectarem em época de cheia, já que mesmo no período
chuvoso, a vazão natural é controlada. A diferenciação espacial vista no contínuo, se dá
provavelmente pelas mudanças nas características geomorfológicas das três regiões
estudadas.

Toda

a

modificação

dos

habitats

naturais,

podem

favorecer

o

estabelecimento de espécies exóticas que podem possuir potencial invasor, além de
características novas ou redundantes e causar homogeneização funcional.
104

Peixes nativos e exóticos que são funcionalmente análogos, tendem a demonstrar
fortes padrões de partição de nicho trófico para evitar compartilhar e até competir por
recursos tróficos (DOMINGUEZ; GUIMARÃES, 2021). O conhecimento da dieta
possibilita a compreensão das relações entre a ictiofauna e os demais componentes do
sistema aquático, servindo de base para o entendimento do papel ecológico
desempenhado pelos peixes e fornecendo subsídios para a conservação dos ambientes
aquáticos (GODINHO; GODINHO, 2003). O estudo do impacto das espécies exóticas na
comunidade nativa é de grande importância para se entender como essas espécies
podem modificar a estrutura e a funcionalidade da comunidade nativa. Para isso foram
utilizados cenários de simulação de retirada de espécies a partir de traços funcionais
tróficos encontrados após a análise da dieta das espécies nativas e exóticas.
Concluímos então a necessidade de se avaliar adequadamente a estrutura
comunitária

dos

sistemas

fluviais,

principalmente

nos

contínuos

rio-estuários

antropizados, em busca de conhecer como podemos melhorar as perspectivas de
conservação da biodiversidade em face das crescentes utilizações humanas sobre os
ambientes que vem alterando a sua biodiversidade e funcionalidade.

105