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                    UNIVERSIDADE FEDERAL DE ALAGOAS
INSTITUTO DE CIÊNCIAS BIOLÓGICAS E DA SAÚDE
Programa de Pós-Graduação em Diversidade Biológica e Conservação nos
Trópicos

FREDIANO LUCAS DA SILVA

Heterogeneidade de habitats e diversidade de Nematoda em recifes
tropicais rasos

Maceió, Alagoas
Março/2024

FREDIANO LUCAS DA SILVA

Heterogeneidade de habitats e diversidade de Nematoda em recifes
tropicais rasos

Dissertação apresentada ao Programa de
Pós- Graduação em Diversidade Biológica
e Conservação nos Trópicos, Instituto de
Ciências Biológicas e da Saúde,
Universidade Federal de Alagoas, como
requisito para obtenção do grau de Mestre
em CIÊNCIAS BIOLÓGICAS na área de
concentração
em
Conservação
da
Biodiversidade Tropical.
Orientação: Dra.
Oliveira Pinto

Taciana

Kramer

de

Coorientação: Dr. Paulo Jorge Parreira dos
Santos

Maceió, Estado de Alagoas, Brasil
Março/2024

Folha de aprovação

Frediano Lucas da Silva

Heterogeneidade de habitats e diversidade de Nematoda em
recifes tropicais rasos
Dissertação apresentada ao Programa
de Pós-Graduação em Diversidade
Biológica e Conservação nos Trópicos,
Instituto de Ciências Biológicas e da
Saúde da Universidade Federal de
Alagoas, como requisito para obtenção
do título de Mestre em CIÊNCIAS
BIOLÓGICAS
na
área
da
Biodiversidade.

Data de apresentação: 28 de março de 2024

Dr.(a) Presidente – Taciana Kramer de Oliveira Pinto/UFAL
(Orientadora)
Dr.(a) Paulo Jorge Parreira dos Santos/UFPE
(Co-orientador)
Assinado por: Maria Helena Soares Martins Adão
Num. de Identificação: 06255790
Data: 2024.04.02 11:27:25+01'00'

Dr.(a) Helena Adão/UÉ

Dr.(a) André Morgado Esteves/UFPE

Dr.(a) Robson Guimarães Santos/UFAL

MACEIÓ – AL
Março/2024

A minha mãe, dedico

AGRADECIMENTOS
Aos meus familiares, sobretudo aos meus pais, o meu profundo
agradecimento por serem a base sólida sobre a qual construí meus sonhos e
objetivos, garantindo suporte incondicional em cada passo desta trajetória. À
minha namorada, cujo apoio foi o melhor remédio para o estresse durante os
dias difíceis, obrigado.
Aos meus orientadores, especialmente à Taciana Kramer, que mais do
que aquela pessoa que compartilha conhecimento, cria empatia com seus
alunos, sendo isso essencial para facilitar todo o trabalho durante estes dois
anos, obrigado. A Paulo Santos, pelo suporte no pouco tempo que lhe coube,
pelas suas correções e sugestões. Agradeço também aos professores Francisco
Castro e Maria Cristina, por todo o apoio durante a identificação e incentivo em
continuar a carreira acadêmica, obrigado.
Aos meus colegas do LEB, pelo cuidado e trocas de conhecimentos, em
especial ao Fábio e ao Valberth, que sempre se mostraram disponíveis para me
ajudar nas tarefas exigidas pelo mestrado.
Às equipes dos laboratórios (LIC, LEVE e LASDA) e aos seus
coordenadores, principalmente ao Buia (Claudio Sampaio), pela partilha de
conhecimento, apoio nos campos e risadas em momentos oportunos, sangue
bom.
Aos irmãos (Raom, Bruno e Iuri) que, mesmo distantes me
proporcionaram momentos de alegria, facilitando o dia a dia.
Aos amigos que fiz em Alagoas, Anny e seus queridos pais, Hermes,
Afonso e Jairison, obrigado. Sem esquecer, claro, do meu grande amigo Rawelly,
que dividiu comigo diversos momentos. Obrigado por todas as risadas, espero
que nossa amizade continue firme.

RESUMO
Nos ecossistemas de recifes rasos, a diversidade biológica é impulsionada pela
presença de habitats ecologicamente diversos. À medida que a estrutura física
desses habitats se torna mais complexa, maior será a oferta de diferentes tipos
de refúgio, oportunidades de forrageamento e recursos que estão ligados à alta
diversidade e abundância de espécies. Deste modo, a heterogeneidade de
habitats no recife é fundamental para a promoção de biodiversidade. Entretanto,
frequentes e intensas ameaças globais e locais estão provocando rápidas
mudanças na cobertura destes ecossistemas, causando a perda de habitats e
espécies que contribuem diretamente para a manutenção do funcionamento e
de serviços ecológicos. Uma das alternativas para verificar a contribuição dos
habitats e das comunidades associadas ao recife é a utilização da diversidade
funcional de grupos que desempenham papeis significativos no ecossistema. Os
Nematoda de vida livre, possuem uma diversidade que pode atuar como elo para
investigar as interações complexas entre a diversidade biológica e o equilíbrio
funcional dos ecossistemas, principalmente devido aos seus diferentes e
importantes papeis ecológicos. As respostas à influência dos diferentes habitats
recifais rasos sobre a estrutura taxonômica e funcional dos Nematoda foi
evidenciada nesta dissertação ao longo de dois capítulos. No primeiro, os
resultados indicaram que o topo recifal apresenta uma assembleia única, mais
diversa taxonomicamente e funcionalmente, com diferenças em relação às
assembleias de piscinas adjacentes. Estas diferenças são dominadas por
processos de substituição. Entidades Funcionais (EFs) dominantes
apresentaram combinações de características relacionadas a ambientes
perturbados pelo homem, sugerindo que os sistemas de recifes de coral
estudados estão sofrendo degradação e que os atributos funcionais dos
Nematoda podem ser uma ferramenta sensível para investigar perturbações nos
ecossistemas de recifes de coral. No segundo capítulo, os Nematoda
apresentaram diferenças taxonômica e funcionais entre os hábitats estudados,
resultando em 4 grupos dentre os 7 habitats e as diferenças foram também
dominadas por processos de substituição, com elevada especificidade e
fidelidade dos gêneros e EFs aos habitats. As assembleias apresentaram uma
baixa redundância funcional e elevada vulnerabilidade, com a maioria das EFs
compostas por um único gênero. Estes resultados apontam para a importância
da manutenção da heterogeneidade de habitats na manutenção da diversidade
taxonômica e funcional dos recifes de coral e, consequentemente, das funções
e serviços associados a este ecossistema.
Palavras-chave:
homogeneização.

Invertebrados,

conservação,

recifes

tropicais,

ABSTRACT
In shallow reef ecosystems, biological diversity is driven by the presence of
ecologically diverse habitats. As the physical structure of these habitats becomes
more complex, there is a greater supply of different types of refuge, foraging
opportunities, and resources linked to high species diversity and abundance.
Thus, habitat heterogeneity on the reef is crucial for promoting biodiversity.
However, frequent and intense global and local threats are causing rapid changes
in the coverage of these ecosystems, leading to habitat loss and the decline of
species that directly contribute to ecosystem functioning and ecological services.
One alternative to assess the contribution of reef habitats and associated
communities is the use of functional diversity of groups that play significant roles
in the ecosystem. Free-living Nematoda have a diversity that can serve as a link
to investigate complex interactions between biological diversity and the functional
balance of ecosystems, mainly due to their different and important ecological
roles. Responses to the influence of different shallow reef habitats on the
taxonomic and functional structure of Nematoda were evidenced in this
dissertation over two chapters. In the first chapter, the results indicated that the
reef flat presents a unique assembly, more taxonomically and functionally
diverse, with differences compared to adjacent pool assemblages. These
differences are dominated by replacement processes. Dominant Functional
Entities (FEs) exhibited combinations of characteristics related to environments
disturbed by humans, suggesting that the studied coral reef systems are
undergoing degradation and that the functional attributes of Nematoda may be a
sensitive tool to investigate disturbances in coral reef ecosystems. In the second
chapter, Nematoda showed taxonomic and functional differences among the
habitats studied, resulting in 4 groups among the 7 habitats, and the differences
were also dominated by replacement processes, with high specificity and fidelity
of genera and EFs to habitats. Assemblages showed low functional redundancy
and high vulnerability, with most FEs composed of a single genus. These results
point to the importance of maintaining habitat heterogeneity in preserving the
taxonomic and functional diversity of coral reefs and, consequently, the functions
and services associated with this ecosystem.
Keywords: Invertebrates, conservation, tropical reefs, homogenization.

LISTA DE FIGURAS
CAPÍTULO I
Figure 1 - Study area evidencing the Marine Protected Area, the Environmental
Protected Area Costa dos Corais (APACC) (in blue), coral reef formations (in red)
and sampled reef areas (in yellow). .................................................................. 42
Figure 2 - Relative abundance values (%) for genera (a) and Functional Entities
(b) at Reef Flat and Tidal Pool (Others=sum of abundances of genera and FEs
which presented values <5%)........................................................................... 45
Figure 3 - Values of Shannon-Wiener’s diversity (H) and Pielou’s evenness (J)
for genera (a) and functional entities (b) of nematode assemblages at Reef Flat
and Tidal Pool. Different lettering means significant differences (p<0.001) red
circles and red vertical lines=mean±standard deviation, black horizontal
lines=median, black circles=outliers, whiskers=min and max, boxes=1st and 3th
quartiles)........................................................................................................... 46
Figure 4 - Non-Metric Multidimensional Scaling Analysis (nMDS) applied to
abundance of genera (a) and functional entities (b) of nematode assemblages at
Reef Flat and Tidal Pool habitats. .................................................................... 47
CAPÍTULO II
Figura 1. Mapa de localização do estado de Alagoas (A), em detalhe o município
de Piaçabuçu próximo aos recifes da praia de Pontal do Peba (B), indicando a
área de estudo representada pelo polígono vermelho que circunda o recife. AF
= Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de Corais. ..... 76
Figura 2. Abundância relativa média (%) dos gêneros mais representativos
(AR>10%) nos habitats. (AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de
Degradação de Corais). Outros = soma da abundância relativa média dos
gêneros com valores inferiores a 10%. ............................................................ 82
Figura 3. Valores médios dos índices diversidade de Shannon (H’) (A),
equitatividade de Pielou (J) (B) e Riqueza de Gêneros (C). (círculos vermelhos e
linhas verticais vermelhas = média±desvio padrão, linhas horizontais pretas =
mediana, círculos pretos = outliers, bigodes = mínimos e máximos, caixas = 1º e
3º quartis). AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de
Corais. .............................................................................................................. 83
Figura 4. Resultado da Análise de escalonamento multidimensional não métrico
(nMDS), aplicada aos dados de abundância dos gêneros de Nematoda nos
habitats dos recifes rasos do pontal do Peba. AF = Areia Fina, AM = Areia Média
e CDZ = Zona de Degradação de Corais. ........................................................ 85
Figura 5. Abundância relativa (%) dos traços biológicos das assembleias de
Nematoda nos habitats dos recifes rasos do Pontal do Peba: Tipo de anfídeo (A);
Grupo Trófico (B): (1A = alimentadores de depósitos seletivos, 1B =

alimentadores de depósitos não seletivos, 2A = alimentadores epistrados, 2B =
onívoros/predadores de acordo com Wieser, 1953); Tipo de Cauda (C);
Comprimento total (D); Comprimento/Largura (E); Estratégia de História de Vida
(c-p), (F), (AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de
Corais). ............................................................................................................. 87
Figura 6. Valores médios do Número de Entidades Funcionais (A), FRed =
Redundância Funcional (B), FOR = Redundância Média Funcional (C) e FVuln =
Vulnerabilidade Funcional (D). (círculos cinzas e linhas verticais cinzas =
média±desvio padrão, linhas horizontais pretas = mediana, círculos pretos =
outliers, bigodes = mínimo e máximo, caixas = 1º e 3º quartis) (AF = Areia Fina,
AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de Corais). ......................... 88
Figura 7. Valores médios dos índices de FRic = Diversidade Funcional (A), FDiv
= Divergência Funcional (B), FEve = Equidade Funcional (C), FOri =
Originalidade Funcional (D) e FSpe = Especialização Funcional (E). (círculos
vermelhos e linhas verticais vermelhas = média±desvio padrão, linhas
horizontais pretas = mediana, círculos pretos = outliers, bigodes = mínimo e
máximo, caixas = 1º e 3º quartis), (AF = Areia Fina, AM = Areia Média, CDZ =
Zona de Degradação de Corais). ..................................................................... 89
Figura 8. Resultado da Análise de escalonamento multidimensional não métrico
(nMDS), aplicada aos dados de abundância ponderada dos traços biológicos das
assembleias de Nematoda dos habitats dos recifes rasos do pontal do Peba (AF
= Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de Corais). .... 91

LISTA DE TABELAS
CAPÍTULO I
Table 1 - Biological traits of nematodes by category, their ecological relevance,
numbers associated to each category of each trait, and methods followed to
categorize them according to Semprucci et al., (2022) (modified from Justino et
al 2023). ........................................................................................................... 43
Table 2 - Beta diversity components of turnover and nestedness calculated for
genera and functional entities (FEs) of nematode assemblages between Reef
Flat and Tidal Pool habitats .............................................................................. 47
Table 3 - IndVal analysis results presenting significant (p<0.05) indicator values
for genera and functional entities of nematode assemblages at Reef Flat and
Tidal Pool habitats. ........................................................................................... 47
CAPÍTULO II
Tabela 1. Traços biológicos dos Nematoda por categoria, evidências da sua
relevância ecológica para o ecossistema e métodos seguidos. ....................... 77
Tabela 2. Medidas e Índices funcionais baseados em entidades funcionais,
evidenciando seu tipo e sua definição. ............................................................. 80
Tabela 3. Teste de IndiVal evidenciando as associações entre os gêneros e os
habitats dos recifes rasos do Pontal do Peba. (AF = Areia Fina, AM = Areia Média
e CDZ = Zona de Degradação de Corais). ....................................................... 84
Tabela 4. Resultado do teste pareado da Permanova aplicado à matriz de
abundâncias relativas de gêneros de Nematoda. (AF = Areia Fina, AM = Areia
Média e CDZ = Zona de Degradação de Corais). Resultado significativo (p <
0.05). ................................................................................................................ 85
Tabela 5. Resultados do teste de Tukey aplicado aos índices de diversidade
funcional (- = resultado não significativo). (AF = Areia Fina, AM = Areia Média,
CDZ = Zona de Degradação de Corais e N° de EFs = número de entidades
funcionais). ....................................................................................................... 90
Tabela 6. Teste Permanova pareado aplicado à matriz de abundâncias
ponderadas de características biológicas. (AF = Areia Fina, AM = Areia Média e
CDZ = Zona de Degradação de Corais). Resultado significativo (p < 0.05). .... 92

APÊNDICE
CAPÍTULO I
Supplementary material 1. Mean Density (ind.10cm-2) (±standard deviation) of
genera and functional entities (FE) of nematode assemblages at Reef Flat and
Tidal Pool habitats of Paripueira, AL. Families are also listed. The bold names
are related to families listed more than once because the genera belonging to
them present different functional traits combinations........................................ 67
CAPÍTULO II
Material Suplementar 1. Abundância relativa média ± desvio padrão de entidades
funcionais (FEs), famílias e respectivos gêneros coletado nos 7 habitats recifais
rasos (AF=Areia fina, AM=Areia média, CDZ= Zona de degradação de corais.
Características biológicas de cada entidade funcional também são apresentadas
(LHS=Estratégia de História de Vida, TG=Grupos Tróficos, 1A=alimentador de
depósitos seletivo, 1B=alimentador de depósitos não seletivo, 2A=alimentador
de epsitratos, 2B=predador). .......................................................................... 128

SUMÁRIO
APRESENTAÇÃO ............................................................................................ 13
REVISÃO DE LITERARURA ............................................................................ 15
REFÊRENCIAS BIBLIOGRÁFICAS ................................................................. 23
CAPÍTULO I: HABITAT AS A KEY FACTOR IN DETERMINING FUNCTIONAL
AND TAXONOMIC ASPECTS OF NEMATODE ASSEMBLAGES IN TROPICAL
SHALLOW CORAL REEFS.............................................................................. 37
Introduction....................................................................................................... 39
Materials and methods ..................................................................................... 41
Study area ........................................................................................................ 41
Sampling design ............................................................................................... 42
Statistical analyses ........................................................................................... 44
Results ............................................................................................................. 45
Discussion ........................................................................................................ 48
References ....................................................................................................... 52
Appendix I ....................................................................................................... 67
CAPÍTULO II: HETEROGENEIDADE DE HABITATS E DIVERSIDADE DE
NEMATODA EM RECIFES DE CORAL RASOS: UMA ABORDAGEM
FUNCIONAL..................................................................................................... 70
INTRODUÇÃO ................................................................................................. 71
METODOLOGIA ............................................................................................... 75
Área de estudo ................................................................................................. 75
Assembleias de Nematoda............................................................................... 77
Análises de dados ............................................................................................ 78
Diversidade taxonômica ................................................................................... 79
Diversidade funcional ....................................................................................... 80
RESULTADOS ................................................................................................. 81
Diversidade taxonômica .................................................................................. 81
Diversidade funcional ....................................................................................... 86
DISCUSSÃO .................................................................................................... 92
CONCLUSÃO ................................................................................................. 100
REFERÊNCIAS .............................................................................................. 101
APÊNDICE II .................................................................................................. 128

APRESENTAÇÃO
Esta dissertação é composta por dois capítulos que comparam e verificam
a influência de diferentes habitats em recifes tropicais rasos sobre a estrutura de
assembleias de Nematoda. O primeiro capítulo, foi desenvolvido com amostras
coletadas nos recifes rasos da Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais –
APACC, em Paripueira – AL, enquanto o segundo foi elaborado com amostras
coletadas nos recifes da praia de Pontal do Peba – AL.
A Área de Proteção Ambiental Costa dos Corais – APACC, é contemplada
com o Programa de Pesquisas Ecológicas de Longa Duração – PELD, uma
iniciativa que promove o monitoramento, conservação da diversidade biológica,
revitalização das comunidades e aprimoramento da gestão das áreas recifais do
Brasil em especial no Estado de Alagoas. Os PELDs são programas promovidos
pelo Governo Federal, em colaboração com instituições encarregadas de
promover e conduzir estudos, com o intuito de estimular pesquisas em Ecologia
de Ecossistemas. Esses programas geram e adquirem informações acerca dos
ecossistemas no qual estão inseridos.
No primeiro capítulo, em formato de artigo e no âmbito do PELD-CCAL,
foram amostradas duas áreas recifais rasas localizadas no município de
Paripueira – AL, a cerca de 1km de distância da praia, ~0,3 km2 com
profundidade média de 3m nas marés altas e algumas regiões frequentemente
emergindo durante as marés baixas. As amostras foram coletadas em apenas
um período, em ambas as áreas recifais, durante a vazante. Em cada área, 20
amostras foram coletadas aleatoriamente de 2 habitats recifais diferentes: 10 em
substrato consolidado topo recifal e 10 em sedimentos arenosos em poças de
maré. Posteriormente, as amostras de cada habitat foram processadas e
realizada análises estatísticas com o objetivo de comparar a estrutura
taxonômica e funcional das assembleias de Nematoda em ambos os habitats.
No segundo capítulo, também em formato de artigo, a coleta foi realizada
entre os meses de setembro e outubro de 2022 nos recifes rasos da praia do
município de Pontal do Peba – AL. As amostras foram obtidas em 7 diferentes
hábitats: alguns no topo recifal representados por diferentes coberturas
bentônicas dominantes como 1-Turf, 2-Macroalgas frondosas do gênero
Sargassum sp. e 3-Zoanthus sp., além de regiões de sedimento não consolidado
13

das piscinas adjacentes: 4-Areia Fina (AF), 5-Areia Média (AM), 6-Zona de
Degradação de Corais (CDZ) e 7-Rodolitos. Estes hábitats foram espacialmente
replicados (três diferentes locais para cada habitat) com uma distância mínima
de 10 metros entre locais. Em cada local, para cada habitat foram coletadas 3
réplicas para estudo dos Nematoda. Em seguida, as amostras de cada habitat
foram processadas e realizadas análises estatísticas com o intuito de verificar a
influência da heterogeneidade de habitats recifais rasos sobre a estrutura
taxonômica e funcional dos Nematoda.

14

REVISÃO DE LITERARURA
Ecossistemas marinhos e recifes coralíneos

Aproximadamente 70% da superfície da Terra é coberta por água salgada
que forma o maior ecossistema dentre todos, o marinho. Sua relevância está
associada a recursos alimentícios, óleo, gás natural, resfriamento do planeta,
ciclagem de nutrientes e dezenas de outros processos (O'Dor, 2004; UNEP,
2014). Essa importância fica mais clara, quando se observa as zonas costeiras,
que cobrem somente 4% da área da terra e 11% dos oceanos, porém essas
áreas concentram 1/3 da população mundial, advindas para essa área devido
aos bens de consumo fornecidos pelo ambiente marinho adjacente (Barbier,
2017).
Dentre os ecossistemas marinhos os recifes de coral são formados por
uma grande diversidade de organismos, sendo reconhecidos como as florestas
tropicais marinhas e por conseguinte serem considerados hotspots de
biodiversidade (Leão, 1996; Roberts et al., 2002), sendo um dos ecossistemas
mais produtivos da terra (Vilaça, 2002).
O funcionamento de um ecossistema é tradicionalmente definido por
taxas de fluxos de energia e materiais, isto é, processos ecológicos (Odum e
Odum, 1955). Estes fluxos são sustentados por espécies presentes no
ecossistema e é a identidade e composição dessas espécies, interagindo com o
ambiente abiótico, que intermediam as taxas dos processos ecológicos. (Hooper
et al., 2012; Gamfeldt et al., 2015; Duffy et al., 2017). As funções ecossistêmicas
são, por sua vez, descritas mediante o movimento e/ou armazenamento de
energia e nutrientes no interior do ecossistema (Bellwood et al., 2018; Brandl et
al., 2019).
Nos recifes de coral, a elevada diversidade de espécies presente, é
responsável pelo funcionamento e estrutura do ecossistema, assim como aos
bens e serviços que ele oferta (Bellwood et al., 2004; Villéger et al., 2017;
Hammerschlag et al., 2019), ou seja, um conjunto de funções ecossistêmicas
responsáveis por promover benefícios à humanidade, e acesso a diferentes tipos
de recursos e serviços (Mace et al., 2012; Brandl et al., 2019, Johnston et al.,

15

2015). O funcionamento adequado dos recifes está associado ao bem-estar de
milhões de pessoas (Moberg e Folke, 1999).
Dentre os serviços fornecidos pelos recifes de corais se destaca a fonte
de alimento por meio da pesca, uma vez que esse sistema possui alta
produtividade e os estoques de peixes são ricos em sua área de extensão
(Costanza et al., 2014). O turismo e consequentemente o lazer são considerados
serviços culturais e chamam a atenção por sua rentabilidade para as populações
costeiras (Spalding et al., 2017).
Além dos benefícios para alimentação e lazer, os recifes atuam como
barreira na proteção costeira evitando o aumento da erosão e demais processos
que o regime do oceano pode promover (Osório-Cano et al., 2019) e a sua
presença está associada a processos e serviços em outros ecossistemas como
as praias, mangues e prados de fanerógamas marinhas (Barbier et al., 2011). O
número de serviços promovidos pelos recifes é ampliado quando se observa
valores estéticos, ecológicos e de saúde, tais como sua conformação
tridimensional com diferentes cores e arranjos que promove beleza cênica,
remineralização e ciclagem da matéria e biotecnologia auxiliando no
desenvolvimento de fármacos (Moberg e Folke, 1999; Fisher et al., 2008; Mace
et al., 2012; Barbier, 2017).
Percebe-se então que os processos desempenhados pelos organismos
do recife são fundamentais para manutenção da resiliência e desse ambiente
(León e Bjorndal, 2002; Wabnitz et al., 2010). Processos como a produtividade
primária, fixação de nitrogênio, armazenamento e ciclagem de nutrientes são
realizados em grande escala pelas espécies recifais (Heithaus et al., 2008;
Tâmega et al., 2016; Brandl et al., 2019). Além disto, há espécies que estruturam
os recifes através do processo de bioconstrução, outras que atuam na herbivoria
e controlam populações (Villaça, 2009).
Apesar de toda essa importância ecológica, sócio-econômica e cultural,
diferentes impactos humanos vêm degradando os ecossistemas marinhos de
maneira acelerada. A crescente pressão costeira, com deslocamento da
população para áreas próximas ao oceano, promove uma maior descarga de
efluentes, destruição e/ou alteração do habitat e outras perturbações antrópicas
(Williams et al., 2019). Cerca de 35% dos mangues, 30% dos recifes de coral e

16

29% dos prados de fanerógamas marinhas já foram degradados ou perdidos ao
longo das últimas décadas (Barbier, 2017; He e Silliman, 2019).
Soma-se a isso, impactos globais tais como as alterações climáticas,
potencializadas pelos impactos locais, que têm promovido diversas implicações
para os ecossistemas marinhos (Essington et al., 2006; Hewitt et al., 2016), e em
especial para os recifes de coral, resultando em uma elevada perda de
biodiversidade e cobertura coralínea que leva a alteração do regime de
dominância da cobertura bentônica de corais escleractíneos para espécies de
macroalgas e outros grupos mais tolerantes à condições adversas, que
dificultam a recuperação dos corais (Hughes, 1994; McClanahan et al., 2002).
Além das macroalgas, outros grupos de organismos sésseis de corpo
mole e crescimento mais rápido, tais como esponjas e ascídias, se proliferarão
após a morte de corais duros, dificultando seu restabelecimento e consequente
desenvolvimento (Norström et al., 2009; Tebbett et al., 2019). Essa mudança de
regime de dominância é chamada de mudança de fase, onde o desenvolvimento
de grupos mais tolerantes a estressores modifica o ambiente a seu favor, inibindo
mais ainda o restabelecimento e desenvolvimento de novos corais (Hughes et
al., 2010), alterando a estrutura das comunidades bentônicas recifais.
Dentre todos os organismos não coralíneos, os complexos de algas
epilíticas são os mais comuns e disseminados. Em grande parte dos recifes
costeiros rasos, que sofreram algum tipo de perturbação, é comum a presença
de uma cobertura de algas turfosas, que geralmente são indicadoras de estresse
ambiental (Jouffray et al., 2015; Smith et al., 2016; Bellwood et al., 2018).
No Brasil existe uma extensa faixa costeira medindo aproximadamente
7500 km de extensão onde é possível observar um grande sistema de ambientes
coralíneos bastante heterogêneo (Aued et al., 2018). Com um processo histórico
evolutivo particular, que remete ao período terciário, os recifes do Atlântico
Sudoeste representam apenas 1% dos recifes de corais do mundo e são
bastante distintos das áreas recifais do Caribe e do Indo-Pacífico, principalmente
em relação ao número de espécies (Leão, 1996). Os recifes do Atlântico Sul são
caracterizados principalmente por recifes rochosos e biogênicos marginais. Os
recifes brasileiros possuem alta taxa de endemismo e pouca diversidade de
espécie de corais pétreos, contando com apenas 23 (Perry e Larcombe, 2003;
Leão et al., 2003; Leão et al., 2010; Laborel-Deguen et al., 2019).
17

No que remete aos recifes Nordestinos e mais especificamente aos
recifes no litoral sul do estado de Alagoas é possível encontrar algumas espécies
de corais na zona intertidal e alguns em zonas mais profundas (Correia, 2011;
Sampaio e Pinto, 2019). Essa área recifal sofre influência do Rio São Francisco,
pois é próxima da sua foz, cerca de 20 km até a praia de Pontal do Peba. Nos
recifes rasos a cobertura bentônica é dominada por algas Turf e em seguida por
corais zooxantelados, ainda ocorre a presença de hidrocorais, enquanto nos
recifes mais profundo há colônias de Millepora alcicornis, Agaricia fragilis e
Montastrea Cavernosa (Correia, 2011; Sampaio e Pinto, 2019).

Heterogeneidade espacial

O conhecimento da forma, dimensão e estrutura dos habitats, determina
como as comunidades interagem e se desenvolvem, isso se aplica aos habitats
fornecidos pelos recifes, pois eles representam um importante substrato para
assentamento de diversas assembleias (Odum, 1988; Rosso, 1995; Vogel,
2020). Este conhecimento facilita a compreensão da distribuição das
comunidades ao longo dos habitats e os processos que essas comunidades
desempenham. Os recifes de corais possuem estrutura complexa e
heterogênea, ao passo que também apresentam topografia irregular do
substrato, que gera uma alta diversidade de habitats e nichos (Odum 1988;
Mansilla e Pereira, 2001; Pittman e Brown, 2011).
A estrutura tridimensional física de diversos ecossistemas é construída
por espécies consideradas engenheiras ecossistêmicas ou de fundação, como
corais, algas e árvores. As irregularidades morfológicas fornecidas por esses
organismos contribuem para a biodiversidade e produtividade dos ecossistemas
no qual eles estão inseridos (Nash et al., 2014). Habitats estruturalmente
complexos geram fontes de alimentos, refúgios e outros recursos para uma
grande quantidade de espécies quando comparados com habitats com menor
complexidade estrutural (Tews et al., 2004; González-Rivero et al., 2017).
Quanto mais elevada a complexidade estrutural de um ecossistema, espera-se
que maior seja o número de habitats e consequentemente maior a diversidade
de organismos (Holbrook et al., 2015).

18

A relação entre habitat e espécies é mediada pela complexidade
estrutural, pois a depender da sua conformação tridimensional pode se ter
aumento ou redução da disponibilidade de abrigos e barreiras que fragmentam
o espaço, gerando ou não assembleias mais heterogêneas de organismos no
caso dos recifes de corais (Sebens, 1991). Essa heterogeneidade da superfície
recifal promove estratégias de colonização, recrutamento, fendas e buracos que
atuam como reguladores de interações predador-presa (Hixon e Menge, 1991;
Davies et al., 2013). Dessa forma, todo o arranjo espacial, assim como os
processos bióticos e abióticos serão determinantes para a complexidade
estrutural dos habitats ao longo do tempo (Tews et al., 2004).
Ao longo da extensão dos recifes de corais é possível identificar um
mosaico que constitui uma série de microhabitats com diferentes composições
de estrutura, esses locais podem estar dentro dos recifes ou associados ao
mesmo (Bruno, 2001; Hall e Kingsford, 2021). Os recifes possuem uma grande
diversidade de organismos na sua composição e isso contribui para formação de
diferentes habitats (Richardson et al., 2017). Quando se observa a zonação
recifal, este aspecto se torna evidente, pois é possível identificar ao longo do
recife diferentes zonas com distintas coberturas (Huston, 1985; Oakley-Cogan et
al., 2020).
Além do habitat recifal propriamente dito, dentro do recife de coral, existe
uma série de outros habitats que podem estar associadas ao mesmo, por
exemplo, a Zona de Degradação de Corais (ZDC), poças de maré e bancos de
rodolitos (Semprucci et al., 2013; Pérez-García et al., 2019). Esse primeiro
habitat, pode se localizar entre o recife frontal e a massa continental, onde os
fragmentos de corais mortos advindos da crista recifal que sofrem com ações
hidrodinâmicas das ondas e correntes oceânicas formam progressivamente a
CDZ (Raes e Vanreusel 2005; Raes et al., 2007; De Troch et al., 2008).
Além das forças hidrodinâmicas, ocorre acentuada bioerosão contribuindo
ainda mais para complexidade estrutural desse ambiente, uma vez que os peixes
papagaios e cirurgiões atuam no pastoreio dos recifes liberando fragmentos
coralíneos (Bonaldo et al., 2014; Rogers et al., 2016). A combinação dessas
pequenas porções de sedimento recifal soma-se as estruturas de outros
indivíduos como conchas de bivalves, fragmentos de algas e outros indivíduos
sésseis, provocando alterações na estrutura das comunidades bentônicas que
19

estão presente na CDZs (Semprucci et al., 2013; Pérez-García et al., 2019), e
contribuindo para aumento da sua heterogeneidade.
Nos recifes de corais rasos, quando ocorre a baixa-mar, pode acontecer
a formação de piscinas e poças de maré. Essas poças são cavidades irregulares
que são utilizadas por muitos indivíduos como berçários (Dias, 2013). Como
consequência da retenção da água, as poças propiciam condições únicas de
variações de temperatura e salinidade, dessa forma vários organismos utilizam
como esconderijo (Castro e Huber, 2012). Esse habitat se caracteriza como
intermediário entre substratos emergentes e aqueles em contínua submersão
(Metaxas e Scheibling, 1993).
Além da CDZ e poças de maré, os bancos de rodolitos são habitats que
são encontrados próximos a recifes de corais (Marques e Araújo 2019). Os
rodolitos são algas calcarias não articuladas (Foster et al., 2013; Horta et al.,
2016), que se desenvolvem não aderidas a um substrato, gerando nódulos.
Quando os rodolitos ocorrem em grande quantidade formam bancos de rodolitos
(Pereira-filho et al., 2012). Essas algas são encontradas em zonas entre-marés
até profundidades onde possa ocorrer luminosidade que possibilite a realização
de fotossíntese (Foster, 2001).
Os rodolitos fornecem microhabitats para diversos organismos marinhos
em substratos arenosos, aumentando a heterogeneidade ambiental e
consequentemente a diversidade local (Harvey e Bird, 2008; Ávila e RiosmemaRodrigues, 2011; Foster et al., 2013). Portanto, compreender a influência da
diversidade de habitats e de suas assembleias em ecossistemas que estão
sofrendo com uma perda de área considerável, é fundamental no subsídio de
ferramentas e planos de conservação eficientes.

Nematoda associados a recifes de coral

Os Nematoda de vida livre predominam em todos os ecossistemas em
termos de biomassa e abundância (Andrássy, 2005; Giere, 2009) e são
geralmente os mais diversos entre o meiobenthos (Moens et al., 1999; Danovaro
et al., 2000). Sua distribuição e diversidade são influenciadas pelo tamanho dos
grãos do sedimento, enriquecimento orgânico, salinidade, correntes e
disponibilidade de oxigênio (Giere, 2009; Semprucci et al., 2010). Contudo,
20

trabalhos em ambientes recifais, indicam que a energia hidrodinâmica e o tipo
de habitat e sua composição, são os principais determinantes ecológicos que
influenciam a riqueza e a diversidade dos Nematoda (Sandulli et al., 2014; RuizAbierno e Armenteros, 2017; Armenteros et al., 2019).
A distribuição e diversidade de assembleias de Nematoda em recifes de
corais foi relativamente estudada em algumas regiões recifais no mundo, com
foco em pequenos habitats ao longo dos recifes, incluindo areias com diferentes
granulometrias (Alongi, 1986; Boucher, 1997; De Jesús-Navarrete, 2007), algas
turf, macroalgas (Pérez-García et al. 2015; Armenteros et al., 2020; Marzo-Pérez
et al., 2024), substrato duro (Gobin, 2007), CDZs (Raes et al., 2007; De Troch et
al., 2008; Raes et al., 2008; Semprucci et al., 2013; Grassi et al., 2022) e outros
com mais de dois habitats distintos (Ruiz-Abierno e Armenteros, 2017;
Armenteros et al., 2019). Apesar desses esforços, ainda há uma lacuna
significativa de conhecimento sobre a diversidade dos Nematoda (Appeltans et
al., 2012), especialmente nos recifes, que abrigam a maior diversidade de
organismos do ambiente marinho e estão sujeitos a pressões humanas
constantes (Fisher et al., 2015; Andrello et al., 2022).
Dadas as alterações cada vez mais rápidas nos recifes, a sensibilidade
dos Nematoda a mudanças, associada ao seu curto tempo de geração, os torna
uma ferramenta viável para avaliar a saúde desses ecossistemas (Giere, 2009;
Semprucci et al., 2022). Os Nematoda apresentam características como
estabilidade populacional geralmente alta, baixa mobilidade e desenvolvimento
bentônico direto, resultando em uma ampla gama de especificidade e respostas
a distúrbios (Losi et al., 2013). Compreender o papel dos Nematoda em um
ecossistema sensível e em processo de colapso pode fornecer informações
valiosas, especialmente sobre como os invertebrados de pequeno porte estão
respondendo ao declínio dos recifes, uma vez que grande parte das informações
sobre os grupos associados aos recifes é derivada de peixes e a macrofauna
bentônica (Graham et al., 2014; Mouillot et al., 2014 Ruiz-Abierno et al., 2017;
Tavanayan et al., 2021; Souza et al., 2023).
Esses pequenos invertebrados contribuem de diversas maneiras para os
ecossistemas onde estão presentes, desempenhando funções ecológicas
importantes ao conectar componentes bióticos e abióticos (Coull, 1999; Giere,
2009), participando de processos sedimentares, tróficos e ecológicos (Heip,
21

1985, Alkemade et al., 1992). Eles estimulam a ciclagem de nutrientes, regulam
processos de decomposição ao se alimentar de micróbios e estimular seu
desenvolvimento (Hubas et al., 2010). Além disso, realizam atividades de
bioturbação dos sedimentos, contribuindo para melhorar a biodiversidade e para
a manutenção de ambientes estáveis e saudáveis (Freckman, 1988; Neher,
2001; Moreno et al., 2011; Jiang et al., 2017; Schratzberger e Ingels, 2018).
Além de contribuir para a compreensão dos processos ecossistêmicos, os
Nematoda são essenciais para a estabilidade funcional dos ecossistemas (Biggs
et al., 2020), pois sua diversidade funcional fornece insights sobre o equilíbrio
funcional dos ecossistemas (Danovaro et al., 2008; Sroczyńska et al., 2021;
Semprucci et al., 2022; Justino et al., 2023). Algumas características
morfológicas e ecológicas são geralmente utilizadas para avaliar a diversidade
funcional, redundância e vulnerabilidade do grupo, possibilitando a relação
desses parâmetros com a resiliência dos locais onde as assembleias são
encontradas (Danovaro et al., 2008; Semprucci et al., 2018; Semprucci et al.,
2022; Justino et al., 2023). Os traços funcionais podem exercer influência,
responder a alterações ou desempenhar ambos os papéis nos ambientes
(Beauchard, 2023), aumentando assim o interesse em seu uso, embora para os
Nematoda esse uso ainda seja modesto e em contextos específicos (Alves et al.,
2014; Esteves et al., 2022; Semprucci et al., 2022; Justino et al., 2023).
O aumento nas atividades que influenciam os processos ecossistêmicos
está diretamente relacionado à diversidade de Nematoda, uma vez que uma
maior diversidade geralmente suporta taxas mais altas de alguns processos
ecossistêmicos e promove uma maior eficiência em sua execução (Danovaro et
al., 2008; Pusceddu et al., 2014; Biggs et al., 2020). Isso sugere que podem
existir interações funcionais mutuamente positivas que são aprimoradas em
níveis mais elevados de diversidade de espécies. A alta diversidade entre os
grupos da meiofauna, especialmente os Nematoda, pode aumentar a
probabilidade de que uma ou mais espécies estejam bem adaptadas para
explorar as constantes mudanças nas disponibilidades de recursos (Danovaro et
al., 2008).
Pode haver espécies que podem desaparecer de alguns ecossistemas
sem alterar substancialmente os processos ecossistêmicos que influenciam,
uma vez que duas espécies podem ter semelhanças na forma como se
22

alimentam, reproduzem e se movem nos habitats (Schratzberger e Ingels, 2018,
Semprucci et al., 2022; Justino et al., 2023). No entanto, é improvável que
realizem essas atividades exatamente da mesma maneira, e o significado
funcional dessas diferenças provavelmente dependerá da espécie e do
ecossistema em questão, bem como dos nichos específicos que as espécies
ocupam (Schratzberger et al., 2007). Portanto, esforços imediatos são
necessários para compreender como um dos filos mais diversos da natureza
está se comportando em termos de diversidade em um ecossistema
relativamente carente de estudos sobre ele.

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36

CAPÍTULO I
HABITAT AS A KEY FACTOR IN DETERMINING FUNCTIONAL AND
TAXONOMIC ASPECTS OF NEMATODE ASSEMBLAGES IN TROPICAL
SHALLOW CORAL REEFS

37

Habitat as a key factor in determining functional and taxonomic aspects of
nematode assemblages in tropical shallow coral reefs

Frediano Lucas1*, Karla Priscila Barros da Silva1, Jucielia Tenório Justino¹ Francisco José Victor de
Castro2, Maria Cristina da Silva2, Taciana Kramer de Oliveira Pinto1
1

Laboratório

2

Laboratório de Meiofauna, Cuité – CES, UFCG, Brazil

de

Ecologia

Bentônica,

UE

Penedo,

Campus

Arapiraca,

UFAL,

Brazil

*Corresponding author: Frediano Lucas, Laboratório de Ecologia Bentônica, Unidade Educacional
Penedo/Campus Arapiraca, Universidade Federal de Alagoas (UFAL), Av. Beira Rio, s/n, Centro, Penedo,
AL, 57200-000, Brazil email: frediano.silva@icbs.ufal.br

Frediano Lucas: https://orcid.org/0000-0002-8218-7811
Taciana Kramer Pinto: https://orcid.org/0000-0002-8295-7206
Juciélia Tenório Justino: https://orcid.org/0000-0002-9533-9394
Francisco José Victor de Castro: https://orcid.org/0000-0002-2127-0806

Aknowledgments

We are grateful to the Instituto Chico Mendes de Conservação da Biodiversidade - ICMBio, APA
Costa dos Corais for the support in field work issues (Sisbio nº 21470-1). We also thank the FL’s
scholarship provided by the Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior.
This study is part of the Long Term Ecological Research – Brazil site PELD-CCAL (Projeto
Ecológico de Longa Duração - Costa dos Corais, Alagoas), funded by the Brazilian National
Council for Scientific and Technological Development CNPq – (#441657/2016-8, #442237/20200), the Research Support Foundation of the State of Alagoas FAPEAL - (#60030.1564/2016,
#PLD2021010000001) and the Coordination for the Improvement of Higher Education Personnel
- CAPES (#23038.000452/2017-16).

Abstract
Habitat attributes influence the establishment of biological assemblages, which, in turn,
alter their structure in response to changes in these attributes. To understand taxonomic
38

and functional aspects selected from any habitat is paramount, since these aspects provide
information about the ecological status of the ecosystem. In this study we investigate
whether the taxonomic and functional structures of nematode assemblages in coral reefs
are determined by the type of habitat, comparing the more structurally complex Reef Flat
and the unconsolidated sandy sediments of Tidal Pool around the reef patches. Nematodes
genera and functional entities (FE) were investigated through diversity and evenness
indexes, as well as multivariate analyses such as indval, beta diversity, nMDS and
PERMANOVA. The Reef Flat presents a unique assemblage, more taxonomically and
functionally diverse, with differences from Tidal Pool assemblages dominated by
turnover processes. Dominant FEs presented combinations of traits related to human
disturbed environments, suggesting that the coral reef systems studied are suffering from
degradation and that nematode functional attributes can be a sensitive tool to investigate
disturbances in coral reef ecosystems.
Keywords: biological traits, beta diversity, hard bottom, habitat heterogeneity.
Introduction
In marine systems, the establishment of benthic fauna is reflected in the habitat
selection by organisms (Mitchel 2005), and in patterns of abundance and distribution
related to the availability of the resources (Oliveira et al. 2016). Different aspects of soft
and hard substrates forming marine habitats can drive benthic species diversity,
abundance, and distribution due to variations in different physical characteristics, such as
texture, rugosity, and chemical features (Sebens 1991; Diaz-Pulido and McCook 2004;
Armenteros et al. 2012; Sedano et al. 2020; Canessa et al. 2022). Consequently, structural
characteristics of benthic habitats can promote the diversity of taxa, limit distributions
and elucidate the occurrence of species associated with different habitat compartments
(Diaz et al. 2004; Vanreusel et al. 2010).
Therefore, it is very relevant to consider different characteristics of marine habitat
substrates to investigate aspects of biological diversity and the complexity of ecological
relationships that may be occurring (Dole-Olivier and Marmonier 1992). The main
characteristics driving benthic communities, mainly meiofauna, are sediment grain size
(Fonseca et al. 2014), food availability (Pusceddu et al. 2011), and wave exposure
(Quartino et al. 2001). In shallow coastal marine habitats, these parameters are of
paramount importance (DeFelice and Parrish 2001; Alldredge and King 2009).
Coral reefs provide important ecosystem services such as food provision, leisure,
and coastal protection (Bellwood et al. 2004), representing a significant ecological,
socioeconomic, and cultural value to humanity (Navarro-Martínez et al. 2023). This
marine ecosystem plays a fundamental role in providing habitat for many marine species,
presenting high diversity (Sheppard et al. 2009; Pittman and Brown 2011) and being
39

considered as one of the most productive and complex marine ecosystems (Connell, 1978;
Knowlton, 2001).
The physical structural complexity of these biologically based hard substrates
promotes spatial and temporal heterogeneity, generating a complex set of conditions for
the different compartments of the biota (Bozec et al. 2015). For this reason, it is necessary
to consider the influence of the structural variation of coral reefs and hence, the
availability of different habitats composing this environment, to evaluate the dimension
of its contribution to biodiversity, since it is known that high heterogeneity leads to high
biodiversity (Luckhurst and Luckhurst 1978; Barry and Dayton 1991).
One of the main concerns about the health of reef environments are phase-shifts,
which are characterized by the decline of coral cover and spreading of macroalgae and
other non-reef building species, such as soft corals and sponges (Arias-González et al.
2017). This process can occur naturally (Vila‐Concejo and Kench 2017) or due to human
disturbances (Graham et al. 2014). Human disturbances have become more intense and
frequent, regarding global scale events such as ocean surface thermal stress and
acidification (Albright et al. 2016; Hughes et al. 2017), as well as local stressor situations
such as unmanaged tourism activities and trampling (Beeharry et al. 2021), overfishing,
coastal development, runoff from agricultural crops and pollution (El-Naggar 2020). All
these sources of human disturbance have been damaging coral reefs, causing phase-shifts
and leading to biological and structural homogenization of benthic coverage (Riegl et al.
2012; Dornelas et al. 2014; Estrada-Saldívar et al. 2019; Giorgi et al. 2022). This
homogenization leads to loss of biodiversity, threedimensional structure physical and
functionality, and hence deterioration of the ecosystem services provided by coral reefs
(Hughes et al.1999; Kuffner et al. 2006; Rasher et al. 2011; Graham and Nash, 2013;
Manikandan and Ravindran 2017; Bajjouk et al. 2019).
Among all organisms suffering from this coral reef crisis, free-living marine
nematodes are one of the less investigated. This knowledge gap is unjustifiable since they
present high ecological importance in transferring energy from bacterial and detritus to
higher trophic levels, and participate in nutrient cycling and organic matter mineralization
(Giere 2009; Semprucci and Balsamo 2012; Moens et al. 2013; Schratzberger and Ingels
2018). Nematodes are dominant in terms of biomass and abundance in many aquatic
ecosystems (Heip et al. 1982; Heip et al. 1985), presenting wide distribution (Zullini
2018) and high morphological diversity (Semprucci et al. 2022). As interstitial animals,
they are closely associated to the sedimentary habitat, and their correlation with human
40

impact is well established (Warwick 1993; Semprucci and Balsamo 2012; Moens et al.
2013).
The functional diversity of communities reflects the ecosystem functioning and
the provision of services (Ng et al. 2022), where, in general, high functional diversity is
related to more stable and resilient environments (Ghosh and Mandal 2021). Therefore,
it is urgent to investigate the taxonomic and functional diversity patterns of the different
compartments of coral reef biota to support the conservation and maintenance of services
provided by this ecosystem (Moberg and Folke 1999). Using functional diversity coupled
with taxonomic diversity seems to be more efficient to evaluate responses to
environmental disturbances from an ecosystemic perspective (Schratzberger et al. 2007;
Losi et al. 2021; Sroczyńska, et al. 2021; Grassi et al. 2022).
Most nematode studies were undertaken at temperate regions (Sanchez et al. 2019;
Armenteros et al. 2020; Di Montanara et al. 2022) and regarding functional aspects of
tropical coral reef nematodes, they are very scant (Armenteros et al. 2009, Armenteros et
al. 2012). In Brazil, reef investigations with this nematode approach were unknown until
more recently, with only few studies investigating meiofauna higher taxa (Sarmento et al.
2011; Silva et al. 2012; Sarmento et al. 2013; Sarmento et al. 2015; Sarmento et al. 2017),
nematode taxonomic studies (Neres et al. 2021) and laboratory experimental studies
(Esteves et al. 2022).
This present study, contributes to elucidating the taxonomic and functional
structure of nematode assemblages in shallow tropical reefs, testing the hypothesis that
nematode assemblages of the hard substrata of the coral reef flats are different from
nematode assemblages of unconsolidated sediments of coral reef tidal pools, presenting
a unique assemblage with higher taxonomic and functional diversity.

Materials and methods
Study area

The coastal zone of the state of Alagoas, northeastern Brazil, is about 230 km long
(between 8° 48' S and 10° 29' S), and more than half of this coast includes the largest
federal coastal MPA of Brazil, the Environmental Protected Area Costa dos Corais
(APACC—Portuguese abbreviation) (Fig. 1). This MPA is 400,000 ha in area and
comprises coral reefs, seagrass beds, mangroves, estuaries and sandy beaches (Miranda

41

et al. 2020). Coral reefs are of great ecological and socioeconomic relevance in this region
(Correia, 2009) and their protection was the main reason for the creation of this MPA.
This study was undertaken in 2 reef areas located in the APACC, at the
municipality of Paripueira (9° 28' 0S and 35° 32' 60 W) (Fig. 1). Paripueira presents As
tropical climate, according to Koppen’s classification, with less than 25mm of rainfall
during the driest summer months, which occur between September and March (Alvarez
et al. 2013), and annual mean rainfall of 1,282 mm, with mean temperature of 25.3ºC
(Kottek et al., 2006). Shallow reefs in this region are subjected to local human stressors,
such as fishing and deposition of sediments from terrestrial sources due to coastal
development and agricultural activities (Ferreira and Maida 2006).
Sampling was carried out in 2 shallow reef areas, about 1km distant from the
beach, ~0.3 km2 with mean depth of 3m in high tides and some regions often emerging
during low tides (Fig. 1).

Figure 1 - Study area evidencing the Marine Protected Area, the Environmental Protected Area Costa dos
Corais (APACC) (in blue), coral reef formations (in red) and sampled reef areas (in yellow).

Sampling design

42

The nematodes were collected in only one period, in both reef areas, during the
ebb tide. In each area, 20 samples were randomly taken from 2 different reef habitats: 10
at Reef Flat and 10 at Tidal Pool sandy sediments.
At the Reef Flat, samples were collected using a 20 cm x 20 cm quadrat, randomly
thrown over the reef, and all material delimited by the quadrat was scraped with a scoop.
At the Tidal Pools, a 10 cm inner diameter PVC corer was pushed 10 cm into the
sediments. All samples were fixed in the field with 4% saline formaldehyde.
At the laboratory, samples were washed with tap water and nematodes were
separated from the sediments through manual elutriations. The supernatant was poured
through a set of 0.5 µm and 0.045 µm sieves. The material retained in the inferior sieve
was led to a Dolffus plate and nematodes were quantified under stereoscopic microscope.
A sub sample of the first 100 nematodes was taken to be diaphanized (De Grisse, 1969),
mounted in permanent glass slides (modified from Cobb 1917) and identified in
taxonomic level of genus under a 1000x magnification optic microscope (Platt and
Warwick 1983; Platt and Warwick 1988; Warwick et al. 1998; Nemys 2023). These four
biological traits were also identified for these nematodes: tail and amphideal fovea shape,
cuticule ornamentation and trophic group (Tab.01). Following the proposal of Semprucci
et al. (2022), a number was given to each trait category resulting in a four digit
combination of traits associated to each genus. Genera with the same combination were
gathered into functional entities (FE). The abundance matrix of FE was generated as a
sum of abundance of genera belonging to each FE.

Table 1 - Biological traits of nematodes by category, their ecological relevance, numbers associated to each
category of each trait, and methods followed to categorize them according to Semprucci et al., (2022)
(modified from Justino et al 2023).

Trait

Category
Indistinct
Slit-like

Amphids

Pocket-like
Spiral
Rounded or elongated
loop
Circular or oval
Blister-like

Ecological Relevance

The most important nematode
sensorial organ. It is associated
with the search for resources like
food and mates. Its size is
directly proportional to the
availability of resources.

Number
associated to
each category of
trait
1
2
3
4
5

Methods
Nematodes were grouped by
microscopic observation of
the shape of the amphids
(Kalogeropoulou et al.,
2015;
Semprucci et al., 2018;
Warwick et al., 1998).

6
7

43

Cuticle

Longitudinal slit or long
Sinusoidal structure
Smooth
With desmens
With a bacteria covering
Punctuated or annulated
with or without lateral
differentiation
1A
1B
2A

Trophic
Structure

8
More ornamented cuticles favor
nematodes at highly
hydrodynamic habitats,
protecting against mechanical
impacts and minimizing
contaminant absorption.

1
2
3

The buccal morphology reflects
the feeding ecology. High
diversity of feeding food items
consumed, evidences the
important trophic role played by
the nematodes.

1
2

2B

Tail

Short/round
Elongated/filiform
Clavate conical
cylindrical
Conical

4

3

4
Related to the ability of
locomotion, reproduction and
feeding. Tail shape can also be
related to the physical and
chemical structure of the
sediments.

1
2
3
4

Nematodes were grouped by
microscopic observation of
the type of cuticle (Mitwally
and Fleeger, 2016;
Semprucci
et al., 2018; Soetaert et al.,
2002; Warwick et al., 1998).
The well-known and highly
accepted classification based
on buccal cavity
morphology: selective
deposit-feeders (1A), nonselective deposit-feeders
(1B), Epistrate feeders (2A)
and predators/omnivores
(2B), (Wieser, 1953).
Nematodes were grouped by
microscopic observation of
the shape of the tail (Thistle
and Sherman, 1985;
Schratzberger
et al., 2007; Semprucci et al.,
2018; Warwick et al., 1998)

Statistical analyses
Univariate indexes of Shannon-Wiener’s diversity (H’) and Pielou’s evenness (J)
were calculated for genera and FEs at each habitat. Since normality and homogeneity of
variance assumptions were attained, Student’s t-tests were applied to verify significant
differences in these indexes between habitats.
Aiming to verify dissimilarities and significant differences in taxonomic and
functional structure of nematode assemblages between habitats, multivariate analyses of
non-metric multidimensional scaling (nMDS) and permutational multivariate analyses of
variance (PERMANOVA) were applied non-transformed Bray-curtis dissimilarity
matrices of genera and FEs weighted abundance (Schratzberger et al. 2007; Semprucci et
al. 2022).
The IndVal analysis was applied to abundance data to identify genera and FEs
indicators of each habitat. This analysis considers the relative abundance and frequency
of occurrence to evaluate specificity and fidelity to a habitat (Dufrêne and Legendre
1997).
Beta diversity (Whittaker 1960; Baselga 2010) was calculated based on
presence/absence of genera, as well as FEs in both habitats, to quantify dissimilarities in
taxonomic and functional composition between Reef Flat and Tidal Pool, identifying the
dominant process occurring, whether it is nestedness or turnover.
44

Primer v6+Permanova (Clarke and Gorley 2006) was used to calculate the
univariate indexes using the Diverse routine. All the other analyses were applied using
the vegan (Oksanen et al. 2020), indicspecies (Cáceres and Legendre 2009) and betapart
packages (Baselga et al. 2022), of the R environment (R Core Team 2022).

Results

The nematode assemblages in the studied areas were composed by 66 genera
belonging to 23 families (Online Resource 1). Acantonchus, Daptonema and
Spilophorella, were dominant at Reef Flat, with mean relative abundance values of
20.9%, 15.8% and 11%, respectively (Fig. 2a). At Tidal Pool Theristus, Daptonema and
Paracomesoma were dominant with values of 37.1%, 17.9% and 10.9%, respectively
(Fig. 2a).
Dominant FEs also differed between habitats. At Reef Flat 2434, 4434 and 6423
were dominant, with mean relative abundance values of 23.1%, 21.3% and 18.3%,
respectively (Fig. 2b). The dominant FEs at Tidal Pool were 6424, 6423 and 5434, with
values of 37.1%, 22.4% and 12.3%, respectively (Fig. 2b).

Figure 2 - Relative abundance values (%) for genera (a) and Functional Entities (b) at Reef Flat and Tidal
Pool (Others=sum of abundances of genera and FEs which presented values <5%).

Univariate index values, both for genera and for FEs, were significantly higher at
Reef Flat than Tidal Pool (Fig. 3), with mean values for genera of 2.11(±0.27) for
45

diversity and of 0.78 (±0.06) for evenness (Fig. 3a). For FEs these values were 1.66
(±0.29) and 0.75(±0.09) for diversity and evenness, respectively (Fig. 3b). At Tidal Pool
these values reached 1 for diversity and 0.65 for evenness, both for genera and for FEs
(Fig. 3a, b).

Figure 3 - Values of Shannon-Wiener’s diversity (H) and Pielou’s evenness (J) for genera (a) and functional
entities (b) of nematode assemblages at Reef Flat and Tidal Pool. Different lettering means significant
differences (p<0.001) red circles and red vertical lines=mean±standard deviation, black horizontal
lines=median, black circles=outliers, whiskers=min and max, boxes=1st and 3th quartiles).

The functional and taxonomic structure of nematode assemblages presented
dissimilarities between the habitats, with higher ‘within’ dissimilarities at Tidal Pool (Fig.
4A e B). The results of the PERMANOVAs evidenced that these dissimilarities were
statistically significant both for taxonomic (F-model=8.4861; p = 0.001) and for
functional structure (F-model=9.6729; p = 0.001).

46

Figure 4 - Non-Metric Multidimensional Scaling Analysis (nMDS) applied to abundance of genera (a) and
functional entities (b) of nematode assemblages at Reef Flat and Tidal Pool habitats.

Beta diversity values between habitats were slightly higher for genera, 0.59, than
for FEs, 0.45. However, for both the turnover component was predominant (Tab. 2).

Table 2 - Beta diversity components of turnover and nestedness calculated for genera and functional entities
(FEs) of nematode assemblages between Reef Flat and Tidal Pool habitats
β diversity
component
Turnover

Genera

FEs

0.46

0.36

Nestedness

0.13

0.09

At Reef Flat, 5 genera and 2 FEs were identified as indicators by the IndVal
analysis, however Phanodermopsis and the FE 3133 presented the highest values of this
index (Tab. 3). At Tidal Pool, the highest values were found for Theristus and the FE
6424, (Tab.3).

Table 3 - IndVal analysis results presenting significant (p<0.05) indicator values for genera and functional
entities of nematode assemblages at Reef Flat and Tidal Pool habitats.
Genera
Phanodermopsis
Spilophorella
Metaparoncholaimus
Camacolaimus
Polygastrophora
Theristus

Indicator Value
Reef Flat
0.508
0.425
0.346
0.337
0.317

p
Tidal Pool

0.429

0.005
0.005
0.005
0.020
0.035
0.005

47

Paracomesoma
Desmodora
Daptonema
Mesacanthion
Functional entities
3133
3124
6424
5434
4433
6423
1143

0.335
0.328
0.289
0.251

0.015
0.020
0.015
0.025

0.429
0.376
0.335
0.289
0.269

0.005
0.040
0.005
0.010
0.010
0.020
0.025

0.508
0.291

Discussion

This study investigated whether taxonomic and functional structure of nematode
assemblages are driven by the coral reefs’ habitat attributes. We hypothesized that the
structure of nematode assemblages differs among coral reef habitats, with higher diversity
at Reef Flat than at Tidal Pool due to higher structural complexity of the reef hard bottom.
The results of the univariate and multivariate analyses, corroborated with the
proposed hypothesis since it found a unique nematode assemblage at Reef Flat, with 29
genera and 7 FEs occurring exclusively at this habitat. This resulted in higher taxonomic
and functional diversity, as well as evenness, than that found at Tidal Pool. This hard
bottom reef assemblage also presents higher ‘within’ samples similarity and is
represented by epistrate feeder nematodes with smooth cuticle, relatively large amphideal
fovea and clavate conical-cylindrical tail. Differences in the assemblages’ composition of
both habitats are dominated by turnover processes, reinforcing the uniqueness of Reef
Flat nematode assemblages.
Apart from typical interstitial behavior, living among sand grains (Giere 2009),
the presence of nematodes in reef hard bottoms had already been documented
(Armenteros and Ruiz-Abiernos 2015; Armenteros et al. 2019; Gallucci et al. 2020).
Nematodes were registered associated to sessile organisms that compose benthic
coverage, such as: macroalgae and turf, and sessile epifauna in general (Fraschetti et al.
2006).
The high physical and biological structural complexity of coral reefs, provide
habitats or microhabitats, which favor the coexistence of many species, increasing the
taxonomic diversity of this habitat (Gallucci et al. 2020). However, little is known about
nematode assemblage responses to reef environment structural complexity, and this gap
becomes worse regarding functional diversity.
48

One of the few research studies with this approach, Armenteros et al. (2019),
investigated some morphological and life history strategy traits of nematodes and
taxonomic structure, aiming to compare reef habitats, such as turf and macroalgae
dominated reef flats. They registered high beta diversity among them, suggesting that
these different habitats shelter distinct assemblages in regard to both genera and
functional trait composition. The cited authors still suggest that spatially close habitats
present more similar nematode assemblages due to connectivity. In our study we found
similar results, however, in spite of the proximity of studied habitats (scale of tens of
meters), differences in assemblages were very evident.
Despite these differences, all dominant genera and FEs in both habitats presented
a common trait, the punctuated/annulated cuticle. This is a biological trait shared by many
marine nematodes and dominant in the few tropical marine environments studied in the
world (Armenteros et al. 2019, Perez-Garcia et al. 2019). The combination of traits
studied here are known to have a very close relationship with nematode functions (Tab.
1) and many authors suggest that the type of cuticle is strongly related to environmental
characteristics, such as hydrodynamics, grain size, oxygen availability and presence of
contaminants (Inglis 1964; Soetaert et al. 2002; Mitwally and Fleeger 2016; Semprucci
et al. 2018; Semprucci et al. 2022; Justino et al. 2023). However, in marine environments
the occurrence of this trait seems to be more related to a phylogenetic signature than to
ecological responses (Armenteros et al. 2019). In this present study, we confirm the
dominance of this trait category in tropical shallow reefs and suggest that the cuticle is
not a good biological trait to be used to evaluate functional diversity in different habitats
and should be discarded. This conclusion could be extended to other studies about
ecological status and human disturbance evaluation of marine environments.
Conversely, the best genus and FE indicators at Reef Flat were Phanodermopsis
and 3133 FE, different from the dominant ones, likely due to the higher frequency of
occurrence in samples, which characterizes the high fidelity to the habitat and its low
specificity (Dufrêne and Legendre 1997). This FE is composed only by Phanodermopsis,
supporting the few studies about functional diversity of nematode assemblages that
suggest that these assemblages are both taxonomically and functionally diverse
(Semprucci et al. 2022; Justino et al. 2023). The majority of FEs were represented by a
single genus and a high number of unique combinations of traits, resulting in low
functional redundancy. This result still suggests high fidelity of nematode traits in the

49

Reef Flat such as: pocket-like amphideal fovea, smooth cuticle, epistrate feeder with
clavate conical-cylindrical tail.
The fidelity of smooth cuticle at Reef Flat was intriguing. Although smooth cuticle
dominance was registered at exposed sandy beaches (Wieser 1959) and at intermediate
energy reef areas (Semprucci et al. 2018), most studies, including those in reef habitats
such as coral degradation zones, suggest that coarse and hard substrate favor very
ornamented cuticles as a physical protection against harsh dynamic conditions (Raes and
Vanreusel 2005; Singh et al. 2016). Is it possible that this genus/FE has been benefited
from reef areas covered by macroalgae (Volaric et al. 2019) and other physical or biogenic
structures that diminish hydrodynamics at Reef Flat (Franklin et al. 2013). Habitat choice
by colonizer nematodes is a response to their trophic position and ecosystemic range
(Wieser 1953; Bongers et al. 1991), and according to some authors (Alongi 1986; Raes
et al. 2007; Vanreusel et al. 2010, Armenteros et al. 2019), epistrate feeders such as
Phanodermopsis and Acanthonchus, as well as FEs dominant at Reef Flat, are benefited
by refuge provided by the complex architecture of reefs. Epsitrate feeders are also
benefited by gross grain size and biogenic substrate, due to the presence of diatom biofilm
that serves as a palatable and direct source of food (Perez-Garcia et al. 2019).
Amphideal fovea relations with marine habitats are less known (Cesaroni et al.
2017), however, there is evidence that small amphids are related to high availability of
resources (Semprucci et al. 2022), while bigger amphids are related to limited resources
(Semprucci et al. 2018) or to polluted environments, where they are used to facilitate
contaminant detection (Semprucci et al. 2022). Armenteros et al. (2019), did not find any
pattern regarding the size of amphideal fovea and habitats, and suggest absence of
ecological relations with respect to this biological trait. In this present study, although
amphideal fovea considered big were frequent and dominant at both studied habitats, at
Tidal Pool circular amphideal fovea dominated, which are considered even bigger, and
an ecological response relation should not be discarded.
Reef degradation and loss of living coral influence structural complexity (PlassJohnson et al. 2016) and hence, alter the availability of resources, mainly food and refuge,
altering trophic relations between fish and benthic biota (Rogers et al. 2018). All these
changes, can affect functional traits of the coral reef assemblages, favoring or not some
particular trait (Plass-Johnson et al. 2016). In addition, some FEs that were relevant both
in Reef Flat and in Tidal Pool, such as 6423 – circular amphideal fovea, non-selective
deposit feeders and clavate conical-cylindrical tail –, that were among the three most
50

abundant at both habitats, although dominant at Tidal Pool, were registered in other
studies, in different ecosystems and habitats, in human disturbed sites, mainly related to
pollution (Semprucci et al. 2022; Justino et al. 2023). Apart from the absence of data in
this study directly related to pollution or other human disturbances, the dominance of this
FE can be an indicative of degradation in the coral reef habitats studied, when taking into
account the current scenario of generalized degradation of the world’s coral reefs.
Circular amphideal fovea are frequent in sites polluted by different sources (Wakkaf et
al. 2020; Nasri et al. 2021; Semprucci et al. 2022). This trait, associated to non-selective
deposit feeding, points to a disturbed situation since this trophic guild ingests a vast
diversity of food items, from bacteria to inorganic materials, behaving opportunistically
and benefiting from the disturbance (Moens and Vincx 1997). Non-selective deposit
feeder nematodes possess high ecological tolerance, supporting higher abiotic gradients
(Jensen 1987; Soetaert et al. 2002; Grzelak et al. 2018).
At Tidal Pool, non-selective deposit feeders, smaller body sized genera and FEs
such as Theristus were dominant. This trophic guild nematodes are commonly found at
unconsolidated sediments (Santos et al. 2021) and are frequently related to lower
hydrodynamic areas and availability of organic matter and detritus (Pinto et al. 2013).
The conical tail is often related to the organic matter content and silt/clay fraction
(Armenteros et al. 2009), indicating a lower hydrodynamic condition at Tidal Pool.
The turnover component of beta diversity represents the substitution of species,
genera in our case, between sites or habitats, meanwhile, nestedness indicates that a
composition of one habitat is a subset of the other richer habitat (Baselga 2010). Other
studies also found turnover as a principal component of beta diversity between reef
habitats (Raes et al. 2007; Ruiz-Abierno and Armenteros 2017; Perez-Garcia et al. 2019).
These results reinforce the presence of a pool of genera and FEs typical of Reef Flat and
different from Tidal Pool, with higher taxonomic and functional diversity, despite the
proximity and possible connectivity between these habitats. The hard bottom substrate
represented by the Reef Flat of tropical shallow reefs, with high physical and biological
complexity, present a typical nematode assemblage, functionally and taxonomically more
diverse than the unconsolidated Tidal Pool, represented by epistrate feeder nematodes
with pocket-like amphids, smooth cuticle and clavate conical-cylindrical tail. This result
points to the importance of the maintenance of the structural complexity and the
heterogeneity of coral reefs for the conservation of biodiversity. Nematode assemblages
presented low functional redundancy evidence through the high FEs diversity, where
51

many were represented by a single genus. Low functional redundancy is related to low
resilience of ecosystems (Biggs et al. 2020) and consequently low ability to cope with
disturbances (McClanahan et al. 2012; McLeod et al. 2019).
This study contributes to the knowledge of the taxonomic and functional structure
of nematode assemblages at coral reefs, mainly about spatial distribution and choice of
habitat. Combining functional and taxonomic aspects of nematode assemblages seems
quite useful to understand ecological processes supporting biodiversity, and thus we
recommend this approach. To our knowledge, this is the first research study to apply this
approach to marine nematodes in Brazilian coral reef environments (in situ). It is
important to point out the need to further expand the knowledge on this topic, due to the
importance of nematodes in ecosystem functions and to the huge ecological,
socioeconomic and cultural relevance of coral reefs. We suggest the development of more
studies focusing on human impact on coral reef environments, to better identify the
relationship between the dominant nematode traits found and the impacts by human
activities.

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Appendix I

Supplementary material 1. Mean Density (ind.10cm-2) (±standard deviation) of genera and
functional entities (FE) of nematode assemblages at Reef Flat and Tidal Pool habitats of
Paripueira, AL. Families are also listed. The bold names are related to families listed more than
once because the genera belonging to them present different functional traits combinations
Family
Enchelidiidae
Thoracostomopsidae
Chromadoridae

Genus

Reef flat

Tidal pool

Belbolla
Polygastrophora
Mesacanthion
Graphonema
Chromadora
Chromadorella
Chromadorina
Chromadorita
Dichromadora
Euchromadora
Hypodontolaimus
Metachromadora
Neochromadora
Prochromadora
Prochromadorella
Ptycholaimellus

3,47±0,53
10,93±0,81
3,34±0,35
0,10±0,02
0,42±0,07
0,07±0,02
0,06±0,01
0,08±0,02
0,45±0,07
4,91±0,30
1,79±0,16
0,00±0,00
0,04±0,01
0,06±0,01
0,41±0,05
3,27±0,21

4,22±12,37
0,11±0,48
9,17±24,53
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
4,46±15,63
0,03±0,15
0,04±0,15
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
0,27±1,09

FE

Reef flat

Tidal pool

1143

0,89±1,28

13,50±32,70

2434

2,02±2,25

4,98±15,93

67

Cyatholaimidae
Comesomatidae

Spilophorella
Steineridora
Pseudochromadora
Sigmophoranema
Paroxystomina
Thoracostoma
Phanoderma
Phanodermopsis
Metaparoncholaimus
Meyersia
Viscosia
Diplolaimelloides
Filitonchus
Minolaimus
Metacomesoma
Sabatieria
Laimella
Marylynnia
Paracomesoma

28,85±2,15
0,05±0,01
0,00±0,00
0,00±0,00
0,08±0,02
3,35±0,50
0,85±0,10
6,52±0,40
16,41±1,45
0,00±0,00
3,86±0,34
0,00±0,00
0,07±0,02
0,00±0,00
0,13±0,03
0,36±0,06
0,04±0,01
0,12±0,03
2,76±0,47

0,05±0,15
0,03±0,15
0,01±0,06
0,11±0,48
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
0,07±0,29
0,03±0,15
1,86±5,01
0,04±0,17
0,00±0,00
0,03±0,15
0,05±0,15
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
9,01±17,63

Cyatholaimidae

Acanthonchus

46,05±2,87

5,00±11,31

Camacolaimidae

Paracanthoncus
Enoplus
Araeolaimus
Diplopeltis
Diplopeltoides
Draconema
Acanthopharynx
Chromaspirina
Desmodora
Spirinia
Camacolaimus

0,33±0,06
7,63±1,01
0,30±0,07
0,73±0,08
0,11±0,02
0,51±0,06
0,00±0,00
4,18±0,55
8,07±0,82
3,60±0,38
1,25±0,13

0,00±0,00
0,16±0,69
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
4,32±17,23
0,61±2,66
0,09±0,37
3,58±6,42
2,07±5,66
0,00±0,00

Chromadoridae

Karkinochromadora

0,59±0,13

0,00±0,00

Draconematidae
Axonolaimidae
Monhysteridae
Microlaimidae

Prochaetosoma
Parodontophora
Diplolaimella
Gammarinema
Ixonema

0,25±0,06
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00

0,66±2,88
0,03±0,15
0,07±0,25
0,72±2,87
0,05±0,21

Aponchiidae

Synonema

10,78±1,83

0,00±0,00

Epsilonema
Perepsilonema
Southerniella
Daptonema
Paramonohystera
Steineria
Theristus
Cobbia
Bolbolaimus
Calomicrolaimus

0,15±0,02
0,33±0,06
0,13±0,03
31,54±3,07
13,97±2,69
0,21±0,03
0,44±0,07
0,13±0,02
1,51±0,32
0,06±0,01

0,14±0,63
0,00±0,00
0,00±0,00
20,15±43,45
3,59±8,84
0,00±0,00
99,42±147,91
0,00±0,00
0,83±2,88
0,00±0,00

Desmodoridae
Oxystominidae
Leptosomatidae
Phanodermatidae
Oncholaimidae

Monhysteridae
Ethmolaimidae
Comesomatidae

Enoplidae
Diplopeltidae
Diplopeltoididae
Draconematidae
Desmodoridae

Epsilonematidae
Diplopeltidae
Xyalidae

Microlaimidae

3114
3121
3124
3133

0,00±0,02
0,17±0,50
0,04±0,10
0,33±0,40

0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00
0,00±0,00

3143

1,01±1,58

1,96±5,14

4122
4414
4422

0,00±0,00
0,00±0,02
0,00±0,00

0,04±0,18
0,00±0,00
0,03±0,15

4423

0,02±0,06

0,05±0,16

4432

0,01±0,03

0,00±0,00

4433

0,14±0,47

9,01±18,09

4434

2,32±2,87

5,00±11,60

5143

0,38±1,01

0,16±0,71

5414

0,08±0,12

4,32±17,68

5434

0,90±1,70

7,01±10,81

5443
6122

0,00±0,00
0,00±0,00

0,03±0,15
0,07±0,25

6134

0,54±1,83

0,76±2,94

6414

0,03±0,07

0,14±0,64

6423

2,29±5,14

23,75±51,38

6424
6432

0,02±0,07
0,01±0,02

99,42±151,75
0,00±0,00

6434

0,08±0,32

0,83±2,96

68

Desmoscolecidae

Desmoscolex
Tricoma

0,00±0,00
0,07±0,01

0,31±1,36
0,35±1,36

7214

0,00±0,01

0,66±2,79

69

CAPÍTULO II
HETEROGENEIDADE DE HABITATS E DIVERSIDADE DE NEMATODA EM
RECIFES DE CORAL RASOS: UMA ABORDAGEM FUNCIONAL

70

Heterogeneidade de habitats e diversidade de Nematoda em recifes
de coral rasos: uma abordagem funcional
Resumo
Os habitats exercem influência direta na estruturação de comunidades
biológicas, as quais respondem às características específicas de cada habitat.
Compreender como a diversidade taxonômica e funcional das comunidades se
comporta em razão da variação estrutural física de diferentes habitats, pode
fornecer informações valiosas sobre as condições ecológicas às quais os
ecossistemas estão sujeitos. A presente pesquisa buscou verificar a influência
da heterogeneidade de habitats de um recife raso sobre a diversidade
taxonômica e funcional de assembleias de Nematoda. Para isto, os Nematoda
foram coletados em 7 diferentes habitats: Sargassum sp., Turf, Zoanthus sp.,
banco de Rodolitos, Areia Fina, Areia Média e Zona de Degradação de Corais
(CDZ). Cada habitat foi coletado em triplicata, em áreas distantes no mínimo 10m
e em cada área de cada hábitat foram coletadas 3 amostras de Nematoda. Os
Nematoda foram identificados em gênero e medidos traços funcionais
morfológicos e ecológicos. Para comparar a estrutura taxonômica e funcional
dos Nematoda entre hábitats foram calculados índices de diversidade e
aplicadas análises de nMDS e PERMANOVA. Foi ainda calculada a diversidade
Beta e seus componentes e feita uma análise de valor de indicação utilizando os
gêneros (IndVal). Foram encontradas diferenças significativas na estrutura
taxonômica e funcional das assembleias entre habitats. Rodolito apresentou os
maiores valores para a diversidade taxonômica e funcional. Os Nematoda
exibiram valores mais altos do componente de substituição e alta especificidade
e fidelidade aos habitats. As assembleias apresentaram uma baixa redundância
funcional e elevada vulnerabilidade, com a maioria das entidades funcionais
compostas por um único gênero. Estes resultados apontam para a importância
da manutenção da heterogeneidade de hábitats na manutenção da diversidade
taxonômica e funcional dos recifes de coral e, consequentemente, das funções
e serviços associados a este ecossistema.
Palavras-chave: Diversidade beta, Meiofauna, Traço funcional, BTA.
INTRODUÇÃO
As características do habitat desempenham um papel fundamental na
distribuição das espécies e consequentemente, influenciam o funcionamento dos
ecossistemas (MacArthur e MacArthur, 1961; McCoy e Bell, 1991). Cada tipo de
habitat fornece condições singulares, mesmo que possua diferenças espaciais
pequenas entre si (Peterson et al., 2013; Martin et al., 2018). Suas características
estruturais físicas, tipos de recursos e interações estruturam as comunidades e
são essenciais para a ocorrência de diferentes grupos de animais (He et al.,
2019).
71

Quando os habitats são degradados, as comunidades geralmente sofrem
alterações na sua densidade e diversidade e, caso as mudanças persistam estas
podem ser fortemente alteradas (Hoekstra et al., 2005; Franklin, 2010; AlvarezFilip et al., 2013). Os exemplos de degradação nos diferentes habitats são
inúmeros (Riggio et al., 2013; Dirzo et al., 2014; Johnson et al., 2017; Horváth et
al., 2019), incluindo habitats em ecossistemas hiperdiversos, sejam terrestres
(Haddad et al., 2015; Peres et al., 2016) ou aquáticos (Fisher et al., 2015), os
quais vêm enfrentando uma elevada redução da sua área (Pimm e Raven, 2000;
Pratchett et al., 2014; Keil et al., 2015; Thompson et al., 2015), e
consequentemente de biodiversidade e serviços ecossistêmicos associados
(Worm et al., 2006), sobretudo os recifes de corais (Jackson et al., 2001; Schutte
et al., 2010; Jackson et al., 2014).
Recifes de corais rasos, são compostos por uma série de habitats que
formam um mosaico, onde cada um oferta condições e serviços ecológicos
particulares (Hall e Kingsford, 2021). Essa conjuntura de condições estruturais
complexas associada à sua elevada riqueza, torna os recifes de corais
ecossistemas ecologicamente importantes, pois fornecem habitats para
aproximadamente um terço das espécies marinhas (Pandolfi et al., 2011; Levy
et al., 2023). Essa importância e o expressivo valor de diversidade associado a
este ecossistema, ainda não está refletido no empenho necessário para sua
conservação, visto os prognósticos futuros (Magris et al., 2017; Kumagai et al.,
2018; Abe et al., 2022).
A diminuição da complexidade estrutural e a perda de cobertura coralínea,
devido a múltiplos estressores de origem antrópica tanto locais quanto globais,
são as alterações contemporâneas mais frequentemente observadas nos
ecossistemas de recifes (Graham et al., 2015; Hughes et al., 2017). O aumento
da temperatura oceânica e as frequentes anomalias térmicas resultantes, são
consideradas de maneira geral o impacto preponderante sobre os recifes rasos
(Guan et al., 2020). Aliado a isto, fatores de estresse local como a sedimentação
(Tebbett et al., 2018), descarga de nutrientes e sobrepesca contribuem para a
homogeneização dos recifes (Alvarez-Filip et al., 2009; Barroso et al., 2018).
Estas perturbações, as quais levam a perda de cobertura coralínea e a
uma homogeneização dos recifes que passa a ser dominado por macroalgas
(Cruz et al 2018), têm afetado recifes de coral do mundo todo, incluindo os recifes
72

brasileiros (Loiola et al., 2013; Cruz et al., 2018; Magris et al., 2018), embora
alguns indícios indiquem que estes recifes podem ser mais resilientes a
alterações climáticas (Mies et al., 2020). Os recifes de coral do Brasil se
destacam por ocorrer em condições particulares, em especial os próximos à
costa, pois são cercados e até recobertos por sedimentos siliciclásticos
lamacentos (Leão et al., 2019), com flutuações de pH e elevada entrada de
nutrientes através dos rios (Soares et al., 2021), resultando em uma menor
riqueza de espécie, porém com elevado endemismo e baixa redundância
funcional quando comparados aos recifes do Caribe e do Indo-Pacífico (Leão et
al., 2003; Tedesco et al., 2017; Mies et al., 2020; Pereira et al., 2022). Desta
forma, apesar de considerados recifes resilientes, a baixa redundância funcional
pode significar alta vulnerabilidade (Fonseca e Ganade, 2001; Valiente‐Banuet
et al., 2015; Eddy et al., 2021).
Compreender como as assembleias associadas aos recifes executam
seus papeis e influenciam processos é fundamental para sua conservação e de
seus serviços em diferentes escalas (Lefcheck et al., 2019; Pérez-García et al.,
2019; Esteves et al., 2022). Utilizar uma abordagem funcional, além da
taxonômica, multiplica as informações sobre efeitos dos processos e serviços
ecológicos (Mouchet et al., 2010; Cadotte et al., 2011).
Para isto é necessário entender as funções executadas pela comunidade
que exercem influência no funcionamento do ecossistema e quais seriam os
prejuízos caso estas comunidades sejam perdidas (Justino et al., 2023), como
também entender quais os traços funcionais causam efeitos ou respondem a
alterações ambientais de forma significativa (Violle et al., 2007; Beauchard,
2023). Grupos pertencentes ao domínio bentônico, possuem uma riqueza que
pode atuar como elo para investigar as interações complexas entre a diversidade
biológica e o equilíbrio funcional dos ecossistemas (Snelgrove, 1999).
Entretanto, este fato ainda é pouco refletido nas pesquisas para os invertebrados
bentônicos recifais, especialmente os de pequeno tamanho, embora alguns
autores tenham contribuído nos últimos anos com alguns trabalhos de meiofauna
(Sarmento et al., 2011; Sarmento et al., 2013; Sarmento et al., 2015; Sarmento
et al., 2017; Esteves et al., 2022), grande parte das pesquisas sobre diversidade,
seja taxonômica ou funcional, nestes ecossistemas, sobretudo no Brasil se
concentram nos peixes recifais (Moura et al., 1999; Floeter et al., 2001; Halpern
73

e Floeter, 2008; de Oliveira, et al., 2018; Luza et al., 2022) e grupos
macrobentônicos (Netto et al., 2003; Mazzuco et al., 2020; Picolotto et al., 2020;
Pires-Teixeira et al., 2021; Stelzer et al., 2021).
O cenário de crescente homogeneização e declínio de habitats em recifes
de corais (Knowlton, 2001; Wilkinson, 2004; Richardson et al., 2017), ameaça
seu funcionamento, visto o comprometimento das funções executadas pelos
organismos que o compõem, sobretudo os bentônicos (Glynn e Enochs, 2010).
Atividades e processos como a produção primária (Hay e Taylor, 1985; Hatcher,
1997), decomposição da matéria orgânica (Glynn, 2008; Giere, 2009),
transferência de energia (Giere, 2009; Glynn e Enochs, 2010), bioturbação e
estabilização dos sedimentos (Wulff e Buss, 1979; Alkemade et al., 1992), são
fundamentais para manutenção do funcionamento ecossistêmico nos recifes. A
perda de organismos bentônicos que atuam na estabilização de sedimentos não
consolidados, por exemplo, está diretamente relacionada a morte de pequenos
corais, pois estes necessitam de um habitat estável para se fixarem e se
desenvolverem (Wulff e Buss, 1979).
Os Nematoda de vida livre executam papeis distintos que contribuem para
a manutenção do funcionamento ecossistêmico como a bioturbação e papel
predador/presa (Jensen, 1987; Coull, 1999; Schmid‐Araya e Schmid, 2000;
Hubas et al., 2010; Kristensen et al., 2012). Exercem influência em processos
como a mineralização da matéria orgânica e transferência de energia,
principalmente porque correspondem a 80-95% dos organismos do meiobentos
(Heip et al., 1985), servindo de alimentos para macrofauna, peixes e outros
organismos (Coull, 1988; Giere, 2009), assim atuando na prestação de serviços
ecossistêmicos, como a assentamento de sedimentos e a ciclagem de nutrientes
(Nehring et al., 1990; Nehring, 1993; Zeppilli et al., 2015; Schratzberger e Ingels,
2018). Além de ser o grupo dominante da meiofauna, possuem elevada
diversidade taxonômica e funcional (Sandulli et al., 2014).
Como alternativa para verificar o papel das assembleias bentônicas,
especialmente as de Nematoda, a abordagem funcional se mostra eficiente,
apesar de não ser uma novidade (Grassi et al., 2022), nem mesmo para recifes
tropicais (Armenteros et al., 2019; Pérez-García et al., 2019; Esteves et al.,
2022). Contudo, a maioria das pesquisas utilizando este enfoque se restringem
a informações funcionais da estratégia de vida, índices de maturidade, guildas
74

tróficas e outras características morfológicas (Schratzberger et al., 2007; Alves
et al., 2014; Semprucci et al., 2018; Franzo e Del Negro, 2019; Semprucci et al.,
2022). Recentemente, alguns poucos estudos têm avaliado traços morfológicos
e ecológicos mediante análises multivariadas com cálculo de índices de
diversidade funcional em estuários (Sroczyńska et al., 2021; Justino et al., 2023).
Contudo, trabalhos verificando as respostas funcionais de assembleias de
Nematoda em razão da heterogeneidade de habitats recifais mediante índices
funcionais não foram realizados até o momento.
Neste estudo foi investigada a influência da heterogeneidade de habitats
recifais rasos sobre a estrutura taxonômica e funcional de assembleias de
Nematoda, sendo testadas as seguintes hipóteses, H1: A heterogeneidade de
habitats promove a diversidade taxonômica e funcional dos Nematoda, onde
habitats diferentes irão apresentar assembléias únicas, contribuindo para a
diversidade dos recifes de coral. H2: A diversidade entre estes hábitats é
dominada por processos de substituição e H3: Devido a heterogeneidade de
hábitats os recifes de coral apresentam baixa redundância funcional e elevada
vulnerabilidade a perturbações ambientais.

METODOLOGIA
Área de estudo
O litoral de Alagoas, com aproximadamente 230 km de extensão, está
localizado na região nordeste do Brasil. A zona costeira abriga diversos
ecossistemas, como estuários, mangues, praias e recifes de corais (Correia e
Sovierzoski, 2008). O estudo em questão foi conduzido no sul do estado,
especificamente na praia do Pontal da Peba, em sua área recifal rasa (Figura 1).
Os recifes rasos estão presentes desde a região intertidal até profundidades
entre 15 a 20 metros e são dominados por algas Turf, tapetes de pequenas algas
geralmente filamentosas, chegando a 41% da cobertura bentônica. Os corais
zooxantelados constituem apenas 11% desta cobertura, sendo Siderastrea
stellata a espécie dominante (Sampaio e Pinto, 2019).
Além dos táxons mencionados, estes recifes apresentam áreas cobertas
por macroalgas do gênero Sargassum, que oferecem uma complexa estrutura
para fixação e proteção de diversos organismos (Mafra e Cunha, 2002, PérezGarcia et al., 2015) e por zoantídeos dos gêneros Zoanthus, que apresentam
75

corpo simples com pólipos pequenos e geralmente dois ciclos de tentáculos ao
redor do disco oral (McFadden et al., 2007) e Palythoa. Entre as manchas dos
recifes há a formação de piscinas, áreas de substrato não consolidado, sempre
inundadas, dominadas por diferentes tipos de substrato, tais como: banco de
rodolitos, isto é, nódulos de algas calcárias incrustantes que possuem estrutura
tridimensional (Kundal e Dharashivkar, 2005; Amado-Filho et al., 2012), Zonas
de Degradação de Corais (CDZ), caracterizadas por fragmentos de esqueleto de
corais e sedimentos arenosos de diferentes granulometrias.

Figura 1. Mapa de localização do estado de Alagoas (A), em detalhe o município de Piaçabuçu
próximo aos recifes da praia de Pontal do Peba (B), indicando a área de estudo representada
pelo polígono vermelho que circunda o recife. AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona
de Degradação de Corais.

A coleta foi realizada entre os meses de setembro e outubro de 2022,
sendo as amostras obtidas em 7 diferentes hábitats: alguns no topo recifal
representados por diferentes coberturas bentônicas dominantes como 1-Turf, 2Macroalgas frondosas do gênero Sargassum sp. e 3-Zoanthus sp., além de
regiões de sedimento não consolidado das piscinas adjacentes: 4-Areia Fina
(AF), 5-Areia Média (AM), 6-Zona de Degradação de Corais (CDZ) e 7Rodolitos. Estes hábitats foram espacialmente replicados (três diferentes locais
76

para cada habitat) com uma distância mínima de 10 metros entre locais. Em cada
local para cada habitat foram coletadas 3 réplicas para estudo dos Nematoda.

Assembleias de Nematoda
Para a coleta dos Nematoda foi utilizado um corer de PVC de 10 cm de
diâmetro interno, sendo inserido 10 cm nos substratos de sedimento não
consolidados, AM, AF e CDZ. Nos substratos consolidados Turf, Macroalgas,
Zoanthus sp., e no banco de Rodolitos, foi utilizado um quadrado de 25x25cm
lançado aleatoriamente sobre os hábitats e o material delimitado pelo quadrado
foi raspado com uma espátula ou coletado manualmente. As amostras foram
fixadas em campo com formol salino a 4%.
As amostras dos quadrados foram lavadas abundantemente com água
corrente em peneira de 45 μm de abertura, para separação dos Nematoda das
estruturas dos organismos coletados. Para as amostras de sedimento não
consolidado foi utilizado o método de elutriação manual onde o sobrenadante foi
vertido em peneira de 45 μm. Todo o material retido na peneira foi transferido
para placa de Dollfus para retirada de uma subamostra dos primeiros 120
espécimes sob estereomicroscópio. Estes indivíduos foram diafanizados de
acordo com De Grisse (1969) e montados em lâminas permanentes para
microscopia (modificado de Cobb, 1920). Os Nematoda foram identificados até
ao nível taxonômico de gênero sob microscópio óptico com até 1000x de
aumento, com auxílio de literatura especializada (Platt e Warwick, 1983; Platt e
Warwick, 1988; Warwick et al., 1998) e informações da bibliografia contida no
banco de dados Nemys: World Database of Nematodes (Nemys, 2023).
Para a abordagem funcional foram utilizados traços biológicos ecológicos,
grupos tróficos e características da estratégia de história de vida, e morfológicos,
tipo de anfídeo, tipo de cauda, comprimento total dos adultos e razão
comprimento total/largura máxima do corpo (C/L). As categorias utilizadas para
cada um destes traços, a relevância ecológica e as metodologias utilizadas para
classificação e medição destes está descrita em detalhes na Tabela 1.
Tabela 1. Traços biológicos dos Nematoda por categoria, evidências da sua relevância ecológica
para o ecossistema e métodos seguidos.
Trait

Category

Ecological Relevance

Methods

77

Indistinct
Slit-like

Amphids
Morphology

Pocket-like
Spiral
Rounded or elongate
loop
Circular or oval
Blister-like
Longitudinal slit or long
sinusoidal structure
1A
1B
2A

Trophic groups
2B

Short/round
Tail
morphology

Length groups

Elongated/filiforme
Clavate conical
cylindrical
Conical
<1 = 1 mm = Muito
Curto (MC)
1-1.99 = 2 mm (Curto)
2-3.99= 3 mm (Médio)

Shape
categories

>4 = 4 mm (Grande)
Stout with a length–
width ratio < 18
Slender with a length–
width ratio of 18–72
Long/thin with a length–
width ratio > 72
Extreme colonizer (c-p
1)
Colonizer (c-p 2)
Intermediate (c-p 3)

Life History
Strategy

Persister (c-p 4)
Extreme Persister (c-p
5)

Orgão quimiorreceptor mais
relevante para os Nematoda, sendo
relacionado a papeis como a busca
por alimentos e por parceiros. Além
disto seu tamanho é relacionado a
oferta de alimentos, quanto menor,
maior a disponibilidade de recursos.

Nematodes were
grouped by microscopic
observation of the shape
of the amphids
(Semprucci et al., 2018).

Relacionada ao papel trófico do
Nematoda, sua morfologia está
associada a ecologia alimentar. A
alta variedade alimentícia de
Nematoda garante uma ampla oferta
de itens que podem ser consumidos,
principalmente por que o filo possui
função importante na transferência
de matéria orgânica para níveis
tróficos superiores.

The well-known and
highly accepted
classification based on
buccal cavity
morphology: selective
deposit-feeders (1A),
non-selective depositfeeders (1B), Epistrate
feeders (2A) and
predators/omnivores
(2B), (Wieser, 1953).

Associada a locomoção, reprodução
Nematodes were
e alimentação. A forma da cauda,
grouped by microscopic
ainda por estar relacionado a
observation of the shape
estrutura física e química do
of the tail (Thistle et al.,
substrato.
1995).

Nematodes were
Relacionado a características
Measurements by
fisiológicas como disponibilidade de microscopic observation
oxigênio e oferta ou adequação a
(Tita et al., 1999;
matéria orgânica, refletindo a
Soetaert, et al., 2002;
adaptação ao meio em termos de
Losi et al., 2013;
mobilidade e/ou relações ecológicas.
Schratzberger et al.,
2007).

Representam a capacidade de
persistir ou não em um ambiente
perturbado devido a adaptações
evolutivas. A dominância de
persistentes indica ambientes pouco
perturbados. Valores extremos
nessa escala são considerados
praticamente ausentes em
ambientes marinhos.

A 5-point scale of life
history strategy from
colonizers (short life
cycle and high
reproduction rates.
Good colonizers,
tolerant to disturbances)
to persisters (long life
cycle and low
reproduction rates. Poor
colonizers, sensitive to
disturbances (Bongers,
1991; Schratberger et
al., 2007)

Análise de dados
Devido à utilização de dois métodos de coleta e das diferenças de
complexidade estrutural da cobertura bentônica entre os diferentes hábitats do
topo recifal, a abundância dos Nematoda foi calculada em termos de abundância
relativa dos gêneros nas sub-amostras. Para a abundância dos traços funcionais
78

utilizou-se uma matriz de abundâncias ponderadas baseada na matriz de
abundância relativa dos gêneros.

Diversidade taxonômica
Para investigar e comparar a estrutura das assembleias nos diferentes
habitats estudados, foram aplicadas análises uni e multivariadas aos dados de
abundância dos gêneros de Nematoda em cada habitat.
Os índices de diversidade de Shannon H’ (log2) e equitabilidade de Pielou
(J) foram calculados, e comparados entre hábitats através de análises de
modelos lineares generalizados (GLM) utilizando o melhor modelo de
distribuição ajustado, que no caso foi o gaussiano e teste de Tukey a posteriori
para comparações dois a dois.
Análises de escalonamento multidimensional não métrico (nMDS) e de
variância multivariada por permutação (PERMANOVA) foram aplicadas aos
dados de abundância relativa dos gêneros para descrever dissimilaridades e
avaliar diferenças significativas na estrutura taxonômica das assembleias,
respectivamente. Estas análises foram realizadas utilizando uma matriz de
distâncias, sem transformação, construída a partir do índice de similaridade de
Bray-Curtis tendo habitats como fator preditivo. A PERMANOVA foi realizada
utilizando 9.999 permutações e soma de quadrados tipo III (parcial). Testes
pareados foram aplicados, quando os resultados da PERMANOVA foram
significativos (p < 0.05).
Para identificar os gêneros indicadores de cada habitat foi utilizada a
análise de Indval, (Dufrêne e Legendre, 1997), a qual considera as abundâncias
relativas médias (especificidade) e frequências relativas (fidelidade) de cada
gênero nas amostras. Com o objetivo de quantificar a dissimilaridade na
composição taxonômica das assembléias entre os habitats, identificando qual o
componente preponderante responsável por estas dissimilaridades, se
substituição ou aninhamento, foi calculada a diversidade beta (Whittaker, 1960;
Baselga, 2008; Baselga, 2010), utilizando a função beta.multi do pacote betapart
baseada em uma matriz de presença e ausência conforme o índice de
dissimilaridade de Sorensen.
Os índices univariados foram calculados através da função Diverse do
pacote estatístico Primer v6+Permanova (Clarke e Gorley, 2006), e todas as
79

demais análises foram realizadas no ambiente R (R Core Team, 2023), utilizando
os pacotes vegan (Oksanen et al., 2020), pairwise Adonis (Arbizu, 2019),
indicspecies (Cáceres e Legendre, 2009), betapart (Baselga et al., 2022) e
multcomp (Hothorn et al., 2016).
Diversidade funcional
Índices de diversidade funcional

Para o cálculo dos índices univariados de diversidade funcional, os traços
relacionados a medidas do corpo, comprimento total e C/L, foram excluídos uma
vez que não foi possível associar um gênero a uma única categoria, pois é
necessário para o agrupamento em entidades funcionais. Isto se deve ao fato de
que indivíduos do mesmo gênero se encaixaram em diferentes categorias dentro
destes traços, tanto em hábitats diferentes quanto em amostras de mesmo
hábitat.
Feito isso, os gêneros foram agrupados em Functional Entities (FEs) e
calculado os valores para as medidas de riqueza, redundância e vulnerabilidade
funcional, sendo 6 índices funcionais calculados baseados nas FEs Tabela 2.
Todos os índices foram calculados através do pacote mFD do ambiente R
(Magneville et al., 2022). As diferenças significativas nestes índices entre
hábitats foram verificadas através de GLM utilizando o modelo gaussiano e teste
de Tukey a posteriori para comparações dois a dois.
Tabela 2. Definição dos Índices de diversidade funcional calculados
Name

Acronym

Definition

Functional Entities

FEs

Unique combinations of functional traits (Mouillot et al.,
2014; Magneville et al., 2022).

Functional Entities Richnes

FEr

Number of FEs and trait combination for each FE (Mouillot
et al., 2014; Magneville et al., 2022).

Functional Redundancy

FRed

Average number of genera in FEs (Mouillot et al., 2014;
Magneville et al., 2022).

Functional Vulnerability

FVuln

Proportion of FEs composed by a single genus (Mouillot
et al., 2014; Magneville et al., 2022).

Functional Over-redundancy

FOR

Proportion of genera presented in FEs with more genera
than the average redundancy (Mouillot et al., 2014;
Magneville et al., 2022). The better distributed the number
of genera in FEs is, the closer to zero its value.

80

Functional Richness

FRic

Volume occupied by genera in functional space where
higher volume means higher diversity (Cornwell et al.,
2006; Villéger et al., 2008; Magneville et al., 2022).

Functional Divergence

FDiv

Evaluates the role of genera with extreme or unique traits
(Villéger et al., 2008; Magneville et al., 2022).

Functional Dispersion

FDis

Refers to how evenly traits are distributed among genera
and assemblages (Laliberté e Legendre, 2010; Magneville
et al., 2022).

Functional Eveness

FEve

Refers to how abundances are distributed among traits in
functional space (Villéger et al., 2008; Magneville et al.,
2022).

Functional Originality

FOri

Expresses how changes in abundance vary the
redundancy of assemblages (Mouillot et al., 2013;
Magneville et al., 2022).

Functional Specialization

FSpe

Represents the contribution to functional space from
specialists and generalists (Bellwood et al., 2005; Mouillot
et al., 2013; Magneville et al., 2022).

Análise de traços biológicos (BTA)

A abordagem multivariada da análise de traços biológicos foi utilizada com
o intuito de comparar a estrutura das assembleias de Nematoda entre os habitats
em termos funcionais. Foram aplicadas análises de nMDS e PERMANOVA a
partir da matriz de distâncias de Bray-Curtis de abundâncias ponderadas dos
traços biológicos, sem transformação, tendo hábitat como fator preditivo. Os
mesmos procedimentos utilizados na PERMANOVA aplicada a abundância dos
gêneros foram utilizados aqui.

RESULTADOS
Diversidade Taxonômica
Os gêneros dominantes diferiram entre a maioria dos habitats,
destacando-se Spirinia e Praeacanthonchus como os mais representativos em
mais de um habitat (Figura 2). Nos habitats de sedimentos não consolidados, AF
e CDZ, Spirinia foi o gênero dominante com valores de (31%) e (39%) de
abundância relativa, respectivamente. Em AM, Rhynchonema dominou com
valores de abundância relativa que chegaram a (44%), (Figura 2). Nos habitats
de Macroalgas e Turf, Praecanthonchus dominou com (34%) e (26%) dos
81

indivíduos nas amostras, respectivamente (Figura 2). Já em habitats de Rodolito
e de Zoanthus, Chromadorina (17%) e Oncholaimus (50%) foram os mais
representativos (Figura 2).

Figura 2. Abundância relativa média (%) dos gêneros mais representativos (AR>10%) nos
habitats. (AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de Corais). Outros
= soma da abundância relativa média dos gêneros com valores inferiores a 10%.

Os maiores valores médios para os índices de diversidade e
equitatividade foram observados em Rodolito (3.7 e 0.8), respectivamente
(Figura 3. A e B). O menor valor médio de diversidade foi registrado em AM (2.4)
e o menor para a equitatividade em Zoanthus (0,6). Os valores médios para
riqueza de gêneros (Figura 3. C) variaram entre os habitats, contudo Rodolito
registrou o maior valor (24) e AF o menor valor (14).

82

Figura 3. Valores médios dos índices diversidade de Shannon (H’) (A), equitatividade de Pielou
(J) (B) e riqueza de Gêneros (C). (círculos vermelhos e linhas verticais vermelhas = média±desvio
padrão, linhas horizontais pretas = mediana, círculos pretos = outliers, bigodes = mínimos e
máximos, caixas = 1º e 3º quartis). AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de
Degradação de Corais.

Por meio do teste de IndVal, foram identificados os gêneros que possuem
a maior identificação com cada habitat, onde os gêneros indicadores foram
diferentes para todos os hábitats. Apenas para Macroalgas não se obteve gênero
indicador significativo. Neste contexto, AF e Turf apresentaram 5 gêneros
indicadores cada, sendo Adoncholaimus e Halalaimus, os gêneros indicadores
com os maiores valores de IndVal para os habitats em questão, respectivamente.
Enquanto em AM, 10 gêneros apresentaram forte associação com o habitat,
contudo Rhynchonema apresentou o maior valor indicador dentre todos os
gêneros para este habitat. CDZ, Rodolito e Zoanthus foram representados
apenas por 2 gêneros cada, onde Dorylaimopsis, Spilophorella e Oncholaimus

83

foram os indicadores que atingiram os maiores valores de cada um destes
hábitats, respectivamente (Tabela 3).
Tabela 3. Teste de IndiVal evidenciando as associações entre os gêneros e os habitats dos
recifes rasos do Pontal do Peba. (AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de
Degradação de Corais).
Habitats
Gêneros
Adoncholaimus
Thalassomonhystera
Polysgima
Odontophora
Daptonema
Rhynchonema
Tricoma
Dracograllus
Perepsilonema
Chromadorita
Spilobolbolaimus
Rhips
Latronema
Endeolophos
Pomponema
Dorylaimopsis
Mesacanthion
Spilophorella
Promonhystera
Halalaimus
Araeolaimus
Chromadora
Actinonema
Nemanema
Oncholaimus
Demonema

AF

AM

CDZ

Macroalgas

Rodolito

Turf

Zoanthus

P

0.877
0.607

0,005
0,005
0,005
0,005
0,005
0,005
0,005
0,005
0,005
0,005
0,005
0,005
0,005
0,025
0,005
0.005
0.005
0.005
0.035
0.005
0.005
0.005
0.005
0.010
0.005
0.005

0.715
0.581
0.578
0.526
0.520
0.896
0.811
0.789
0.758
0.731
0.587
0.564
0.527
0.442
0.440
0.629
0.535
0.672
0.547
0.688
0.616
0.578
0.559
0.421

A diversidade beta entre os habitats apresentou valor total de 0.67. Em
relação aos seus componentes o valor de substituição apresentou maior valor,
0.60, e o valor do componente de aninhamento foi de apenas 0.06.
Através da análise de nMDS foi possível verificar similaridades na
estrutura das taxonômica das assembléias para alguns habitats com a formação
de 4 agrupamentos: um composto pelas amostras dos habitats de Macroalgas,
Rodolito e Turf, (Figura 4), um por amostras dos habitats sedimentares AF e
CDZ, e os outros dois por amostras de apenas um hábitat, sendo Zoanthus e AM
(Figura 4).

84

Figura 4. Resultado da Análise de escalonamento multidimensional não métrico (nMDS),
aplicada aos dados de abundância dos gêneros de Nematoda nos habitats dos recifes rasos do
pontal do Peba. AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de Corais.

A aplicação da PERMANOVA à matriz de similaridade de abundância de
gêneros, utilizando o habitat como fator categórico, revelou diferenças
estatisticamente significativas (Fmodel = 17.526; p = 0.001). Foi possível
constatar de maneira geral que ocorreram diferenças significativas entre todos
os habitats, exceto entre AF-CDZ (Fmodel = 2.55; p = 1.000), MacroalgasRodolito (Fmodel = 5.00; p = 0.189), Macroalgas-Turf (Fmodel = 3.47; p = 0.126)
e Rodolito-Turf (Fmodel = 6.03; p = 0.063), (Tabela 4), reforçando os grupos
obtidos na análise de nMDS.
Tabela 4. Resultado do teste pareado da Permanova aplicado à matriz de abundâncias relativas
de gêneros de Nematoda. (AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de
Corais). Resultado significativo (p < 0.05).

85

Habitats
AF-AM
AF-CDZ
AF-Macroalgas
AF-Rodolito
AF-Turf
AF-Zoanthus
AM-CDZ
AM-Macroalgas
AM-Rodolito
AM-Turf
AM-Zoanthus
CDZ-Macroalgas
CDZ-Rodolito
CDZ-Turf
CDZ-Zoanthus
Macroalgas-Rodolito
Macroalgas-Turf
Macroalgas-Zoanthus
Rodolito-Turf
Rodolito-Zoanthus
Turf-Zoanthus

Fmodel
32.73
2.55
19.58
23.22
42.00
29.94
24.88
27.63
29.94
45.67
31.98
13.84
14.12
25.81
20.28
5.00
3.47
17.30
6.03
16.22
25.07

P
0.021
1.000
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.189
0.126
0.021
0.063
0.021
0.021

Diversidade Funcional
Em AF e CDZ, anfídeos do tipo Loop alongado ou arredondado (LAA)
foram dominantes, enquanto em Rodolito e Turf o anfídeo do tipo fenda foi
predominante. Nos demais habitats (AM, Macroalgas e Zoanthus) anfídeos do
tipo circular ou oval (CO), espiral e tipo bolso foram os mais representativos
respectivamente (Figura 5. A). Em relação a cauda, o tipo cônica dominou em 5
dos 7 hábitats (AM, CDZ, Macroalgas, Rodolito e Turf), e o tipo clavada-cônicacilíndrica (CCC), em AF e Zoanthus (Figura 5. C).
O comprimento total dominante variou entre Curto e Muito Curto (MC),
com o primeiro tipo sendo predominante em AF, CDZ, e Macroalgas, enquanto
o segundo tipo foi representativo nos demais habitats (Figura 5. D). A razão
Comprimento/Largura (C/L), apresentou dominância de Nematoda do tipo
Delgado em todos os habitats, com valores que variaram de 56% em AM a 97%
em CDZ (Figura 5. E).
O grupo trófico dominante de maneira geral foi 2A, sendo dominante em
5 dos 7 habitats, com exceção de AM e Zoanthus, nos quais 1B e 2B foram os
mais representativos, respectivamente (Figura 5. B). Os valores de c-p
registrados variaram apenas entre 3 e 4, sendo os Nematoda classificados em
c-p 3 os dominantes em todos os habitats à exceção de Zoanthus onde dominou
Nematoda de estratégia de vida c-p 4 (Figura 5. F).
86

Figura 5. Abundância relativa (%) dos traços biológicos das assembleias de Nematoda nos
habitats dos recifes rasos do Pontal do Peba: Tipo de anfídeo (A); Grupo Trófico (B): (1A =
alimentadores de depósitos seletivos, 1B = alimentadores de depósitos não seletivos, 2A =
alimentadores epistrados, 2B = onívoros/predadores de acordo com Wieser, 1953); Tipo de
Cauda (C); Comprimento total (D); Comprimento/Largura (E); Estratégia de História de Vida (cp), (F), (AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de Corais).

O número médio de entidades funcionais por habitat (Figura 6. A) foi maior
em Rodolito (18) e menor em AF (11). Enquanto os valores médios de FRed e
FOR oscilaram entre os habitats, sendo Rodolito o que apresentou os maiores
valores para ambos os índices 1.13 e 0.18, enquanto em Zoanthus foram
registrados os menores 1.11 e 0,08, respectivamente (Figura 6. B e C). Já, para
FVuln Rodolito apresentou o menor valor médio dentre os habitats (0.78) e
Zoanthus o maior (0.93), (Figura 6. D).
87

Figura 6. Valores médios do Número de Entidades Funcionais (A), FRed = Redundância
Funcional (B), FOR = Redundância Média Funcional (C) e FVuln = Vulnerabilidade Funcional
(D). (círculos cinzas e linhas verticais cinzas = média±desvio padrão, linhas horizontais pretas =
mediana, círculos pretos = outliers, bigodes = mínimo e máximo, caixas = 1º e 3º quartis) (AF =
Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de Corais).

Dentre os índices de diversidade funcional calculados para as entidades
funcionais, somente FDis não apresentou diferenças significativas entre nenhum
dos habitats (p = 0.1052). Os maiores valores de FRic (Figura 7. A), foram
encontrados para Macroalgas, Zoanthus e principalmente Rodolito, sendo estes
valores significativamente maiores do que em AM (Tabela. 5) e ainda
significativamente maiores em Rodolito do que em Turf (Tabela 5).
Os valores de FDiv (Figura 7. B) foram maiores em Zoanthus, AM e AF,
sendo estas diferenças significativas para a maioria das comparações (Tabela
5). Maiores valores para FEev (Figura 7. C) foram também encontrados para
Zoanthus e os menores para AM, sendo significativamente menores do que em
Zoanthus, Rodolito e Turf (Tabela 5). Para FOri e FSpe (Figura 7. D e E) foram
88

encontrados valores significativamente maiores em Zoanthus e AF do que nos
outros habitats (Tabela 5). Os valores de FSpe em CDZ foram significativamente
menores do que em Zoanthus e AF, mas significativamente maiores do que em
Macroalgas e Turf (Tabela 5).

Figura 7. Valores médios dos índices de FRic = Diversidade Funcional (A), FDiv = Divergência
Funcional (B), FEve = Equidade Funcional (C), FOri = Originalidade Funcional (D) e FSpe =
Especialização Funcional (E). (círculos vermelhos e linhas verticais vermelhas = média±desvio

89

padrão, linhas horizontais pretas = mediana, círculos pretos = outliers, bigodes = mínimo e
máximo, caixas = 1º e 3º quartis), (AF = Areia Fina, AM = Areia Média, CDZ = Zona de
Degradação de Corais).
Tabela 5. Resultados do teste de Tukey aplicado aos índices de diversidade funcional (- =
resultado não significativo). (AF = Areia Fina, AM = Areia Média, CDZ = Zona de Degradação de
Corais e N° de EFs = número de entidades funcionais).
p
Habitats

FRic

FDiv

FEve

FOri

FSpe

AF-AM

-

-

-

0.001

0.001

AF-CDZ

-

0.039

-

-

-

AF-Macroalgas
AF-Rodolito

-

0.001
0.02

-

0.035
0.032

0.001
0.001

AF-Turf

-

-

-

0.001

0.001

AF-Zoanthus

-

-

-

-

-

AM-CDZ

-

-

-

-

-

AM-Macroalgas

0.036

0.016

-

-

-

AM-Rodolito
AM-Turf

0.006
-

-

0.01
0.001

-

-

AM-Zoanthus

0.042

-

0.001

0.001

0.001

CDZ-Macroalgas

-

-

-

-

0.001

CDZ-Rodolito
CDZ-Turf

-

-

-

-

0.001

CDZ-Zoanthus
Macroalgas-Rodolito

-

0.001
-

-

-

0.007
-

Macroalgas-Turf

-

-

-

-

-

Macroalgas-Zoanthus

-

0.001

-

0.023

0.001

0.028
-

0.001

-

0.021

0.001

-

0.002

-

-

0.001

Rodolito-Turf
Rodolito-Zoanthus
Turf-Zoanthus

O resultado do nMDS aplicado à abundância ponderada dos traços
biológicos apresentou os mesmos agrupamentos encontrados para o nMDS
aplicado à abundância dos gêneros, porém com menores distâncias entre as
amostras e maior grau de sobreposição, ou seja, de similaridade entre estes
grupos (Figura 8).

90

Figura 8. Resultado da Análise de escalonamento multidimensional não métrico (nMDS),
aplicada aos dados de abundância ponderada dos traços biológicos das assembleias de
Nematoda dos habitats dos recifes rasos do pontal do Peba (AF = Areia Fina, AM = Areia Média
e CDZ = Zona de Degradação de Corais).

Apesar desta maior similaridade entre os grupos, apontada no nMDS,
através da PERMANOVA aplicada à matriz de abundâncias ponderadas dos
traços biológicas utilizando habitat como fator preditivo foram verificadas
diferenças estatisticamente significativas (Fmodel = 17.995; p = 0.001) e de
maneira similar a PERMANOVA aplicada a abundância dos gêneros, grande
parte dos habitats apresentaram diferença significativas, exceto alguns casos
entre AF-CDZ (Fmodel = 2.86; p = 1.000), Macroalgas-Rodolito (Fmodel = 3.04;

91

p = 0.567) Macroalgas-Turf (Fmodel = 2.12; p = 1.000) e Rodolito-Turf (Fmodel
= 3.66; p = 0.336), (Tabela 4).
Tabela 6. Teste Permanova pareado aplicado à matriz de abundâncias ponderadas de
características biológicas. (AF = Areia Fina, AM = Areia Média e CDZ = Zona de Degradação de
Corais). Resultado significativo (p < 0.05).
Habitats

Fmodel

P

AF-AM
AF-CDZ
AF-Macroalgas
AF-Rodolito
AF-Turf
AF-Zoanthus
AM-CDZ
AM-Macroalgas
AM-Rodolito
AM-Turf
AM-Zoanthus
CDZ-Macroalgas
CDZ-Rodolito
CDZ-Turf
CDZ-Zoanthus
Macroalgas-Rodolito
Macroalgas-Turf
Macroalgas-Zoanthus
Rodolito-Turf
Rodolito-Zoanthus
Turf-Zoanthus

42.49
2.86
17.21
22.94
32.55
12.53
26.65
13.74
12.52
12.66
34.84
10.57
12.93
19.15
14.46
3.04
2.12
15.71
3.66
21.85
19.15

0.021
1.000
0.021
0.021
0.021
0.021
0.042
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.021
0.567
1.000
0.021
0.336
0.021
0.021

DISCUSSÃO
Os resultados revelaram diferenças significativas na estrutura taxonômica
e funcional das assembleias entre os habitats. O habitat mais diverso, tanto em
termos taxonômicos quanto funcionais, foram os bancos de Rodolito sendo
representados por assembléias de grupo trófico 2A, com anfídeo do tipo fenda,
cauda cônica e valor c-p 3. Este habitat foi o que apresentou maior redundância
e menor vulnerabilidade funcional, indicando uma maior resiliência que os
demais habitats a perturbações e consequentemente a perdas de funções.
Alguns índices apresentaram os menores valores em AM, indicando uma relativa
homogeneização e uma menor contribuição funcional das assembleias deste
habitat para o recife, enquanto Zoanthus apresentou assembleias com traços e
prováveis funções únicas, sugerindo especificidade dos traços as condições
deste habitat em relação aos outros. Foi possível evidenciar 4 assembleias
diferentes dentre os 7 habitats, tanto em termos taxonômicos quanto funcionais.
92

Os valores dos índices de diversidade beta e do IndVal indicaram que os habitats
possuem assembleias típicas com altos valores para gêneros indicadores, sendo
indicadores exclusivos, sinalizando que estes gêneros representam bem cada
habitat. Ficou evidente que alguns habitats mantêm combinações únicas de
traços funcionais, sendo algumas combinações exclusivas de um certo habitat,
confirmando a influência direta da heterogeneidade de habitats na estruturação
das assembleias.
Gêneros

pertencentes

à

família

Oncholaimidae

possuem

como

característica morfológica diagnóstica a cavidade bucal extensa, a qual pode
possuir três dentes imóveis, sendo um ou os dois dentes ventrosublaterais
preponderantes (Smol et al., 2006). Esta característica os enquadra como
predadores e/ou onívoros (2B), garantindo ampla plasticidade trófica, podendo
ainda se alimentar de matéria animal ou vegetal em decomposição (Jensen,
1987) ou ter sua principal fonte de carbono proveniente de microalgas bentônicas
(Leduc, 2009), o que pode explicar a dominância de Oncholaimus e sua
associação ao habitat de Zoanthus. Este cnidário, além de obter energia
mediante simbiose com dinoflagelados do gênero Symbiodinium (Reimer et al.,
2006; Rabelo et al., 2014), também se alimenta por filtração, assim, podendo
fornecer resíduos alimentares (Reimer et al., 2006b). A família Xyalidae, apesar
de ser bem documentada em locais com sedimentos finos, possui gêneros com
preferência por sedimentos de granulometria grosseira (Venekey et al., 2014).
No presente estudo, um gênero pertencente a esta família, Rhynchonema, além
de ser o gênero indicador para o habitat de AM, apresentou o maior valor de
indicador dentre todos os gêneros nos habitats amostrados, reforçando a
presença e especificidade de Xyalidae também em habitats de granulometria
grosseira.
Assim como para outros grupos animais bem estudados nos recifes
brasileiros, tais como peixes e corais, a diversidade e/ou riqueza de gêneros de
Nematoda nos recifes de coral do presente estudo foi considerada baixa quando
comparada com trabalhos de outros ambientes recifais no mundo (Semprucci et
al., 2013; Grassi et al., 2022). Este resultado pode estar relacionado com a
relativa baixa diversidade e cobertura coralínea dos recifes do Brasil (Cruz et al.,
2018), que pode refletir em uma menor complexidade estrutural física e,
consequentemente, em baixas abundâncias e diversidade e/ou riqueza de
93

espécies de invertebrados, os quais são influenciados diretamente pela
complexidade física (Idjadi e Edmunds, 2006; Gibson et al., 2011). Associado a
isto, a turbidez moderada a que estes recifes estão sujeitos (Segal et al., 2008;
Tedesco et al., 2017), pode dificultar a presença e o desenvolvimento de
produtores primários, gerando uma menor oferta de recursos alimentares e
maior competição entre as assembleias. Além disto, os recifes do Brasil
apresentam condições geológicas únicas (Leão e Dominguez, 2000), que os
diferenciam em relação aos das regiões do Indo-Pacifico, onde foram registrados
os maiores valores de diversidade para Nematoda em habitats recifais.
A similaridade encontrada para a estrutura taxonômica e funcional dos
habitats de Macroalgas, Rodolito e Turf, está relacionada a traços funcionais
dominantes compartilhados por estes habitats como grupo trófico 2A, cauda do
tipo cônica e valor c-p 3, além da dominância de um mesmo gênero em dois dos
três habitats. A alta produtividade primária dos habitats algais (Duarte et al.,
2022) e sua superfície, fornece condições para o desenvolvimento de um rico
biofilme (Steinberg, 2002; Staufenberger et al., 2008) que geralmente é
compatível com as exigências alimentícias dos comedores de epistrato,
especialmente os que são compostos por diatomáceas, não sendo incomum a
prevalência do grupo trófico 2A nestes habitats (Da Rocha et al., 2006; PérezGarcia et al., 2015; Armenteros et al., 2019), principalmente devido a evidências
que comedores de epistratos liberam muco por glândulas faríngeas que estimula
o crescimento bacteriano, além de seu dente que pode facilitar a fixação ao
biofilme formado (Riemann e Schrage, 1978; Tietjen, 1980; Bongers, 1983;
Jensen, 1987).
Assim como as glândulas faríngeas, papilas localizadas na cauda liberam
muco que auxilia na aglutinação de grãos e ancoragem dos Nematoda no
substrato (Riemann e Schrage, 1978; Decraemer et al., 2013). Desta forma,
caudas do tipo cônica parecem garantir maior aderência dos organismos aos
substratos (Armenteros et al., 2019; Pérez-Garcia et al., 2019), sendo
relacionadas a habitats sob ação de elevado regime hidrodinâmico (Semprucci
et al., 2018; Schratzberger et al., 2007), o qual é típico nos recifes do Brasil (Leão
et al., 2019). Outros estudos também registram habitats algais sendo dominados
por colonizadores intermediários (c-p 3), (Pérez-Garcia et al., 2015; Armenteros
et al., 2019), indicando uma tendência destes habitats em não abrigar
94

assembleias com características extremas (tempo de geração, número de
descendentes, colonizadores ou persistentes extremos).
Locais representados por granulometrias distintas geralmente tendem a
ter assembleias também diferentes (Gheskiere et al., 2004). Porém, AF e CDZ
apresentaram semelhanças que podem explicar a sobreposição entre eles.
Dentre estas, ambos os habitats apresentaram 2A como grupo trófico dominante,
além de serem os únicos habitats no qual o tipo de anfídeo LAA foi dominante,
com Spirinia sendo o gênero dominante em ambos. Comedores de epistrato são
bem documentados em habitats sedimentares finos ou CDZ, inclusive em alguns
casos dominam estes tipos de habitats (Raes et al., 2007; Semprucci et al., 2013;
Sanchez et al., 2019). Esta dominância provavelmente está relacionada à
disponibilidade de alimento representada pelo biofilme microbiano associado ao
sedimento fino e aos fragmentos de coral (Raes e Vanreusel, 2006; Armenteros
et al., 2019). Anfídeos do tipo LAA foram abundantes em condições de elevada
ação hidrodinâmica e em ambientes relativamente poluídos (Semprucci et al.,
2018; Justino et al., 2023). Apesar da importância dos anfídeos, ainda não foi
estabelecida uma relação clara entre seus tipos e os habitats marinhos. No
entanto, é possível observar que o tamanho dessas estruturas está diretamente
relacionado à disponibilidade de alimentos e à busca por parceiros sexuais
(Semprucci et al., 2018).
AM e Zoanthus foram os habitats que apresentaram maior dissimilaridade
entre as assembleias. O gênero dominante em AM foi Rhynchonema, sendo o
grupo trófico 1B e anfídeos do tipo circular ou oval (CO), os quais foram traços
dominantes exclusivos para este habitat, o que pode explicar a distinção em
relação aos outros habitats. Contudo, tanto este gênero quanto esta combinação
não são incomuns em habitats recifais de areia média (Jesús-Navarrete, 2003),
embora esta combinação também seja associada a condições de estresse
ambiental (Montagna et al., 1996; Pérez-Garcia et al., 2009; Semprucci et al.,
2022). Zoanthus por sua vez, também apresentou dominância de traços únicos,
como grupo trófico 2B, anfídeo do tipo bolso e estratégia de vida de c-p 4.
Anfídeos pequenos são relacionados a alta disponibilidade de recursos
alimentares (Semprucci et al., 2018), sugerindo relativa abundância de alimentos
neste habitat e indo em consonância com o valor c-p 4 que remete a qualidade
ecológica média-alta (Grassi et al., 2022), indicando que este habitat pode
95

oferecer abrigo e proteção devido a sua estrutura tridimensional (Reimer et al.,
2006; McFadden et al., 2007). Portanto, a explicação mais plausível para
dissimilaridade em Zoanthus pode estar relacionada à dominância de
Oncholaimus e consequentemente por este conjunto de traços, onde ambos
diferem de todos os demais habitats.
Embora Soetaert et al. (2002) tenham evidenciado que o comprimento
aumenta conforme se intensifica a profundidade do sedimento e aumenta o
tamanho do grão, o comprimento total dos Nematoda oscilou entre curto e muito
curto (MC), nos quais, o primeiro tipo foi dominante na maioria dos habitats,
semelhante ao comprimento dominante encontrado por Schratzberger et al.,
(2007), em habitats sedimentares costeiros. Contudo, as relações entre
intervalos de comprimento e suas variações de acordo com os habitats marinhos
são pouco exploradas, o que dificulta a interpretação dos resultados e
consequentemente a realização de inferências. Entretanto, dada a similaridade
dos resultados para este traço morfológico dentre todos os hábitats, sugere-se
que este não seja um traço relevante em estudos ecológicos comparativos e/ou
de perturbações ambientais nos ecossistemas recifais.
O mesmo pode ser observado para os morfotipos. Era esperado uma
variação na dominância dos morfotipos ao longo dos diferentes habitats recifais
devido às diferentes características físicas e dinâmicas, assim como em
Armenteros et al. (2015), porém Nematoda delgados foram completamente
dominantes, indicando que apesar da heterogeneidade de habitats, os
Nematoda delgados são especialmente bem adaptados à arquitetura e dinâmica
dos habitats recifais. Este morfotipo também foi dominante sob diferentes
circunstâncias (Vanaverbeke et al., 2004; Schratzberger et al., 2007; Materatski
et al., 2018). Sua prevalência pode estar relacionada a sua maior mobilidade
(Soetaert et al., 2002) e capacidade de prosperar mesmo em condições de baixa
disponibilidade de oxigênio (Moreno et al., 2008; Materatski et al., 2018).
O tamanho dos Nematoda também pode estar relacionado ao estilo de
vida conforme escala c-p, na qual os r-estrategistas (c), são comumente
pequenos, enquanto k-estrategistas (p) são maiores (Bongers et al., 1995;
Schratzberger et al., 2007; Semprucci et al., 2018). Aqui, indivíduos c-p 3, foram
predominantes entre os habitats, com exceção de Zoanthus no qual c-p 4 foi
dominante. Assembleias que possuem pontuação intermediaria na escala c-p
96

(valor 3) podem indicar relativa qualidade ecológica ou locais em processo de
recuperação (Schratzberger et al., 2007; Grassi et al., 2022). Esta pontuação cp foi dominante em outros estudos em habitats marinhos (Armenteros et al.,
2020) e recifais (Armenteros et al., 2019; Grassi et al., 2022), os quais são
relativamente pouco perturbados, sugerindo que os habitats aqui trabalhados
podem proporcionar condições intermediarias ou propícias para assembleias
relativamente sensíveis, sobretudo em Zoanthus.
A variação na composição de gêneros entre habitats (diversidade β)
dentro da área estudada foi notavelmente influenciada pelo processo de
substituição, indicando a prevalência de assembleias típicas de cada habitat. O
componente de substituição, além de indicar assembleias particulares de cada
habitat, também alerta para a importância da manutenção e conservação
prioritária de todos os habitats devido às assembleias únicas, apesar de um certo
grau de sobreposição e ausência de diferenças significativas na estrutura das
assembléias para alguns hábitats como AF e CDZ, e Turf, Macroalgas e Rodolito.
Caso o processo preponderante fosse o de aninhamento teríamos um habitat
específico, ou poucos, que abarcaria grande parte dos gêneros do recife e dessa
forma poderia se considerar como habitat prioritário para conservação
(Whittaker, 1960; Baselga, 2008; Baselga, 2010; Anderson et al., 2011).
O baixo compartilhamento de gêneros foi uma tendência observada em
outros estudos (Raes et al., 2007; Ruiz-Abierno e Armenteros, 2017; PérezGárcia et al., 2019). A estrutura das assembleias de Nematoda é geralmente
relacionada às características do habitat, como o tipo de sedimento/substrato,
disponibilidade de alimentos e salinidade (Vanaverbeke et al., 2011; Moens, et
al., 2013; Taheri, et al., 2014 Broman et al., 2019; Wu et al., 2019. As diferentes
configurações estruturais físicas entre os habitats, podem explicar a alta
substituição, especialmente porque o IndVal apontou que cada habitat possui um
gênero indicador com alta associação e exclusividade, evidenciando a
particularidade de um mesmo gênero não conseguir ser frequente e/ou
dominante em mais de um habitat. Isto sugere que a heterogeneidade de
habitats no recife possui um papel importantíssimo para a diversidade do recife
como um todo.
Os valores relacionados a redundância funcional (FRed), sobreredundância média funcional (FOR) e vulnerabilidade funcional (FVuln)
97

evidenciaram que as assembleias de Nematoda de recifes tropicais rasos
possuem diversidade funcional alta, em razão da baixa redundância. Os 108
gêneros foram agrupados em apenas (54) EFs, destas, grande parte (32) foram
compostas por um único gênero, indicando baixa redundância funcional e alta
vulnerabilidade funcional (Mouillot et al., 2014). Valores de FOR ficaram
distantes de 1 e próximo a 0, ressaltando a baixa proporção de gêneros
compondo EFs (Magneville et al., 2022). Macroalgas e Zoanthus foram
dominados pelas EFs 46 e 17 compostas por 1 e/ou 2 gêneros respectivamente,
esta condição retrata a vulnerabilidade das EFs responsáveis por exercerem
provavelmente grande parte das funções destes habitats, pois apesar de serem
dominantes, sua composição é relativamente frágil, visto que a perda de apenas
1 e/ou 2 gêneros pode resultar no fim da contribuição funcional destas
combinações únicas de traços.
A vulnerabilidade à qual a maioria das EFs está sujeita pode ser
interpretada como um reflexo da condição dos habitats que as mantêm,
especialmente considerando que das 32 EFs vulneráveis, 10 ocorreram apenas
uma vez em somente um habitat dentre os 7 estudados, ou seja, além da
vulnerabilidade, há uma especificidade de EFs com determinados habitats. Este
resultado sugere que uma eventual perda de algum destes habitats representará
um desequilíbrio funcional para o recife, com perda de combinações únicas de
traços funcionais dos Nematoda que desempenham atividades específicas,
evidenciando e confirmando a importância da heterogeneidade de habitats para
diversidade funcional do recife em sua totalidade. A perda de heterogeneidade
nos recifes de corais, representa uma das grandes ameaças a biodiversidade
(Sebens, 1994; Hughes et al., 2003; Richardson et al., 2018) e a prestação de
serviços ecossistêmicos (Graham e Nash, 2013; Pratchett et al., 2014), tornando
este contexto de vulnerabilidade ainda mais preocupante.
É possível observar a relação inversamente proporcional dos habitats que
apresentaram os maiores valores de FRed em relação a FVuln, principalmente
Rodolito que apresentou os maiores valores de riqueza e/ou diversidade de EFs
e de FRed e os menores valores de FVuln, indicando que assembleias de
habitats com maior riqueza, diversidade e redundância possuem maior potencial
de diversidade funcional após a perda de espécies, ou seja, menor
vulnerabilidade funcional (Bihn et al., 2010; Mouillot et al., 2014). Entretanto, a
98

relação inversa entre os maiores valores de FRed e os menores de FVuln, pode
mascarar a alta vulnerabilidade dos habitats, por exemplo, quando se compara
os nossos resultados de FVuln com os de Justino (et al., 2023) em estuários
impactados. Embora sejam ecossistemas diferentes, apenas Rodolito dentre os
habitats apresentou menor vulnerabilidade do que locais sob estresse antrópico,
indicando, que apesar da relação inversa entre os valores, todos habitats estão
vulneráveis a perda de traços funcionais. O presente resultado é similar ao
encontrado por Mouillot et al. (2014) para peixes recifais, pois apesar de recifes
tropicais serem ecossistemas de alta diversidade, as assembleias apresentam
uma diversidade funcional majoritariamente vulnerável a perda de funções.
Rodolito foi o habitat que apresentou o maior valor de riqueza e/ou
diversidade de gêneros e EFs. Tais resultados, já podiam direcionar a
interpretações de uma menor vulnerabilidade e maior redundância das
assembleias deste habitat a perturbações que resultassem, por exemplo, na
perda ou diminuição de algum dos gêneros ou traços funcionais presentes neste
habitat. O habitat de AM apresentou os menores valores para EFs em FRic,
FEve, FDis e FOri, em relação aos outros habitats, indicando que este possui
baixa riqueza funcional, com poucas EFs dominantes, sugerindo uma relativa
homogeneidade na composição, com EFs caracterizadas por traços simples ou
genéricos devido a prováveis condições adversas e consequente aumento da
filtragem ambiental (Valdivia et al., 2016; Justino et al., 2023), fornecendo pouca
contribuição para a diversidade biológica (Pavoine et al., 2005; Mouillot et al.,
2008). Apesar de Nematoda possuir estilo de vida tipicamente intersticial (Giere,
2009), estudos em ambientes recifais têm revelado uma maior riqueza e/ou
diversidade em habitats de substrato inconsolidado (Raes et al., 2008) ou
habitats bióticos (Armenteros et al., 2012; Ruiz-Abierno e Armenteros, 2017;
Armenteros et al., 2019), em comparação com locais sedimentares. AM
apresentou a menor diversidade taxonômica entre os habitats, o que pode ter
refletido na diversidade funcional, conforme os menores valores de alguns
índices de diversidade funcional encontrados para este habitat como já
mencionado, ocasionando um cenário de menor contribuição funcional em
comparação aos demais habitats. Por outro lado, em Zoanthus ocorreram
maiores valores de FEve, FDiv e FSpe, indicando que as EFs deste habitat são
melhor distribuídas ou aproximadamente abundantes, com traços singulares que
99

podem desempenhar funções únicas, levando a uma alta especialização e
complementariedade de nicho, sugerindo condições ambientais relativamente
melhores em relação aos outros habitats que devem implicar em uma maior
conservação de funções e serviços.
Os resultados das análises que investigaram a estrutura taxonômica e
funcional dos Nematoda revelaram resultados similares para ambas as
abordagens utilizadas. Embora o objetivo deste estudo fosse investigar a
influência da heterogeneidade de habitats sobre os aspectos taxonômicos e
funcionais de assembleias de Nematoda, a similaridade entre as estruturas
ressalta o potencial da utilização de uma abordagem funcional para além do
contexto ecológico. Sugere-se sua aplicação em estudos relacionados à
qualidade ambiental e/ou biomonitoramento, conforme proposto por (Semprucci
et al., 2022). A agilidade e facilidade na atribuição de traços pela abordagem
funcional, em contraste com a demorada e metódica identificação taxonômica
(Boufahja et al., 2015; Semprucci et al., 2022), a torna uma alternativa viável,
especialmente em situações que demandam respostas rápidas. No entanto, sua
utilização isolada requer discernimento em relação ao contexto do estudo,
considerando as estimativas de espécies ainda não identificadas para o filo
Nematoda (Hugot et al., 2001) especialmente nos trópicos (Appeltans et al.,
2012).
CONCLUSÃO
Investigações sobre a influência dos diversos habitats na diversidade
taxonômica e funcional das assembleias biológicas constituem um foco de
estudo em diversos ecossistemas. Esta abordagem é importante, especialmente
porque a conservação de traços funcionais específicos está diretamente
relacionada à conservação de um amplo espectro de processos ecológicos.
Entretanto, as respostas à influência das características dos habitats oscilam
conforme os tipos de habitats, a composição das assembleias e os traços
funcionais escolhidos. Nesse contexto, torna-se importante realizar uma
cuidadosa seleção das métricas, visando identificar aquelas que oferecem as
respostas mais pertinentes às investigações em questão.
Os resultados da presente pesquisa contribuem com novas informações
sobre a estrutura taxonômica e funcional de assembleias de Nematoda em
100

recifes tropicais rasos, demonstrando a influência dos diferentes habitats sobre
a diversidade taxonômica e funcional dos Nematoda. A influência da
heterogeneidade na estrutura dos Nematoda é evidente, pois os diferentes
habitats possuem assembleias com alta substituição de gêneros ao longo dos
habitats, sendo estes bem representados pelos gêneros que os compõem. Há a
ocorrência de EFs únicas em habitats específicos, ressaltando a intima relação
dos traços funcionais com determinados habitats, embora a maioria dos habitats
estejam vulneráveis a perda de conjuntos de traços únicos, em virtude da baixa
proporção de gêneros compondo as EFs, até mesmo em EFs dominantes. A
perda de algum destes habitats deve comprometer o funcionamento do recife,
pois os habitats possuem composições únicas e predominantemente
vulneráveis.
Além disto, ficou nítido que o habitat que possui maior diversidade
taxonômica e funcional apresenta maior redundância e é menos vulnerável que
os demais, isto é, reforça-se a premissa que onde há maior diversidade, existe
menos vulnerabilidade. Por fim, a estrutura funcional espelhou perfeitamente a
taxonômica e devido a isto, incentivamos a utilização da abordagem funcional
em circunstâncias específicas que exijam respostas rápidas.

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127

APÊNDICE II
Material Suplementar 1. Abundância relativa média ± desvio padrão de entidades funcionais (FE), famílias e respectivos gêneros coletado nos 7 habitats
recifais rasos (AF=Areia fina, AM=Areia média, CDZ= Zona de degradação de corais. Características biológicas de cada entidade funcional também são
apresentadas (LHS=Estratégia de História de Vida, TG=Grupos Tróficos, 1A=alimentador de depósitos seletivo, 1B=alimentador de depósitos não seletivo,
2A=alimentador de epsitratos, 2B=predador).
FE

fe_1

fe_2

fe_3

fe_4

Family

Genus

Chromadoridae

Chromadora

Chromadoridae

Chromadorina

Chromadoridae
Chromadoridae

Chromadoridae
Chromadoridae
Chromadoridae
Chromadoridae

Chromadorita
Euchromadora
Euchromadora gen.
nov
Hypodontolaimus
Innocuonema
Parachromadorita
Ptycholaimellus

Enchelidiidae
Enchelidiidae
Thoracostomopsidae
Enchelidiidae
Enchelidiidae
Enchelidiidae

Belbola
Eurystomina
Fenestrolaimus
Pareurystomina
Polygastrophora
Symplocostoma

Linhomoeidae
Linhomoeidae

Linhomoeus
Megadesmolaimus

Linhomoeidae
Xyalidae

Metalinhomoeus
Pseudosteineria

Monhysteridae

Thalassomonhystera

Xyalidae
Xyalidae

Theristus
Daptonema

Xyalidae
Xyalidae

Metadesmolaimus
Paramonohystera

Xyalidae
Xyalidae

Promonhystera
Steineria

Chromadoridae

Amphids

TG

Tail

LHS

AF

AM

CDZ

Macroalgas

Rodolito

Turf

Zoanthus

Slit like

2A

Conical

c-p 3

0.1±0.2

10.1±8.7

2.4±5.1

24.0±9.3

26.2±12.8

30.3±14.6

8.3±7.5

Pocket like

2B

Conical

c-p 4

0.0±0.0

0.6±1.1

0.4±0.7

3.3±1.8

4.3±1.3

5.8±4.4

1.8±1.9

Circular or
oval

1B

Conical

c-p 2

2.9±3.5

0.3±0.8

1.7±1.3

0.7±1.3

1.0±2.4

0.0±0.0

0.5±0.6

Circular or
oval

1B

Clavate
conical
cylindrical

c-p 2

12.0±14.1

0.1±0.2

4.7±4.1

3.0±4.7

6.2±4.0

0.2±0.3

1.0±1.8

128

fe_5

fe_6

fe_7

fe_8

fe_9

fe_10

fe_11

fe_12

fe_13

fe_14

fe_15

Diplopeltidae
Ceramonematidae
Ceramonematidae
Desmodoridae
Microlaimidae
Chromadoridae
Chromadoridae
Aponchiidae
Camacolaimidae
Cyatholaimidae
Cyatholaimidae
Cyatholaimidae
Ethmolaimidae

Araeolaimus
Ceramonema
Dasynemoides
Leptonemella
Bolbolaimus
Endeolophos
Rhips
Synonema
Camacolaimus
Longicyatholaimus
Marylynnia
Metacyatholaimus
Comesa

Cyatholaimidae
Microlaimidae

Paralongicyatholaimus
Spirobolbolaimus

Desmodoridae
Selachinematidae

Zalonema
Bendiella

Selachinematidae

Demonema

Selachinematidae
Comesomatinae

Halichoanolaimus
Comesoma

Comesomatinae
Comesomatinae

Dorylaimopsis
Paracomesoma

Cyartonematidae
Siphonolaimidae
Diplopeltidae

Cyartonema
Siphonolaimus
Southerniella

Desmodoridae
Desmodoridae
Desmodoridae
Linhomoeidae
Xyalidae
Xyalidae

Desmodorella
Pseudochromadora
Spirinia
Eleutherolaimus
Prorhynchonema
Rhynchonema

Comesomatinae
Comesomatinae
Comesomatinae
Chromadoridae
Xyalidae

Paramesonchium
Sabatieria
Setosabatieria
Acantholaimus
Cobbia

Rounded
elongate
loop

1A

Conical

c-p 3

0.0±0.0

0.2±0.4

0.0±0.0

0.4±0.8

1.2±3.2

3.7±1.5

0.5±0.7

Circular or
oval

2A

Conical

c-p 3

0.1±0.3

2.4±2.6

0.1±0.3

0.2±0.3

0.5±06

2.0±1.7

3.7±4.3

Spiral

2A

Clavate
conical
cylindrical

c-p 3

1.1±1.0

1.8±1.8

2.1±2.7

0.8±1.1

1.0±1.1

0.0±0.0

1.7±1.5

Spiral

2A

Conical

c-p 3

0.0±0.0

1.1±1.2

0.2±0.4

0.1±0.2

0.0±0.0

0.0±0.0

0.4±1.0

Spiral

2B

Clavate
conical
cylindrical

c-p 3

0.0±0.0

0.0±0.0

0.6±0.6

0.3±0.4

1.0±1.1

0.1±0.2

1.9±1.6

Spiral

2A

Clavate
conical
cylindrical

c-p 2

6.6±3.3

1.0±0.9

8.3±9.3

0.4±0.1

0.5±0.6

0.0±0.0

0.0±0.0

Circular or
oval

1A

Conical

c-p 3

0.0±0.0

0.0±0.0

0.1±0.3

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.2±0.3

Rounded
elongate
loop

2A

Conical

c-p 3

31.9±18.2

0.4±0.6

39.4±26.0

10.9±16.1

2.3±2.7

0.0±0.0

0.1±0.2

Circular or
oval

1B

Conical

c-p 3

1.0±1.9

44.6±20.1

0.1±0.2

0.4±0.7

0.8±1.1

0.0±0.0

0.2±0.4

Spiral

1B

Clavate
conical
cylindrical

c-p 2

18.0±7.7

0.6±0.7

9.4±7.0

1.1±2.9

1.7±1.5

0.0±0.0

1.3±1.3

Circular or
oval

2A

Elongated
filiform

c-p 3

1.5±1.1

0.0±0.0

1.5±1.8

0.2±0.5

0.5±0.8

0.2±0.3

0.8±1.0

129

fe_16
fe_17

Cyatholaimidae
Ethmolaimidae
Oncholaimidae

Acanthonchus
Gomphionema
Adoncholaimus

Oncholaimidae

Oncholaimus

Spirall

2B

Pocket like

2B

Rounded
elongate
loop

2A

Spiral

1B

Rounded
elongate
loop

Conical

c-p 3

0.4±0.6

0.1±0.2

0.8±0.6

5.8±3.9

10.4±5.4

3.2±3.9

5.5±3.0

c-p 4

16.3±14.8

0.0±0.0

1.4±2.7

0.7±0.7

0.1±0.3

0.0±0.0

50.5±25.2

c-p 3

0.9±0.9

0.2±0.3

0.0±0.0

0.2±0.5

0.0±0.0

0.0±0.0

0.1±02

Conical

c-p 3

0.3±0.6

0.0±0.0

0.0±0.0

0.2±0.3

0.3±0.6

0.0±0.0

0.2±0.5

1A

Conical

c-p 4

0.0±0.0

7.7±4.8

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

Clavate
conical
cylindrical
Clavate
conical
cylindrical

Aphanolaimidae

Anonchus

Desmodoridae

Polysigma

Bodonematidae
Desmodoridae
Draconematidae

Bodonema
Eubostrichus
Dracograllus

Epsilonematidae

Perepsilonema

fe_21

Selachinematidae
Selachinematidae

Gammanema
Latronema

Spiral

2B

Short round

c-p 3

0.1±0.3

6.3±9.4

0.2±5.8

0.0±0.0

0.1±0.2

0.0±0.0

0.1±0.3

fe_22

Cyatholaimidae
Cyatholaimidae

Paracanthonchus
Paracyatholaimus

Spiral

2A

Conical

c-p 2

0.1±0.3

0.0±0.0

0.1±0.3

0.1±0.2

0.3±1.4

0.0±0.0

0.0±0.0

fe_23

Chromadoridae

Actinonema

2A

Conical

c-p 4

0.2±0.5

0.0±0.0

0.4±0.9

0.6±1.4

1.0±1.4

3.5±3.0

0.9±1.3

fe_24

Axonolaimidae

Axonolaimus

c-p 2

0.1±0.3

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

fe_25

Enchelidiidae

Bathyeurystomina

Slit like

2B

c-p 4

0.0±0.0

0.2±0.3

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

fe_26

Desmodoridae

Chromaspirina

Rounded
elongate
loop

2B

Conical

c-p 4

0.1±0.3

0.4±0.8

0.1±0.3

0.2±0.5

0.1±0.2

0.0±0.0

0.5±0.7

fe_27

Phanodermatidae

Crenopharynx

Indistinct

1A

Clavate
conical
cylindrical

c-p 4

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.1±0.2

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

fe_28

Desmodoridae

Desmodora

2A

Conical

c-p 2

0.1±04

0.3±0.8

0.1±0.3

0.7±0.8

3.3±2.2

0.1±0.2

2.2±1.0

fe_29

Desmoscolecidae

Desmoscolex

1A

Conical

c-p 4

0.0±0.0

1.0±1.6

0.6±1.1

0.0±0.0

0.0±0.0

0.1±0.2

0.0±0.0

fe_30

Diplopeltidae

Diplopeltis

1B

Conical

c-p 3

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.3±0.6

fe_31

Draconematidae

Draconema

1A

Conical

c-p 4

0.0±0.0

0.5±0.9

0.4±0.9

0.4±0.6

1.5±1.8

2.9±2.5

0.6±0.8

fe_32

Epsilonematidae

Epsilonema

1A

Conical

c-p 4

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.1±0.3

0.3±0.5

0.1±0.2

fe_33

Oxystominidae

Halalaimus

1A

Conical

c-p 4

0.0±0.0

0.1±0.2

0.6±1.4

2.7±2.5

2.0±2.1

7.2±4.1

0.6±0.6

fe_18
fe_19
fe_20

Circular or
oval
Rounded
elongate
loop

Rounded
elongate
loop
Blister like
Rounded
elongate
loop
Indistinct
Spiral
longitudinal
slit or long

1B

Clavate
conical
cylindrical
Elongated
filiform

130

fe_34
fe_35

Camacolaimidae
Leptosomatidae

Ionema
Leptosomatides

sinusoidal
struture
Pocket like
Indistinct

fe_36

Thoracostomopsidae

Mesacanthion

Indistinct

fe_37

Desmodoridae

Metachromadora

fe_38

Microlaimidae

Microlaimus

Rounded
elongate
loop
Circular or
oval

1B
1A
2B

2B
2A

Conical
Short round
Clavate
conical
cylindrical

c-p 3
c-p 5

0.0±0.0
0.0±0.0

0.0±0.0
0.0±0.0

0.0±0.0
0.0±0.0

0.2±0.2
0.2±0.3

0.2±0.3
0.0±0.0

0.3±0.4
0.0±0.0

0.0±0.0
0.0±0.0

c-p 3

0.2±0.5

1.1±2.2

9.0±12.1

0.2±0.3

1.2±1.7

0.1±0.3

0.0±0.0

Conical

c-p 3

0.0±0.0

0.1±0.3

0.0±0.0

0.1±0.2

0.0±0.0

0.1±0.3

0.0±0.0

Conical

c-p 2

0.1±0.3

0.1±0.2

0.0±0.0

0.1±0.2

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

c-p 2

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.2±0.5

0.0±0.0

0.3±0.6

c-p 4

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.9±.1.8

0.0±0.0

c-p 2

0.0±0.0

0.0±0.0

0.2±0.5

1.2±0.7

2.7±1.7

3.1±2.0

3.9±5.8

c-p 2

1.0±1.6

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

c-p 2

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.1±0.3

0.0±0.0

c-p 4

0.0±0.0

0.0±0.0

0.1±0.3

0.2±0.4

0.7±0.7

0.2±0.4

1.3±1.8

c-p 4

0.6±1.1

6.6±11.6

0.9±1.3

0.4±0.6

0.3±0.6

0.0±0.0

0.0±0.0

c-p 4

0.0±0.0

0.0±0.0

0.2±0.3

34.4±16.5

15.0±10.1

26.0±7.8

5.6±4.8

Elongated
filiform
Short round
Clavate
conical
cylindrical

fe_39

Comesomatinae

Minolaimus

Spiral

1A

fe_40

Oxystominidae

Nemanema

Pocket like

1A

fe_41

Anticomidae

Odontanticoma

Pocket like

2A

fe_42

Axonolaimidae

Odontophora

Rounded
elongate
loop

2B

fe_43

Oncholaimidae

Oncholaimellus

Pocket like

2B

fe_44

Phanodermatidae

Phanoderma

Pocket like

1A

fe_45

Cyatholaimidae

Pomponema

Spiral

2A

fe_46

Cyatholaimidae

Praeacanthonchus

1B

fe_47

Rhabdodemaniidae

Rhabdodemania

2B

Short round

c-p 4

0.0±0.0

0.1±0.3

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

fe_48

Haliplectidae

Setoplectus

1B

Short round

c-p 3

0.0±0.0

0.0±0.0

0.1±0.2

0.1±0.2

0.0±0.0

0.0±0.0

0.0±0.0

fe_49

Chromadoridae

Spilophorella

Spiral
longitudinal
slit or long
sinusoidal
struture
Circular or
oval
Slit ike

Clavate
conical
cylindrical
Conical
Clavate
conical
cylindrical
Conical

2A

c-p 2

0.2±0.6

0.6±0.6

3.1±3.2

1.5±2.4

8.8±5.3

1.2±01.3

2.1±2.1

fe_50

Rhabdolaimidae

Syringolaimus

Pocket like

2A

c-p 4

0.1±0.4

0.2±0.3

0.3±0.6

0.0±0.0

0.2±0.4

0.0±0.0

0.0±0.0

fe_51

Linhomoeidae

Terschellingia

c-p 3

0.8±1.3

0.0±0.0

0.7±1.4

0.1±1.7

0.3±0.4

0.0±0.0

1.0±3.0

fe_52
fe_53

Oxystominidae
Desmoscolecidae

Thalassoalaimus
Tricoma

Conical
Elongated
filiform
Elongated
filiform
Conical
Conical

c-p 2
c-p 4

0.0±0.0
0.1±0.3

0.0±0.0
10.7±6.9

0.0±0.0
0.5±0.8

0.0±0.0
0.0±0.0

0.0±0.0
0.0±0.0

0.0±0.0
0.3±0.7

0.1±0.3
0.1±03

Circular or
oval
Pocket like
Blister like

1A
1A
1A

Conical

131

fe_54

Oncholaimidae

Viscosia

Pocket like

2B

Conical

c-p 3

2.9±1.9

0.1±0.3

8.3±4.3

2.1±2.0

3.6±3.2

7.7±7.2

1.1±1.4

132